UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2015 - 2016

HET ZICHT BIJ VISSEN:

EEN MORFOLOGISCHE EN FUNCTIONELE

BENADERING

door

Zoë VAN GOMPEL

Promotoren: Evelien De Swaef Literatuurstudie in het kader

Prof. Dr. Annemie Decostere van de Masterproef

© 2016 Zoë Van Gompel

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot

de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van

deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten

van derden.

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of

verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van

de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat

in de masterproef.

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2015 - 2016

HET ZICHT BIJ VISSEN:

EEN MORFOLOGISCHE EN FUNCTIONELE

BENADERING

door

Zoë VAN GOMPEL

Promotoren: Evelien De Swaef Literatuurstudie in het kader

Prof. Dr. Annemie Decostere van de Masterproef

© 2016 Zoë Van Gompel

INHOUDSOPGAVE

SAMENVATTING .................................................................................................................. 1

INLEIDING ............................................................................................................................ 2

LITERATUURSTUDIE ........................................................................................................... 3

1. LEEFMILIEU VAN VISSEN ................................................................................................. 3

1.1. Leefgebieden onder water ..................................................................................... 3

1.2. Omstandigheden onder water ............................................................................... 4

2. ANATOMIE EN FYSIOLOGIE VAN HET ZICHT BIJ VISSEN ....................................................... 6

2.1. Anatomie ............................................................................................................... 6

2.2. Fysiologie .............................................................................................................10

3. AANPASSINGEN AAN HET LEVEN ONDER WATER ..............................................................12

3.1. Algemene aanpassingen aan intensiteit en golflengte ..........................................12

3.2. Aanpassingen in de verschillende aquatische zones ............................................16

4. SPECIFIEKE ADAPTATIES ...............................................................................................22

4.1. Camouflage ..........................................................................................................22

4.2. Groepen en scholen .............................................................................................24

4.3. Jacht ....................................................................................................................25

BESPREKING ......................................................................................................................27

REFERENTIES ....................................................................................................................29

1

SAMENVATTING

De morfologie en de functionaliteit van het zicht bij vissen zijn afhankelijk van de habitat van de vis. Het

zicht moet namelijk aangepast zijn aan de omgeving om de vis goed te laten functioneren.

Waterlichamen worden onderverdeeld in verschillende zones; enerzijds in de pelagische zone die

verder onderverdeeld wordt in de epipelagische zone, de mesopelagische zone en de bathypelagische

zone en anderzijds in de benthische zone. Elke zone bezit zijn eigen karakteristieken. Zo variëren onder

andere het golflengtespectrum en de intensiteit van het licht, de temperatuur, het zoutgehalte en de

waterdruk. De verschillende omstandigheden in de verschillende zones zorgen ervoor dat in elke zone

de vissen enkele adaptaties vertonen op het basisontwerp van het vertebratenoog. Naast de adaptaties

aan de visuele omstandigheden onder water is het zicht ook aangepast aan zijn soortgenoten. Het zicht

vertoont onder andere een relatie met de eventuele camouflage, met het vormen van groepen of scholen

en met de jacht. Veel onderzoek is al gebeurd in het domein van het visueel apparaat van vissen, maar

er is voornamelijk nog veel onderzoek nodig op levende individuen.

Sleutelwoorden: Adaptaties – Anatomie – Fysiologie – Vissen – Zicht

2

INLEIDING

Bij veel diersoorten is het zicht het belangrijkste zintuig voor de perceptie van de buitenwereld (Sjaastad

et al., 2010). De anatomie van het oog en de fysiologie van het zicht worden daarom uitgebreid

gedoceerd tijdens de opleiding diergeneeskunde. Vissen zijn echter een ondervertegenwoordigde

diersoort in de opleiding waardoor de kennis van dierenartsen omtrent deze diersoort vaak beknopt is.

Veel basisprincipes over het zicht bij vissen en de implicaties van het leven onder water op het zicht zijn

daarom vaak ongekend terrein voor veel alumni.

Het zicht is een uitgebreid bestudeerd onderwerp bij veel diersoorten, niet in het minste bij de vis. Veel

kennis omtrent het zicht bij vissen is echter al decennia geleden vergaard waarbij er veel vragen

onstonden over meer gedetailleerde onderwerpen. Deze specifieke onderzoeksvragen vormen vaak het

object van studie van recentere publicaties. Deze literatuurstudie probeert daarom een duidelijk en

begrijpbaar overzicht te geven van de algemene kennis en zou zo kunnen dienen als basis om meer

gedetailleerde literatuur beter te kunnen begrijpen.

Het leven onder water brengt veel implicaties met zich mee wat betreft het zicht. De anatomie en

fysiologie moeten aangepast zijn aan enkele fysische factoren zoals de waterdruk, maar vooral aan het

feit dat een lichtstraal eerst een bepaalde afstand door het water moet afleggen voordat het oog van

een vis bereikt wordt. Hoe ver dat deze lichtstraal moet reizen hangt af van de positie van de vis en van

de positie van de lichtbron. Deze factoren worden bepaald door de habitat van de vis. Daarom worden

de verschillende leefgebieden van vissen eerst besproken. Daarna volgen de algemene anatomie en

fysiologie van het zicht bij vertebraten met enkele unieke eigenschappen bij vissen, waarna per habitat

de adaptaties die vissen bezitten, besproken worden. Tenslotte worden nog enkele bijzonderheden

vermeld in verband met de levenswijze van sommige vissen en de gevolgen voor het zicht.

3

LITERATUURSTUDIE

1. Leefmilieu van vissen

1.1. Leefgebieden onder water

Waterlichamen zoals zeeën of meren bestaan uit verschillende zones en

diepteniveaus. In elke zone verschillen de omstandigheden waaraan de bewoners

zich moeten aanpassen, resulterend in verschillende biotopen met elk hun eigen

fauna.

Een eerste grote opdeling is die tussen het open water en de bodem. Het open

water noemt men ook de pelagische zone. Dit is in principe elke zone die niet

dichtbij de oever of bodem gelegen is. Is een watermassa wel dichtbij een oever

of bodem gelegen, dan maakt deze deel uit van de benthische zone (Warrant en

Locket, 2004).

De pelagische zone bestaat uit verschillende diepteniveaus (Fig. 1). Daglicht

penetreert maar tot 1000 m doorheen het water (Warrant en Locket, 2004), terwijl

er maar tot 200 m diepte genoeg daglicht is om fotosynthese toe te laten (Douglas

et al., 1998). Het gebied waar licht nog doordringt, noemt men de fotische zone

(Warrant en Locket, 2004).

Het meest oppervlakkige niveau is de epipelagische zone. Ze reikt van het

wateroppervlak tot op 200 m diepte. Deze is overgoten met zonlicht en biedt een

thuis aan een grote verscheidenheid aan organismen (Warrant en Locket, 2004).

Het leven hier is de basis voor alle leven dieper in het water door een constante

neerwaartse stroom van organisch materiaal (Angel, 1997).

Dieper dan 200 m begint de diepzee (Douglas et al., 1998). Op deze diepte begint

ook de mesopelagische zone, die reikt tot 1000 m. De eerste 650 m is de schemerzone. Het overige

deel, tot op 1 km diepte, is veel donkerder en schaarser aan voedsel (Warrant en Locket, 2004).

De bathypelagische zone begint wanneer al het licht verdwenen is. Hoe dieper, hoe minder soorten er

aanwezig zijn; het aantal daalt namelijk exponentieel (Angel, 1997).

Helemaal in het diepste punt van een waterlichaam zoals een zee of meer vinden we de benthische

zone. Deze is zeer rijk aan nutriënten door de continue stroom van organisch materiaal van het

(duizenden meters) erboven gelegen water, ook wel ‘marine snow’ genoemd (Alldredge, 1988; Gartner

et al., 1997). Een bodem die oppervlakkig genoeg gelegen is om daglicht te ontvangen heeft wat weg

van de open vlaktes van Afrika; het verschil tussen de ondergrond en het water erboven zorgt voor een

horizon waar jagers en prooien elkaar duidelijk kunnen zien. Een bodem die te diep is gelegen om

verlicht te worden door de zon lijkt dan weer op een luchthaven tijdens de nacht omdat ze bewoond

wordt door een enorme variëteit aan bioluminescente organismen (Warrant en Locket, 2004).

Fig. 1: De verschillende niveaus van de pelagische zone.

4

1.2. Omstandigheden onder water

Licht

Het licht moet een grote weg afleggen van zijn bron tot in het oog van de vis. Al het licht aanwezig in de

zee is enerzijds afkomstig van de zon, direct of indirect door weerkaatsing op de maan en sterren

(Sandström, 1999; Warrant en Locket, 2004), en anderzijds van de bioluminescentie van dieren

(Douglas et al., 1998; Warrant en Locket, 2004). Verschillende eigenschappen van licht (golflengte en

intensiteit) veranderen in functie van de diepte waarop een vis zich bevindt. Meest oppervlakkig is het

water zonovergoten terwijl in de diepste wateren er enkel flitsende puntbronnen voorkomen opgewekt

door middel van bioluminescentie (Warrant en Locket, 2004). Afhankelijk van de biotoop waarin een vis

leeft zal hij zich moeten aanpassen aan deze omstandigheden om goed zicht te bekomen.

De golflengte van zonlicht varieert van 100 tot 3000 nm. Voor de mens zijn alle golflengtes tussen 400

en 700 nm zichtbaar. Ultraviolet licht heeft een golflengte van 10 tot 400 nm en is onzichtbaar voor

mensen (Sjaastad et al., 2010). Voor onderwaterdieren is er maar een deel van de lichtbundel afkomstig

van de zon beschikbaar. Dit komt omdat het licht wordt weerkaatst op het wateroppervlak (Sandström,

1999). Het deel van de lichtbundel dat wel door het wateroppervlak gaat wordt deels geabsorbeerd en

verstrooid door het water (Angel, 1997). De weerkaatsing aan het wateroppervlak wordt beïnvloed door

het oppervlak dat stil of ruw kan zijn (Fernald, 1993) en door de hoek waarmee het licht het water raakt

(Wetzel, 1983).

Omdat het licht geabsorbeerd en verstrooid wordt, verandert het in functie van de diepte. Het water zal

licht van specifieke golflengtes absorberen en verstrooien. Het principe van absorptie en verstrooiing

wordt versterkt door opgelost organisch materiaal dat eventueel aanwezig is. Hoe meer van deze

materie, hoe meer het licht geabsorbeerd zal worden (Angel, 1997; Wang et al., 2011). In water zonder

organische absorbantia zou het licht tot 1000 m diepte moeten doordringen. Door de aanwezigheid van

opgeloste stoffen die het licht meer absorberen en verstrooien, zal dit echter op veel plaatsen niet het

geval zijn (Denton, 1990). In oceaanwater worden eerst de rode golflengtes geabsorbeerd (Angel,

1997), waardoor op zekere diepte het licht nog slechts uit een smalle band van 470 tot 480 nm bestaat

(Jerlov, 1976). Dit zijn de blauwe en groene golflengtes, die het laatst geabsorbeerd worden en het

diepst penetreren (Angel, 1997). In zoetwater en water aan de kust zijn er meer opgeloste partikels

aanwezig waardoor langere golflengtes minder snel geabsorbeerd worden. Hierdoor zal het spectrum

van deze wateren meer groene tot oranje golflengtes bevatten (Wang et al., 2011). UV-licht penetreert

maar tot 600 m diep in het meest pure water (Frank en Widder, 1996). De intensiteit van licht verandert

ook. Al op 100 meter diepte zijn er significant minder fotonen beschikbaar (Jerlov, 1976). Op 1000 meter

zijn er bijna geen fotonen meer beschikbaar, althans niet voldoende voor diepzeedieren (Denton, 1990).

Ook zal het licht in functie van de diepte meer en meer naar beneden gericht zijn (Warrant en Locket,

2004).

De absorptie wordt bijkomend beïnvloed door andere factoren zoals het tijdstip van de dag (Lythgoe,

1979) en de aanwezigheid van ijs of sneeuw (Wetzel, 1983). Bij zonsopgang- en ondergang bestaat het

licht meer uit langere golflengtes dan rond het middaguur, wanneer het licht meer uit kortere golflengtes

bestaat (Lythgoe, 1979). IJs absorbeert het licht op een gelijkaardige manier als water tenzij het ijs

5

gekleurd is. De aanwezigheid van ongekleurd ijs zal dus niet zo’n grote

impact hebben op de condities onder water. Als er echter sneeuw blijft

liggen op het ijs zal er bijna geen licht meer doordringen. Het licht kan

dan al volledig geattenueerd zijn op 1 meter diepte (Wetzel, 1983).

Temperatuur en zoutgehalte

De temperatuur en het zoutgehalte van water zouden volgens Mertens

(1970) ook een rol spelen. Mertens meent dat door inhomogeniteiten,

veroorzaakt door verschillen in temperatuur en zoutgehalte, er kleine

variaties optreden in de brekingsindex. Hierdoor zou licht extra

verstrooid worden. Duntley (1974) weerlegt dit en toont aan dat dit effect

veroorzaakt door de kleine inhomogeniteiten verwaarloosbaar is.

Waterdruk

De omgevingsdruk waar vissen in leven hangt af van de diepte. De waterdruk stijgt namelijk 1 atmosfeer

voor elke 10 meter verder verwijderd van het wateroppervlak (Douglas et al., 1998; Partridge et al.,

2006). Hierdoor ontstaat er op grote diepte een enorme waterdruk. Deze druk zou volgens Mozhaev et

al. (1996) een effect hebben op de tertiaire structuur van bepaalde eiwitten in het oog (zie verder).

Fig. 2: Cameratype van ogen. De pijl stelt de diameter van de pupil voor. L, lens; R, retina. Naar Nilsson

(1997).

6

2. Anatomie en fysiologie van het zicht bij vissen

Het oog is onmisbaar voor vele vissen en speelt een rol bij, onder andere, het vangen van prooien en

het opmerken van predatoren (Evans en Browman, 2004). Door de grote verscheidenheid in habitats is

er ook een enorme variatie in de morfologie tussen de vele vissoorten. Deze wordt besproken in het

hoofdstuk ‘aanpassingen aan het leven onder water’. Om deze aanpassingen te kunnen begrijpen wordt

eerst de algemene anatomie en fysiologie van het oog besproken.

2.1. Anatomie

Vissen behoren tot de groep van de vertebraten of gewervelden. Net zoals alle vertebraten hebben

vissen ogen van het cameratype (Fig. 2) (Warrant en Locket, 2004). Het oog heeft, net zoals een

camera, een lichtgevoelig membraan (de retina) waarop een omgekeerd beeld geprojecteerd wordt door

de lens (Walls, 1963). De retina bevat de lichtgevoelige cellen of fotoreceptoren (Archer, 1999). De

hoeveelheid licht die op de retina valt, wordt geregeld door de iris die de pupilopening kan aanpassen

(Walls, 1963).

De oogbol

De wand van het oog wordt gevormd door een fibreuze structuur die bestaat uit de sclera en de cornea

(Fig. 3). De binnenkant van het fibreuze omhulsel wordt bekleed door de uvea. Deze ligt op de sclera

en plooit naar binnen ter hoogte van de overgang sclera-cornea. Het deel van de uvea dat vastzit aan

de sclera wordt de choroïdea genoemd. De choroïdea is gepigmenteerd en verhindert zo interne

Fig. 3: Een horizontale doorsnede door het humane oog als voorbeeld van een

vertebraat oog. Naar: Walls (1963).

7

reflecties en zorgt ervoor dat er geen licht door de buitenste wand van het oog kan gaan. Aan de

overgang van de sclera met de cornea is de uvea samen met de retina verdikt. Deze verdikking noemt

men het corpus ciliare en bevat gladde spiercelvezels (Walls, 1963).

Het oog behoudt zijn vorm door de druk afkomstig van het intraoculair vocht in de oogbol. Het bevat 2

soorten vocht: enerzijds de humor aquosus (of kamervocht) dat zich in de voorste en achterste

oogkamer bevindt en anderzijds het corpus vitreum, een gelatineuze massa die het grootste deel van

de oogbol opvult en zich achter de lens bevindt. De humor aquosus wordt continu aan een lage snelheid

geproduceerd door het ciliair apparaat en afgevoerd naar het bloed. Hierdoor blijft de druk binnenin het

oog gelijk. Het corpus vitreum wordt niet meer aangemaakt of afgevoerd eens het oog volgroeid is

(Walls, 1963).

Men ziet dat bij zoetwatervissen het corpus vitreum en de humor aquosus opvallend helderder zijn dan

bij terrestrische diersoorten. Hierdoor kan een groter deel van het licht doorgegeven worden.

Mesopelagische vissoorten hebben vermoedelijk een vergelijkbare helderheid van hun intraoculair

vocht (Douglas en McGuigan, 1989).

De lens

De lens is een glasachtig lichaam gelegen achter de iris. Het wordt ondersteund door het corpus vitreum

en wordt op zijn plaats gehouden door enkele kleine ligamenten die van de rand van de lens naar het

corpus ciliare lopen. De lens kan veranderd worden van vorm door contractie van de spiervezels in het

corpus ciliare (Walls, 1963).

De lens speelt een belangrijke rol in het zicht bij vissen. Dit komt omdat de cornea van vissen geen

refractaire kracht heeft (in tegenstelling tot de ogen van de meeste terrestrische diersoorten) omdat het

twee media van elkaar scheidt die bijna dezelfde optische densiteit hebben (water en de lens). Om deze

reden hebben vissen een sferische lens die kan zorgen voor de ‘power’ van het oog (Warrant en Locket,

2004).

Bij veel diersoorten bevat de lens een variëteit aan pigmenten. Deze pigmenten absorberen

voornamelijk korte golflengtes. Ze worden meestal gezien bij diersoorten die leven in gebieden met veel

licht (Douglas en Marshall, 1999), maar toch zijn er minstens 27 mesopelagische vissoorten bekend die

ook een variëteit aan absorberende pigmenten in hun lenzen bevatten. Dieper dan de mesopelagische

zone, vanaf 1000 m diepte, worden er geen lenspigmenten meer teruggevonden. De lenspigmenten

van mesopelagische vissoorten absorberen licht in het ultraviolette en blauwe gedeelte van het

spectrum waardoor de lenzen een gele kleur hebben (Douglas et al., 1995). De lenspigmenten

gevonden in oppervlakkig levende vissoorten zijn de mycosporine-achtige aminozuren palythine,

palythinol en palytheen (absorberen rond 330 nm) (Thorpe et al., 1993) en het tryptophaan-afgeleide

kynureninepigment (absorbeert rond 370 nm). Bij dieper levende soorten worden deze pigmentgroepen

ook gevonden, samen met carotenoïden en enkele andere pigmenten (Douglas en Thorpe, 1992;

Thorpe et al., 1992). De cornea kan ook absorberende pigmenten bevatten, al zijn deze meestal optisch

niet relevant omdat de lens ook al pigmenten bevat en zo de limiterende factor vormt voor het doorlaten

van bepaalde golflengtes (Douglas en McGuigan, 1989).

8

De iris en de pupil

De functie van de iris is om ervoor te zorgen dat er geen licht langs de

lens kan gaan en om de pupilgrootte aan te passen. De pupilgrootte wordt

geregeld door de spiervezels aanwezig in de iris. De sfincter pupillae zorgt

voor een verkleining van de pupil, de dilatator pupillae is zijn antagonist

en kan voor een vergroting van de pupil zorgen (Walls, 1963).

De pupil heeft bij vertebraten meestal een ronde vorm, maar er zijn enkele

diersoorten die een andere pupilvorm bezitten (Murphy en Howland,

1991). Er bestaat een grote variëteit aan deze andere pupilvormen, onder

andere halvemaanvormige pupillen. Halvemaanvormige pupillen worden

gevonden bij roggen en zorgen voor een kleine scherptediepte (dit is de

afstand tussen het meest nabije en het verste punt die scherp worden

gezien). Daarnaast zal ze ook zorgen voor een groter gezichtsveld, een

hogere resolutie en zal ze het contrast verbeteren (Murphy en Howland,

1991).

De retina

Tegen de binnenzijde en over de volledige lengte van

de uvea is de retina gelegen. Waar de retina in contact

komt met de choroïdea is de retina verdikt en gevoelig

aan licht (Walls, 1963).

De retina bevat de fotoreceptoren (staafjes en/of

kegeltjes), samengepakt in reeksen van efficiënte

fotondetectoren. Een fotoreceptor bestaat uit een

binnenste en een buitenste segment, een kern en een

synaps (Fig. 4). Het binnenste segment bevat de

meerderheid van de celorganellen (Archer, 1999) en

het buitenste segment bestaat uit een dichte

opeenstapeling van schijfvormige membraanplooien

(Sjaastad et al., 2010). Het binnenste en buitenste

segment staan in verbinding met elkaar via een dunne

steel. De membranen van het buitenste segment zijn

overladen met lichtgevoelige pigmentmoleculen. Deze

pigmenten hebben een snelle turn-over en worden geproduceerd in het binnenste segment (Archer,

1999). Staafjes hebben een lang buitenste segment met een gelijke dikte over de volledige lengte terwijl

kegeltjes buitenste segmenten hebben die kegelvormig zijn (Sjaastad et al., 2010). Staafjes zorgen voor

het scotopisch zicht (het zien bij schemerig licht) en kegeltjes worden gebruikt voor kleurenzicht en

fotopisch zicht (het zien bij veel licht) (Lisney et al., 2012).

De fotoreceptoren zijn gelegen in de buitenste laag van de retina, de laag het dichtst gelegen bij de

choroïdea. In de laag het dichtst gelegen bij het corpus vitreum ligt een laag van ganglioncellen. Deze

cellen zijn neuronen waarvan de axonen de optische zenuw vormen. De bipolaire cellen verbinden de

Fig. 4: Schematische afbeelding van een kegeltje (cone) en een staafje (rod). Uit: Sjaastad et al.,2010.

Fig. 5: fotoreceptoren en neuronen in de retina. Uit: Sjaastad et al.,2010.

9

fotoreceptorcellen en de ganglioncellen. Tenslotte zijn er ook nog interneuronen die groepen van

fotoreceptoren verbinden (de horizontale cellen genoemd) of die groepen van ganglioncellen verbinden

(de amacriene cellen genoemd) (Sjaastad et al., 2010) (Fig. 5).

De densiteit van de retinale ganglioncellen varieert doorheen de retina. De reeksen van ganglioncellen

worden ook wel visuele kanalen genoemd. Elk ganglion ontvangt inputs van meerdere fotoreceptoren

via een netwerk van bipolaire cellen. De fotoreceptoren die zo verbonden zijn met elkaar noemt men

een fotoreceptoreenheid. De grootte van een fotoreceptoreenheid bepaalt de grootte van het receptieve

veld van 1 ganglioncel. De zone van de retina waar de receptieve velden het kleinst zijn en de densiteit

aan ganglioncellen het grootst wordt bij vertebraten de acute zone van de retina genoemd (Warrant en

Locket, 2004). Deze acute zone kan voorkomen in 2 patronen. De eerste is een area (of area centralis);

een concentrische toename in ganglioncellen op 1 bepaalde plaats in de retina. De tweede is een

visuele strook, wat een lange band is van verhoogde celdensiteit langs de horizontale as (Lisney et al.,

2012). De acute zone heeft de grootste densiteit aan ganglioncellen en de grootste spatiale resolutie

(Warrant en Locket, 2004). Regio’s met een hoge densiteit aan retinale ganglioncellen zorgen namelijk

voor een hogere resolutie (Pita et al., 2015).

In veel soorten lijnen de opeengepakte cellen van de area centralis een diepe putachtige structuur af;

de fovea (Fig. 3). Er is dan een opvallende depressie in de retina met soms een corresponderende

uitstulping op het sclerale oppervlak. Dit is de fovea externa. De foveale fotoreceptoren zijn dunner,

langer en dichter bij elkaar geplaatst dan die van de perifere retina. Opmerkelijk is dat de grootte van

de fovea vrij gelijkaardig is bij de verschillende soorten. Hij is ongeveer 300 µm groot in doorsnede, zelfs

bij de kleinste vissoorten (Warrant en Locket, 2004).

Het tapetum lucidum

Bij de meeste nachtdieren en bij veel soorten die diurnaal en nocturnaal zijn bevat het choroïd het

tapetum lucidum. Het reflecteert licht terug in het oog waardoor de fotoreceptoren een tweede kans

krijgen om de fotonen te absorberen (Sjaastad et al., 2010; Lisney et al., 2012). De reflecterende

elementen kunnen kristallen zijn van guanine of riboflavine, glanzende collageenvezels of druppels van

triglyceriden (Sjaastad et al., 2010). Veel vissen beschikken over een tapetum dat achter de retina

gelegen is. Bij diepzee teleosten bestaat dit tapetum uit opstapelingen

van georiënteerde kristallen van guanine (Warrant en Locket, 2004).

‘Typische’ ogen en ‘tubulaire’ ogen

Bij vissen komen 2 vormen van ogen voor (Fig. 6). Bij de meeste

oppervlakkig levende vissen vinden we de typische vorm terug (Munk,

1980). Deze vorm komt ook voor bij bepaalde diepzeevissoorten. Bij

dit type zijn de ogen lateraal geplaatst op het hoofd. Sommige

diepzeevissen met dit type van ogen bezitten een rostrale afakische

kloof, vaak samen met ‘sighting grooves’ langs de snuit. De rostrale

afakische kloof is een frontale verlenging van de pupil ver voorbij de

lens. Een extreme vorm van deze kloof is de afakische kloof die

volledig rondom de lens gaat; de pupil is groter dan de lens in alle

richtingen en niet alleen rostraal (Munk en Frederiksen, 1974).

Fig. 6: De twee oogtypes van vissen. De typische vorm (A) en de tubulaire vorm (B). 1, gezichtsveld van het linkeroog; 2, gezichtsveld van het rechteroog; 3, binoculair gezichtsveld. Naar: Munk (1980).

10

De tweede vorm is de tubulaire vorm. Deze wordt gevonden bij 11

families van vissen die leven in de diepere mesopelagische zone tijdens

de dag (Munk, 1980). Dit type ogen is tubulair van vorm. Het heeft een

grote distale sferische lens die een scherp beeld kan focusseren op de

hoofdretina. De hoofdretina is gelegen op de licht concave basis van het

oog. De lens is groot en vult de distale helft van het oog. Meestal is de

volledige diameter van de lens blootgesteld door de pupil (Warrant en

Locket, 2004).

Sommige soorten met tubulaire ogen bezitten een tweede accessoire

retina die de wand van het oog aflijnt. Een andere beschreven variatie is

het kleine oogachtige retinale diverticulum dat naar buiten puilt aan de

laterale zijde juist proximaal van de lens. In 1 extreem geval, bij de

vissoort Bathylychnops exilis (Fig. 8A), is het retinale diverticulum

ontwikkeld tot een apart ventraalwaarts gericht oog met zijn eigen lens.

Een laatste adaptatie zijn de lens pads die men vaak terugvindt bij de Parelogen of Scopelarchidae (Fig.

8B). Het bevindt zich in dezelfde positie als waar een retinaal diverticulum zich zou bevinden en wordt

gevormd door lamellae afkomstig van corneale endotheelcellen (Fig. 7) (Warrant en Locket, 2004).

2.2. Fysiologie

Net als bij een camera zorgt een lenzensysteem in het oog voor het focussen van licht op de retina. Zo

wordt er een scherp beeld van de omgeving geprojecteerd op de retina. De pigmenten van de

fotoreceptorcellen aanwezig in de retina ontvangen de informatie, door absorptie van de fotonen, en

sturen deze door via de optische zenuw, de nervus opticus, naar de hersenen. Hier wordt de informatie

geïnterpreteerd en geïntegreerd om een subjectieve visuele interpretatie te vormen (Sjaastad et al.,

2010).

Het deel in het oog dat overeenkomt met het lenzensysteem van een camera bestaat bij vertebraten uit

de cornea en de retina. Bij vissen staat de lens er echter alleen voor om deze taak uit te voeren omdat

het water waar de vis in leeft de cornea optisch ineffectief maakt. De vissenlens focusseert het licht door

middel van 2 types van refractaire processen. Een eerste is wanneer de lichtstralen worden

gerefracteerd op de grens tussen de lens en zijn omgeving. Ten tweede volgen de lichtstralen in de lens

Fig. 7: Het tubulair oog met zijn mogelijke adaptaties. 1, accessoire retina; 2, hoofdretina; 3, retina van het retinaal diverticulum. Naar: Munk (1980).

Fig. 8: A. Bathylychnops exilis (Foto: Hans-Joachim Wagner). B. Scopelarchus analis als voorbeeld van de Scopelarchidae. Uit: Pointer et al. (2007).

B A

11

een gebogen pad door de interne refractaire

index van de lens (Jagger, 1992). Het licht

wordt verder ook gebroken door het verschil in

optische densiteit tussen de humor aquosus

en de retina en de kromming van de foveale

helling (Warrant en Locket, 2004).

De membraanplooien van het buitenste

segment van de fotoreceptoren zijn beladen

met visuele pigmentenmoleculen. Fotonen

passeren doorheen deze membranen waar ze

geabsorbeerd en omgezet worden door de

pigmenten. De omzetting van fotonen

resulteert in een elektrisch signaal dat het

neuraal netwerk binnengaat richting de

hersenen. De pigmentmoleculen kunnen

informatie over lichtintensiteit en golflengte

omzetten en doorsturen. Neurale processen kunnen dan verdere informatie zoals frequentie van de

stimulus, contrast, beweging enzovoort afleiden. Veel van deze processing gebeurt in de retina zelf

(Archer, 1999) door de horizontale, bipolaire en amacriene cellen. Daarna worden ze doorgestuurd naar

de ganglioncellen (Dowling, 1987). De ganglioncellen zijn de laatste cellen van de retinale visuele

pathway. Hun axonen vormen de optische zenuw (Lisney et al., 2012). De informatie reist tenslotte als

actiepotentiaal langs de axonen van de ganglioncellen richting de hersenen (Wulliman, 1997).

Om effectief te zijn moeten de fotoreceptoren tenminste sensitief zijn aan een deel van de golflengtes

en een deel van de intensiteiten van het omgevingslicht. De sensitiviteit wordt gedefineerd als de range

van intensiteiten en golflengtes die de retina kan verwerken. Ook moet de retina over voldoende

gezichtsvermogen (gezichtsscherpte) beschikken om de ecologisch belangrijke objecten in de

omgeving te kunnen onderscheiden (Evans en Browman, 2004).

Accommodatie (het vermogen om de focus van het oog te behouden en zo objecten op verschillende

afstanden te kunnen visualiseren) wordt bereikt door de afstand tussen de lens en de retina te

veranderen met behulp van een intraoculaire spier (Ott, 2006).

Fig. 9: A. Een multi-bank retina bestaande uit 3 lagen (1,6 en 8). 4, buitenste segment; 5, pigmentepitheel; 12, kern; 13, synaps. Naar: Warrant et al. (2003). B. De gegroepeerde retina van Scopelarchus guntheri, doorgesneden ter hoogte van de overgang tussen binnenste en buitenste segmenten van de staafjes. Uit: Locket (1977).

12

3. Aanpassingen aan het leven onder water

In de wereld van de vissen bestaan er veel variaties op de architectuur van het oog. In alle wateren

verminderen de intensiteit en het golflengtespectrum van licht met de diepte. Alle vissenogen moeten

aangepast zijn aan deze verminderde intensiteit en veranderingen in golflengte. Deze algemene

adaptaties worden eerst besproken. Nadien worden enkele bijzondere kenmerken vermeld die

voorkomen bij vissen in de verschillende zones.

3.1. Algemene aanpassingen aan intensiteit en golflengte

Intensiteit van het licht

Hoe verder een vis verwijderd is van het wateroppervlak, hoe minder licht de vis tot zijn beschikking

heeft. Om zich hieraan aan te passen hebben de vissen een verhoogde sensitiviteit aan licht nodig. Een

vissenoog kan een verhoogde sensitiviteit bekomen door middel van verschillende mechanismen. Deze

mechanismen kunnen opgedeeld worden in anatomische veranderingen en neurologische

veranderingen.

Anatomische veranderingen zijn o.a. het aanpassen van de pupil- en lensgrootte en het verbeteren van

de fotonenvangst in de retina. Het verbeteren van de fotonenvangst kan door veranderingen aan te

brengen in de pigmentdensiteit van de fotoreceptoren, aan de lengte van de buitenste segmenten en

aan de celdensiteit in de retina (Wagner en Kröger, 2005). Een vis bekomt een goede sensitiviteit door

het hebben van een grote pupil, grotere receptoren, kortere brandpuntafstanden en een hogere

celdensiteit (Warrant en Locket, 2004). Een groter oog zorgt ook voor het verhogen van de sensitiviteit,

naast het verhogen van het gezichtsvermogen (Lisney et al., 2012).

Een tapetum is een andere adaptatie om de sensitiviteit te verhogen omdat het licht een tweede kans

krijgt om geabsorbeerd te worden. Vissenogen met een tapetum moeten echter wel inboeten aan

resolutie (Munk, 1980). Hettapetum lijkt goed aangepast te zijn aan de omgeving. Het zal reflecteren

aan de dominante golflengte; blauw in oceaanwater en oranje-groen in oppervlakkig water (Lisney et

al., 2012).

Neurologisch de sensitiviteit aan licht verhogen kan door spatiale sommatie (horizontale cellen

verbinden met meerdere fotoreceptoren om hun output te combineren) (Wagner en Kröger, 2005), door

een langere samplingduur van de omgeving te gebruiken zodat er een sommatie van fotonen bekomen

wordt of door aanpassingen aan de plaatsing van fotoreceptoren in de retina (Warrant en Locket, 2004).

Het eerste, spatiale sommatie, is een vergroting van de visuele kanalen. Meerdere fotoreceptoren

worden verbonden met elkaar. Dit zorgt voor grotere receptieve velden die meer licht kunnen opvangen

en dus sensitiever zijn. Dit gaat echter ten koste van de resolutie, maar het proberen opvangen van zo

veel mogelijk fotonen in schemerlicht compenseert dit verlies aan resolutie wellicht (Warrant en Locket,

2004). Het best bestudeerde voorbeeld van zo’n ‘gegroepeerde retina’ is de retina die gevonden wordt

in de tubulaire ogen van de Parelogen (Scopelarchidae) (Fig. 9B). Groepen van 20 staafjes zijn er

gebundeld in ronde cups (Locket, 1977). De cups isoleren de fotoreceptoren optisch van elkaar

waardoor de bundel in een soort van macroreceptor verandert. Een binnenkomend foton wordt

gevangen en gedeeld door alle staafjes wat resulteert in een breder en sensitiever receptief veld

(Warrant en Locket, 2004).

13

Na de spatiale sommatie is de tweede aanpassing het verlengen van de samplingduur. Dit resulteert in

een grotere fotonenvangst, maar gaat ten koste van snel zicht (Warrant en Locket, 2004).

De derde mogelijkheid, aanpassingen aan de plaatsing van fotoreceptoren in de retina, vindt men terug

bij sommige diepzeevissen. Fotoreceptoren kunnen bij deze soorten gestapeld in verschillende lagen

voorkomen in plaats van in 1 enkele laag of plaat. Dit noemt men een multi-bank retina (Fig. 9A). De

rijen zijn meestal netjes geordend, maar in sommige gevallen zijn de fotoreceptoren verspreid doorheen

de lagen zonder echte structuur. Door deze stapeling wordt de weglengte waar het licht de kans heeft

om geabsorbeerd te worden vergroot. In de belangrijkste delen van de retina, zoals de fovea, vindt men

de meeste rijen (Warrant en Locket, 2004). Deze aanpassing zou een verhoging van de sensitiviteit

teweegbrengen. Er is echter bewijs dat niet alle lagen van fotoreceptoren functioneel zijn waardoor de

effectieve weglengte korter is dan gedacht (Collin, 1997) en de sensitiviteit niet significant wordt

verhoogd. Denton en Locket (1989) stellen een andere verklaring voor het hebben van een multi-bank

retina voor. De lagen aan de kant van het corpus vitreum zouden namelijk dienst kunnen doen als

spectrale filter voor de dieper gelegen lagen aan de kant van de sclera. Hierdoor zou de sensitiviteit van

de retina voor bepaalde golflengtes veranderd kunnen worden. Vooral in het blauwgroene spectrum zou

de retina de mogelijkheid hebben om een onderscheid te maken tussen golflengtes. Als er dan nog

eens 2 visuele pigmenten aanwezig zijn, elk in een andere laag, zou de mogelijkheid tot

golflengtediscriminatie nog groter zijn.

Hoge sensitiviteit zorgt meestal voor een vermindering aan resolutie. De resolutie van de retina wordt

namelijk bepaald door de optische kwaliteit van het oog en de densiteit en de grootte van de receptieve

velden van de visuele kanalen. Grotere receptieve velden zorgen voor een hogere sensitiviteit maar

hebben ook een slechtere resolutie. Omgekeerd zorgen kleinere receptieve velden voor een hogere

resolutie, maar deze zijn ook minder gevoelig. De densiteit van de visuele kanalen varieert in

verschillende delen van het oog, zodat sommige delen van het zicht een betere resolutie hebben dan

andere. Zo bezit de acute zone de grootste densiteit aan ganglioncellen en zo de grootste spatiale

resolutie van de retina. De variatie in resolutie binnen het oog weerspiegelt meestal een bepaald aspect

van de ecologie van de vis.

De ‘terrain theory’ (of terrein theorie) van Hughes (1977) is een theorie die het verband tussen het

hebben van een area centralis of een visuele strook en de habitat waarin een vis leeft probeert weer te

geven. In structureel complexe omgevingen zoals de epipelagische zone worden meestal areae

teruggevonden (Collin, 2008). Een area kan dan voor acuut zicht zorgen in een specifiek deel van het

visuele veld. Visuele stroken worden gevonden bij dieren die leven in een meer tweedimensionale

wereld zoals in de benthische zone. Door middel van hun visuele strook kunnen ze hun omgeving

scannen met minimale oog- en hoofdbewegingen (Hughes, 1977; Collin, 2008).

Zo komt ook de fovea externa overeen met een punt in de periferie dat van visueel belang is voor het

dier. Bij diepzeevissen met een fovea, oppervlakkig levende naaldvissen (Syngnathinae) en

zeepaardjes bevindt de fovea zich in de periferie en vervult zo een verrekijkerfunctie. Bijkomend wordt

de resolutie ter hoogte van de fovea vergroot omdat het licht divergeert door de steile holte op de bodem

van de foveale put. Hierdoor wordt er een vergroot beeld geprojecteerd op de fotoreceptoren waardoor

het beeld van een object over een groter aantal receptoren wordt gespreid (Warrant en Locket, 2004).

14

Zoals gezegd zijn er enkele aanpassingen om de sensitiviteit te verhogen (grotere pupillen, wijdere

fotoreceptoren en een uitgesproken spatiale sommatie) die de resolutie van de beelden die op de retina

worden geprojecteerd, verminderen. Het is echter beter om in de diepzee, waar vissen het moeilijk

hebben om voldoende fotonen op te vangen, een ruwer beeld te zien dan helemaal niets. In de

bathypelagische zone is dit omgekeerd. Het is dan beter om een goede resolutie te hebben om een

puntbron nauwkeurig te kunnen lokaliseren. Bathypelagische vissen hebben daarom vaak een

uitzonderlijk goed ontwikkelde fovea (Warrant en Locket, 2004).

Golflengte van het licht

In de oppervlakkige delen van het water komt licht nog voor met een breed golflengtespectrum (Jerlov,

1976). Het zou dan nuttig zijn om verschillende golflengtes van elkaar te kunnen onderscheiden. Dieren

die verschillende golflengtes kunnen onderscheiden beschikken over kleurenzicht; het kunnen

discrimineren tussen 2 golflengtes bijvoorbeeld resulteert in het kunnen zien van 2 verschillende kleuren

(Solomon en Lennie, 2007). In de diepzee is het spectrum van het aanwezige licht niet meer zo breed

en bestaat het licht voornamelijk uit blauwgroene golflengtes (Jerlov, 1976). Het is dan ook minder

noodzakelijk voor diepzeevissen om nog golflengtes te kunnen onderscheiden.

De kegeltjes zijn de fotoreceptoren die verantwoordelijk zijn voor kleurenzicht. In de fotoreceptoren zijn

er pigmenten aanwezig. Er bestaan 4 verschillende pigmenten met 4 bijhorende fundamentele

mechanismen met verschillende maar overlappende sensitiviteit voor een bepaald spectrum (Solomon

en Lennie, 2007); rood, groen, blauw en ultraviolet (Allison et al., 2010). Kleuren zouden gezien kunnen

worden door het vergelijken van 2 signalen afkomstig van verschillende delen van het spectrum, zoals

groen versus rood (Hering, 1964). Diersoorten die de 4 types kegeltjes hebben noemt men

tetrachromatisch. Diersoorten met 3 en 2 type kegeltjes respectievelijk trichromatisch en dichromatisch

(Solomon en Lennie, 2007).

Van oppervlakkig levende vissen wordt vermoed dat ze beschikken over kleurenzicht (Wagner et al.,

1998). Ze bezitten namelijk de 3 noodzakelijke factoren die bijdragen tot kleurenzicht; de fotoreceptie

door kegeltjes (Solomon en Lennie, 2007), tegengestelde interacties tussen de verschillende kegeltjes

en de juiste retinale circuits om het geheel te mediëren (Warrant en Locket, 2004). Oppervlakkig levende

vissen hebben allen een retina die, naast kegeltjes, ook staafjes bevat. De verhouding tussen de

staafjes en kegeltjes is gerelateerd aan de habitat van het dier en aan zijn gedrag. Soorten die leven in

een helder verlichte omgeving en die een diurnaal levenspatroon hebben, hebben meestal een hogere

verhouding aan kegeltjes dan dieren die leven in een habitat met minder licht of die meer actief zijn

tijdens de nacht (Hart et al., 2006).

Van de meeste diepzeevissen wordt vermoed dat ze niet beschikken over kleurenzicht (Wagner et al.,

1998). De overgrote meerderheid heeft een retina met enkel staafjes (Locket, 1977). Bijna allemaal,

ongeveer 89%, bezitten 1 visueel pigment (Douglas et al., 1998). De visuele pigmenten van

diepzeevissen absorberen meestal het best de golflengtes die zich in het blauwgroene spectrum

bevinden, wat een match is met de meest voorkomende golflengtes van de diepzee (Crescitelli 1990;

Douglas et al., 1998). Deze match zou voornamelijk maximale sensitiviteit (λmax) garanderen aan

neerdalend daglicht van 475 nm. Het lijkt een voorbeeld van perfecte adaptatie. Helaas is deze

conclusie wat simplistisch. Op mesopelagische dieptes, in het meest klare oceaanwater, is de optimale

15

λmax waarde van de pigmenten minder dan 475 nm. Hieruit kan men afleiden dat de meeste visuele

pigmenten eigenlijk slecht geadapteerd zijn om de sensitiviteit te maximaliseren aan neerdalend

daglicht, tenminste in deze meest heldere oceaanwateren. Voor het detecteren van bioluminescentie

zou deze conclusie wel getrokken kunnen worden. De optimale λmax waarden voor het detecteren van

mesopelagische bioluminescentie overlapt bijna precies met de λmax waarden gemeten in de visuele

pigmenten van mesopelagische vissoorten. Dit suggereert dat de visuele pigmenten van diepzeevissen

eigenlijk het best geadapteerd zijn om de sensitiviteit te maximaliseren voor bioluminescentie, en minder

voor daglicht. Bijkomend moet opgemerkt worden dat veel andere factoren, waaronder het

minimaliseren van zwarte ruis en de effecten van de grote waterdruk, ook zouden bijdragen tot de exacte

waarde van λmax (Douglas et al., 1998). Dit laatste, het effect van de waterdruk op de visuele pigmenten,

zou verklaard kunnen worden door het feit dat grote drukken de tertiaire proteïneconformatie kunnen

veranderen (Mozhaev et al., 1996). Partridge et al. (2006) vonden echter geen significante verandering

van de λmax waarden onder invloed van waterdruk.

Zoals reeds gezegd bezit 89% van de diepzeevissen 1 visueel pigment. De resterende 11% bezitten

meer dan 1 visueel pigment. Veel soorten in deze groep beschikken over 2 visuele pigmenten. Sommige

Parelogen (Scopelarchidae) hebben zelfs drie pigmenten (Partridge et al., 1992). Ogen met 2 of meer

visuele pigmenten hebben het potentieel om golflengtes te onderscheiden, als de interacties en circuits

ook aanwezig zijn. Dit laatste is echter nog niet aangetoond. Het vermogen om golflengtes te

onderscheiden zou bijvoorbeeld nuttig kunnen zijn voor de diepzeevis als het 1 pigment bevatte met

een sensitiviteit aan het neerdalende licht en een ander pigment dat gevoelig is aan bioluminescentie.

Zo zou het een verschil kunnen maken tussen deze 2 soorten gelijkaardig gekleurd licht. Hiermee zou

het bijvoorbeeld de bioluminescente camouflage van organismen die boven hem zwemmen kunnen

breken (Douglas et al., 1998).

Uitzonderingen worden gevormd door sommige diepzeevissoorten die een gemengde retina met

staafjes en kegeltjes hebben. Van deze soorten vermoedt men dat ze net als oppervlakkig levende

vissen wel kleurenzicht hebben (Locket, 1977).

16

3.2. Aanpassingen in de verschillende aquatische zones

Zoals reeds gezegd beschrijven de verschillende aquatische zones verschillende habitats en

lichtomstandigheden. Per zone zijn er enkele noemenswaardige adaptaties die vissen hebben om zich

aan te passen aan deze verschillende karakteristieken. In Tabel 1 wordt er een overzicht gegeven van

de hierna besproken adaptaties.

Tabel 1: Overzicht van de belangrijkste adaptaties bij vissen in de verschillende aquatische zones.

Epipelagische zone

De epipelagische zone vertegenwoordigt de zone van een oceaan waar het meeste licht doordringt

(Warrant en Locket, 2004). Overdag is er veel licht en ’s nachts weinig. De verscheidenheid aan

vissoorten die hier hun thuis vinden moeten allen aangepast zijn aan deze situatie.

Lenspigmenten

In de epipelagische zone is er veel licht waardoor lenzen van vissen die hier leven vaak lenspigmenten

bevatten (Douglas en Marshall, 1999; Lisney et al., 2012). De pigmenten verminderen onvermijdelijk de

spectrale bandbreedte en de intensiteit van het licht waardoor er 80% minder licht beschikbaar is voor

de retina. Deze nadelen moeten wel een significant adaptief voordeel hebben (Douglas et al., 1998).

Men vermoedt dat ze onder andere belangrijk zijn voor het beschermen van de retina. Ze zouden de

golflengtes die schade kunnen veroorzaken aan de retina opvangen (Douglas en Marshall, 1999). Dit

zou dan voornamelijk gaan over UV-licht (Douglas et al., 1995). Ook zouden ze kunnen optreden als

scavengers, of vangers, van vrije radicalen. Een tweede functie zou gevonden kunnen worden in het

verbeteren van de beeldkwaliteit. Ze zouden chromatische aberratie (= het feit dat licht van verschillende

golflengte anders wordt gebroken aan het lensoppervlak; Marimont en Wandell, 1994) en bepaalde

vormen van verstrooiing verminderen (Douglas en Marshall, 1999).

Pupil

Sommige vissoorten kunnen de grootte en vorm van hun pupil sterk veranderen (Hart et al., 2006). Het

kunnen bewegen van de pupil is nuttig om de hoeveelheid licht die het oog binnenkomt te kunnen

reguleren. De mobiliteit van de pupil zou geassocieerd zijn met variaties in het omgevingslicht. Dit

laatste verandert met de diepte waarin de vis zich bevindt en met het gedrag van het individu (Kuchnow,

1971). Hierdoor hebben vissen die meer oppervlakkig leven in heldere omgevingen meestal meer

Lens Pupil Fovea Oogvorm

Lenspigmenten BeweeglijkScherpe areae met

een hoge resolutie

Typische ogen met

gemiddelde grootte

Meestal geen

lenspigmenten

Weinig beweeglijk en

groot

Meer uniforme

areae met een lage

resolutie

Grote tubulaire en

typische ogen

Geen

lenspigmenten

Weinig beweeglijk en

groot

Areae met diepe

foveae met een

hoge resolutie

Klein of

gedegenereerd

Oppervlakkiger

dan 200 mLenspigmenten Beweeglijk Visuele strook Gemiddelde grootte

Tussen 200 m

en 1000 m

Meestal geen

lenspigmenten

Weinig beweeglijk en

grootVisuele strook Groot

Dieper dan

1000 m

Geen

lenspigmenten

Weinig beweeglijk en

grootVisuele strook Klein

Epipelagisch

Mesopelagisch

Bathypelagisch

Benthisch

17

beweeglijke pupillen dan dieper levende soorten. Vissen die leven in de diepzee bezitten meestal

volledig onbeweeglijke of weinig beweeglijke pupillen (Lisney et al., 2012).

In de epipelagische zone ziet men een grote variatie aan pupilvormen. Er zijn verschillende theorieën

omtrent deze variatie. Onder andere het oog camoufleren voor predatoren en de effecten van sferische

aberratie verminderen, worden als reden naar voor geschoven (Hart et al., 2006). Sferische aberratie

wordt gedefinieerd als het niet samenkomen van alle lichtstralen in 1 brandpunt door afwijkingen in de

sferische vorm van de lens (Calossi, 2007).

Fovea

In de zonovergoten epipelagische zone is het nuttig om te beschikken over een fijne resolutie. Hiertoe

bezitten vissoorten die in dit gebied leven vaak scherpe foveae (Warrant en Locket, 2004)

Mesopelagische zone

Vissen die leven in de mesopelagische zone moeten zich aanpassen aan de verminderde

beschikbaarheid van fotonen. Daarom zijn hun ogen vaak ontworpen om de sensitiviteit te

maximaliseren. De eigenschappen van mesopelagische vissenogen zijn vaak wijdere pupillen, grotere

fotoreceptoren en kortere brandpuntafstanden (Warrant en Locket, 2004).

Oogvorm

Om een groter percentage van het omgevingslicht door te kunnen geven naar de retina zijn de oculaire

media van mesopelagische vissen heel helder (Douglas en Mcguigan, 1989). Mesopelagische vissen

hebben meestal ook ogen die relatief groot zijn. Grote ogen met grote pupillen kunnen namelijk meer

fotonen opvangen. Hoe dieper in de mesopelagische zone, hoe groter de ogen en de pupillen relatief

aan de lichaamsgrootte worden. Bij het bereiken van een diepte van 1000 m, het begin van de

bathypelagische zone waar er geen daglicht meer kan penetreren, worden ogen weer kleiner terwijl de

pupilgrootte blijft toenemen (Munk en Frederiksen, 1974). Er komen echter veel uitzonderingen voor op

deze algemene regel (Warrant en Locket, 2004).

Zoals reeds gezegd komen tubulaire ogen voor bij 11 families van vissen die leven in de diepere

mesopelagische zone tijdens de dag (Munk, 1980). Tubulaire ogen zijn heel sensitief en sommige zijn

zelfs in staat om een hoge resolutie te geven. Door de tubulaire vorm wordt er een klein gezichtsveld

scherp gezien, maar de ‘field of view’ van de hoofdretina verkleint sterk. De ‘field of view’ van de

hoofdretina in tubulaire ogen is typisch 50° (Fig. 6). Omdat tubulaire ogen maar een klein gezichtsveld

hebben, reflecteert de plaatsing van de ogen het belang van de richting waarnaar ze gericht zijn. De

lenzen kunnen het maximum aan licht opvangen omdat de volledige diameter van de lens is blootgesteld

door de pupil. Hierdoor neemt de sensitiviteit toe. De uitgebreide binoculaire overlap in het gezichtsveld

van de 2 ogen is een andere belangrijke bijdrage tot de sensitiviteit (Munk, 1980). Omdat beide ogen

hetzelfde deel van de ruimte zien, ontvangen ze het dubbele van de fotonen dat anders opgevangen

zou worden door 1 oog. Bijkomend kunnen ze door de brede binoculaire overlap beter afstanden

inschatten tot een object. De kleine ‘field of view’ wordt gecompenseerd door verschillende adaptaties.

Een eerste is de accessoire retina die lichtsignalen ontvangt die afkomstig zijn van de zijkant van de vis.

Het gezichtsveld wordt hierdoor verbreed tot 70° maar ze ontvangt geen gefocusseerd beeld omdat ze

daarvoor veel te dicht bij de lens is geplaatst. Andere manieren om het gezichtsveld te verbreden zijn

18

de retinale diverticuli en de lens pads (Warrant en Locket, 2004). Lens pads

zijn transparante lichtgeleidende structuren die het licht, dat van maximaal

70° ventraal komt, naar het meest dorsale deel van de accessoire retina leidt

(Locket, 1977).

Typische ogen hebben in tegenstelling tot de tubulaire ogen wel een groot

gezichtsveld, maar hebben een mindere sensitiviteit en binoculaire overlap

van frontaal zicht. Bij sommige soorten wordt dit verholpen door de rostrale

of volledig rondomronde afakische openingen en sighting grooves. Hierdoor

kan de volledige diameter van de lens licht ontvangen van frontaal.

Lichtstralen die van lateraal komen hebben wel de kans om ongefocusseerd langs de lens te lekken

(Fig. 10). Hoe dieper de vissen leven, hoe groter de afakische kloven vaak zijn. Door het lekken van

ongefocusseerd licht kan er een beeldkwaliteit verminderende achtergrondwaas optreden. Voor een vis

die leeft in de diepe mesopelagische zone en bijna geen licht meer kan opvangen kan deze boost aan

sensitiviteit het verschil betekenen tussen een zwakke stimulus opmerken en een stimulus helemaal

niet opmerken (Warrant en Locket, 2004).

Retina

In het algemeen is er in de retina van

mesopelagische vissen een grovere, meer

uniforme verdeling van ganglioncellen in

vergelijking met de scherpe foveae van

oppervlakkig levende vissoorten. Ook treedt

er vaak spatiale sommatie op en verlenging

van de samplingduur. Zo’n soort retina laat

echter geen hoge resolutie toe (zie hoger)

(Warrant en Locket, 2004).

In de mesopelagische zone kunnen een

brede lichtbron en puntvormige

bioluminescentie samen voorkomen. De

retina van vissen kan aangepast zijn aan een of aan beide van deze lichtbronnen. In het oppervlakkige

deel van de mesopelagische zone komt er meer schemerlicht voor dan bioluminescente puntbronnen.

De aanpassingen die een vissenoog aan deze situatie kan maken worden geïllustreerd met het

voorbeeld van de diepzeebaars Howella sherborni (Fig. 11A). Deze vis leeft namelijk op een diepte van

25 tot 300 m. Howella sherborni heeft typische ogen met rostrale afakische kloven om licht te collecteren

van het frontale gezichtsveld. Er is een area centralis aanwezig die zich temporaal bevindt, met een

Fig. 10: Afakische openingen kunnen ervoor zorgen dat er lichtstralen langs de lens heen lekken op de retina (pijlen). Naar: Locket, 1977.

Fig. 12: 'Iso-density contour maps' van de distributie van retinale ganglioncellen. De retina wordt plat afgebeeld. Densiteiten worden gegeven in duizend cellen per mm². (A) Howella sherborni. (B) Searsia koefoedi. T, temporaal; N, nasaal; D, dorsaal; V, ventraal. Naar: Collin en Partridge (1996).

Fig. 11: A. Howella sherborni (Foto: Henk Heessen). B. Searsia koefoedi.

A B

19

diepe fovea (Fig. 12A). Deze retina is dus ontworpen om een brede lichtbron te zien aan een hoge

resolutie. Dieper in de mesopelagische zone, tussen 450 en 1000 m, vinden we de habitat van de

glaskopvis Searsia koefoedi (Fig. 11B). In deze zone domineren puntvormige bioluminescente flitsen.

Het oogdesign lijkt op dat van Howella sherborni, maar de retina is verschillend. De area centralis is

veel kleiner met een steile convexe fovea (Fig. 12B). Deze is ideaal voor het detecteren en lokaliseren

van puntbronnen (Collin en Partridge, 1996).

Lenspigmenten

Zoals reeds vermeld hebben de meeste bestudeerde diepzeevissen geen detecteerbare hoeveelheid

aan golflengte absorberende pigmenten in hun lenzen. Hierdoor wordt licht met korte golflengte in de

meeste lenzen goed doorgelaten (Douglas en Thorpe, 1992; Douglas et al., 1995). Bij de soorten die

wel lenspigmenten bevatten vindt men een grote diversiteit, wat suggereert dat er een functioneel

belang voor de pigmenten aanwezig moet zijn. Bij epipelagische vissoorten wordt gedacht dat de

pigmenten de retina beschermen en de beeldkwaliteit verhogen. Bij mesopelagische vissoorten zijn

deze functies onwaarschijnlijk omdat er weinig licht is in de diepzee. Wel zouden ze een functie kunnen

hebben om de zichtbaarheid van bioluminescente signalen te verbeteren. Bioluminescentie bevat

namelijk vaak meer lange golflengtes dan het neerdalende daglicht. Filters die korte golflengtes

absorberen zullen de intensiteit van dit daglicht verminderen, meer dan de intensiteit van bioluminescent

licht. Het contrast van bioluminescentie tegen het daglicht wordt hierdoor verhoogd waardoor de

bioluminescente lichtbron meer zichtbaar wordt. Wat deze hypothese lijkt te bevestigen is dat vissen die

dieper leven dan 1000 m nooit lenspigmenten bezitten, wat overeenkomt met het feit dat licht niet dieper

kan doordringen dan 1000 m in de waterkolom en er dus geen onderscheid tussen lichtbronnen gemaakt

moet worden (Douglas en Thorpe, 1992).

Tapetum lucidum

Zoals reeds gezegd zijn de tapeta meestal goed

aangepast aan de heersende

lichtkarakteristieken. Zo reflecteren de tapeta van

diepzeevissen typisch licht van ultraviolet tot

groen met een opvallende piek in het blauw

(Douglas et al., 1998), welke de meest

voorkomende golflengtes zijn in de diepzee (Warrant en Locket, 2004).

Een interessant voorbeeld om de adaptatie van de reflectie van het tapetum aan de habitat te illustreren

is dat van de mesopelagische lantaarnvis Notoscopelus resplendens (Fig. 13). Deze vis heeft een

verdeeld tapetum dat perfect aangepast lijkt aan zijn leefomgeving (Douglas et al., 1998). Het ventraal

deel heeft een blauwe reflectiepiek waardoor het voornamelijk neerdalend daglicht reflecteert. Het

dorsaal deel heeft een violet reflectiepiek en is goed aangepast aan het reflecteren van het violet

opwaartse licht dat gevonden wordt in de oppervlakkigere delen van de oceaan tot op 200 m diepte

(Warrant en Locket, 2004).

Bathypelagische zone

De bathypelagische zone begint op een diepte waar er geen licht meer doordringt. Buiten een

occasionele bioluminescente lichtflits is het er donker (Warrant en Locket, 2004).

Fig. 13: Notoscopelus resplendens. Uit: Hulley (1986).

20

Een oog dat voornamelijk puntbronnen moet zien is anders ontworpen dan een oog dat aangepast moet

zijn aan een brede lichtbron zoals in de oppervlakkiger gelegen wateren. Een puntbron creëert een

puntvormig beeld op de retina. Het hebben van brede visuele kanalen is hier dus overbodig. Het

receptieve veld moet namelijk niet breder zijn dan de grootte van het beeld zelf. Waarschijnlijk is 1

fotoreceptor al breed genoeg waardoor spatiale sommatie ook nutteloos is (Warrant en Locket, 2004).

De zichtbaarheid van een puntbron zal beter zijn bij een oog met een grotere pupil en als de puntbron

zich dichterbij bevindt. Dieper dan 1000 m worden ogen kleiner, maar de pupilgrootte relatief aan de

ooggrootte wordt wel groter (Munk en Frederiksen, 1974). De ogen van bathypelagische vissen zijn

ofwel heel klein, maar ondanks hun grootte toch vaak verrassend gesofisticeerd, ofwel geregresseerd

of gedegenereerd. Tubulaire ogen, die vaak voorkomen in de mesopelagische zone, komen hier bijna

niet voor (Warrant en Locket, 2004).

Afstand tot een puntbron

Een gemiddelde bathypelagische vis kan een blauwe bioluminescente flits zien tot op

100 m afstand. Dit zou een flits afkomstig van een potentiële prooi of partner kunnen

zijn. Omdat de meeste bathypelagische vissen de energetische capaciteit missen om

een flits die 100 m van hen verwijderd is te bereiken (het zou ongeveer 17 minuten

duren voor een vis van 10 cm), zou een flits op 100 m afstand evengoed in een andere

oceaan kunnen plaatsvinden (Marshall, 1979). Men vermoedt daarom dat

bathypelagische vissen alleen op flitsen reageren die zich veel dichterbij voordoen

(Warrant en Locket, 2004).

De ooggrootte is een eerste manier om de maximale afstand waarop een vis een

lichtbron kan detecteren te verminderen. Kleinere en minder sensitieve ogen

verminderen namelijk deze afstand waardoor de onmogelijk bereikbare flitsen

gefilterd worden. Daarbovenop zijn ze ook energetisch minder kostelijk (Warrant en

Locket, 2004).

Eenmaal de ooggrootte de radius van detectie heeft gelimiteerd, moet de vis accuraat

de afstand tot een flits kunnen inschatten. Het is niet gemakkelijk om de afstand te

bepalen van een flits tegen een donkere achtergrond. Dieren die leven op het land

kunnen gebruik maken van 4 mechanismen. Een eerste is door berekeningen te

maken op basis van de ongelijkheid tussen de 2 ogen. Andere hulpmiddelen zijn parallax effecten,

perspectief signalen en gekende objectgroottes. Alleen de eerste, de ongelijkheid, is aanwezig voor

bathypelagische vissen. Essentieel hiervoor is dat de ogen een zekere afstand uit elkaar staan, ze

moeten beschikken over binoculair zicht en ze hebben een goede spatiale resolutie nodig. Sommige

bathypelagische vissen zijn groot en kunnen een grote oogafstand hebben, maar de meeste soorten

zijn kleiner dan 20 cm waardoor de oogafstand beperkt wordt. Spatiale resolutie is daarentegen wel

verrassend goed. Dit komt door het gebruik van rostrale afakische kloven en diepe temporale foveae

(Warrant en Locket, 2004).

Diepe foveae zouden op zichzelf ook een rol kunnen spelen in het bepalen van de afstand tot een

lichtflits. Voorwaarde is dat de lichtflits zich in het gezichtsveld van beide ogen tegelijkertijd moet

bevinden (Locket, 1992). De fovea is zo steil dat het potentieel heeft om de focus van binnenkomende

lichtstralen te vervormen. Als men aanneemt dat de assen van de 2 ogen gefixeerd zijn en

Fig. 14: Schematische voorstelling van de vervorming veroorzaakt door diepe foveae. Naar: Wagner et al. (1998).

21

convergerend, zullen de assen kruisen op een gegeven punt X voor de vis (Fig. 14). Een puntbron die

zich in punt X bevindt, zal symmetrisch afgebeeld worden. Een puntbron die zich in punt A of B bevindt

zal vervormd worden. Als de hoeveelheid en richting van de vervorming gemeten kan worden, kan de

vis de afstand tot de lichtbron berekenen (Warrant en Locket, 2004).

De helderheid van een flits kan niet gebruikt worden om de afstand in te schatten, omdat het onmogelijk

is om een zwakke flits die dichtbij is te onderscheiden van een felle flits die veraf gelegen is. Het is nog

niet volledig duidelijk hoe bathypelagische dieren erin slagen om afstanden in te schatten (Warrant en

Locket, 2004).

Benthische zone

De benthische zone is elke zone die gelegen is dichtbij een bodem of oever. Een benthische zone kan

heel oppervlakkig gelegen zijn, maar ook heel diep. Er kan dus veel daglicht aanwezig zijn, schemerlicht,

of helemaal geen daglicht als de bodem verder dan 1000 m verwijderd is van het wateroppervlak. In de

benthische zone zijn er veel zwevende partikels aanwezig, naast opgelost materiaal en fytoplankton.

Door deze aanwezigheid van materiaal wordt het licht veel sneller geabsorbeerd. Vooral de langere

golflengtes worden sneller geabsorbeerd waardoor het spectrum van het licht eerder groen tot rood zal

zijn (Jerlov, 1976).

De bodem, die een grote vlakte is waardoor de bewoners in een tweedimensionale wereld leven, is een

tweede eigenschap van de benthische zone die belangrijk is voor het zicht (Warrant en Locket, 2004).

Ooggrootte

De ooggrootte verschilt naar gelang de diepte waarop de vissen leven. Net zoals in de epipelagische

zone hebben soorten die leven op bodems die verlicht worden door daglicht grote ogen. Zoals gezegd,

hoe dieper, hoe groter de ogen en onder 1000 m diepte draait de trend om (Warrant en Locket, 2004).

De relatief en absoluut kleinste ogen vinden we echter bij benthische soorten die leven dichtbij de kust.

In deze habitats zijn de wateren vaak troebel door het opgelost materiaal waardoor het zicht verhinderd

kan zijn (Bowmaker, 1995). Deze soorten zullen dus meer moeten rekenen op hun niet-visuele zintuigen

in plaats van op hun zicht (Lisney et al., 2012).

Retina

Oppervlakkig levende vissen en sommige dieper levende bodemvissen, zelfs waar er geen penetratie

meer is van daglicht (Collin en Pettigrew, 1988), bezitten een visuele strook (terrein theorie van Hughes,

1977). Benthische soorten die zich voeden aan relatief onbeweeglijke prooien hebben vaak een dorsale

visuele strook. Hiermee hebben ze goed neerwaarts gericht zicht en kunnen ze de bodem panoramisch

scannen. De dorsale visuele stroken zouden ook een rol kunnen spelen in het detecteren van naderende

predatoren. Sommige soorten hebben een ventrale visuele strook waarmee ze het bovenste deel van

het visuele veld goed kunnen zien. Dit is waarschijnlijk van belang om prooien die boven hen zwemmen

te kunnen identificeren (Lisney en Collin, 2008).

22

4. Specifieke adaptaties

Het zicht is betrokken bij verschillende processen die belangrijk zijn voor het overleven van de vis.

Vissen gebruiken namelijk licht- en kleursignalen voor verschillende doelen. Onder andere om potentiële

partners aan te trekken, individuen te herkennen, territoria te verdedigen, enzovoort (Cheney et al.,

2013). Hieronder worden enkele opmerkelijke verschijnselen besproken en hun relatie met het zicht;

camouflage, het vormen van groepen en scholen en de jacht.

4.1. Camouflage

Habitats onder water, en vooral de open oceaan, bieden weinig ontsnappingsmogelijkheden aan hun

inwoners, in tegenstelling tot terrestrische habitats. Vissen hebben hiervoor een aantal adaptaties

ontwikkeld om zo hun contrast tegen de achtergrond te verminderen en minder zichtbaar te worden

voor predatoren. Er bestaan in de vissenwereld 4 manieren om dit te bereiken; cryptische kleuring,

transparantie, verzilvering en bioluminescente counterilluminatie (Warrant en Locket, 2004). Een

limitatie aan deze methodes is dat een dier perfect gecamoufleerd kan zijn onder bepaalde condities,

maar zeer zichtbaar onder andere. Als de vis van diepte verandert, als de hoek waarnaar er naar de vis

gekeken wordt verandert, als de tijd van de dag of de troebelheid van het water verandert, kan de vis

plots heel zichtbaar worden (Johnsen, 2003).

Cryptische kleuring

Dieren van de benthische zone vertonen een grote diversiteit in kleur. In de pelagische zone volgen de

kleuren een meer voorspelbaar patroon (Johnsen, 2002). Veel dieren die in de epipelagische zone en

bovenste mesopelagische zone leven camoufleren zich door het hebben van een blauwe kleur. Soorten

die dichter bij de kust leven hebben meestal een groenere kleur. Dieper in de mesopelagische zone

nemen meer dieren een rode kleur aan. Een rode kleur zou het omgevende blauwe licht goed

absorberen (Warrant en Locket, 2004). Over het algemeen zijn vissen het donkerst op hun dorsale

lichaamsoppervlak en vervaagt de kleur naar wit richting de buik (Herring 1967). Dit verandert ook. Ze

zijn namelijk op bathypelagische dieptes, buiten het bereik van daglicht, meestal uniform donker en

hebben dan een fluweelachtige zwarte kleur. Deze kleur absorbeert blauwe bioluminescente flitsen

waardoor vissen met deze kleur onzichtbaar blijven als ze verlicht worden door middel van

bioluminescentie (Warrant en Locket, 2004).

Cryptisch gekleurde dieren zijn vooral kwetsbaar voor detectie wanneer ze gezien worden vanuit

verschillende horizontale posities (Fig. 15) en bij een asymmetrisch lichtveld. Dit is het geval bij

oppervlakkig levende vissoorten bij zonsopgang en –ondergang en als de kijker van oogpunt verandert,

bijvoorbeeld bij een cirkelend dier. De vis in het voorbeeld in Fig. 15 is perfect cryptisch wanneer het

gezien wordt weg van de zon. Hoe meer de kijker draait, hoe meer zichtbaar de vis wordt (Johnsen,

2003). Dieren die leven op dieptes onder 200 m (vanaf de mesopelagische zone) hebben dit probleem

Fig. 15: Het voorkomen van een vis gezien vanuit verschillende horizontale oogpunten. Links is de vis volledig gecamoufleerd. Als de hoek van waaruit er naar de vis gekeken wordt verandert, vermindert de efficiëntie van de camouflage. Uit: Johnsen (2003).

23

niet omdat vanaf die diepte het lichtveld symmetrisch wordt (Johnsen, 2002). Compensatie kan

gebeuren door steeds een positie aan te nemen naar de zon toe of van de zon weg. De laterale

oppervlakken van het dier zijn dan gelijkmatig verlicht zodat het dier volledig cryptisch is langs alle

kanten (Johnsen, 2003).

Verzilvering

Vissen die hun lichaam bedekken met zilverachtige reflecterende platen zullen zichzelf goed kunnen

camoufleren (Warrant en Locket, 2004). De spiegelende platen zijn meestal beperkt tot de laterale

oppervlakken van de vis (Johnsen, 2003). Door het reflecteren van het licht zal een plat verticaal

spiegelend oppervlak onzichtbaar zijn. Deze strategie werkt vanuit alle invalshoeken, behalve als er

gekeken wordt van exact onder of boven de gecamoufleerde vis. De diepte waarop de vis zich bevindt

is niet relevant voor het effect omdat de reflectie onafhankelijk is van de lichtintensiteit (Warrant en

Locket, 2004). Een voorbeeld van verzilvering vinden we terug bij de diepzeebijlvissen. Deze vissen zijn

uitgerust met verticaal afgeplatte zilverachtige zijkanten, gecreëerd door meerdere lagen van

guaninekristalbladen (Denton en Land, 1971).

Overdag geeft verzilvering een goede camouflage. ’s Nachts vormen de spiegels echter een risico. Een

goedgerichte bioluminescente flits van een predator zou sterk gereflecteerd kunnen worden en de vis

onthullen. Om dit te voorkomen hebben bijvoorbeeld veel soorten van diepzeebijlvissen donkere

chromatoforen die ’s nachts pigmenten verspreiden over de flanken (Herring, 2002).

Transparantie

Transparant zijn is een zeer goede strategie om het lichaamscontrast te minimaliseren. De strategieën

om transparant te kunnen zijn, zijn zeer complex. Toch zijn er in het dierenrijk veel soorten die een

verrassend hoge graad van transparantie bereiken (Johnsen, 2001).

Om volledig transparant te zijn, zou het lichaam van een vis moeten bestaan uit (zee)water zodat het

lichaam dezelfde transmissie- en reflectiekarakteristieken heeft als het omgevende water. Dit is

onmogelijk door de epidermis, interne organen, de onvermijdelijk ondoorzichtige inhoud van het

spijsverteringsstelsel (Warrant en Locket, 2004) en de retina die noodzakelijk opaak moet zijn omdat

het visuele pigmenten moet bevatten om te kunnen zien. Een strategie om toch zo doorzichtig mogelijk

te zijn is door het hebben van een zeer plat of mesvormig lichaam zodat de organen en orgaaninhoud

worden uitgedund over een breder oppervlak (Johnsen, 2001).

Andere strategieën om transparant te zijn is door de regelmatige opbouw van cellulaire structuren, zoals

bij de cornea en de lens het geval is, of door het lichaamsoppervlak te bedekken met submicroscopische

uitsteeksels. Ze bootsen een materiaal na dat een refractaire index heeft intermediair tussen die van

het zeewater en die van de epidermis (Johnsen, 2001).

Het veranderen van het perspectief, de tijd van de dag of het watertype hebben geen effect op de

zichtbaarheid van een transparant dier. Alleen als de refractaire index van het dier sterk verschilt van

zijn omgeving, zal het licht verstrooien en zal het dier veel helderder zijn. Dit effect is vergelijkbaar met

de glinstering van een raam die overdag duidelijk gezien kan worden van buitenaf, maar niet gezien

wordt van binnenuit (Johnsen, 2003). Door het lichaam te bedekken met submicroscopische

uitsteeksels worden deze reflecties geëlimineerd (Wilson en Hutley, 1982).

24

Bioluminescente counterilluminatie

In de diepzee zal een vis altijd een schaduw of silhouet creëren tegen het neerdalende daglicht. Hierdoor

wordt de vis zeer zichtbaar, vooral vanaf onder gezien. Veel vissen hebben hiervoor een adaptatie en

kunnen hun silhouet effectief elimineren door een reeks fotoforen op hun ventrale lichaamsoppervlak.

De fotoforen produceren een bioluminescentie die de kleur, intensiteit en distributie van het neerdalende

daglicht imiteert (Denton et al., 1972). Het spectrum waarin residueel zonlicht en bioluminescentie zich

bevinden is heel beperkt. De meeste lichtstralen hebben een golflengte in de regio van 450 tot 500 nm.

De meeste vissen hebben visuele pigmenten met een piekabsorptie (λmax) in dezelfde regio (Douglas et

al., 2000).

Ook hier zijn de diepzeebijlvissen een goed voorbeeld. Ze kunnen de intensiteit van hun

bioluminescentie zelfs aanpassen zodat het de intensiteit van het neerdalende daglicht benaderd. Dit

doen ze door het hebben van 2 kleinere fotoforen die elk wijzen naar een oog van de vis. Zo kan de vis

automatisch de intensiteit van de bioluminescentie aanpassen aan het omgevende licht (Warrant en

Locket, 2004).

4.2. Groepen en scholen

Het leven in groep biedt een aantal voordelen, onder

andere bescherming tegen predatoren. In groep wordt

de waakzaamheid verhoogd en predatoren kunnen

eerder opgemerkt worden (Godin et al., 1988). Vissen

associëren met elkaar op 2 manieren; enerzijds door

het vormen van groepen en anderzijds door het

vormen van scholen (Pita et al., 2015). Een groep

wordt bijvoorbeeld gevormd tijdens het foerageren. De

vissen vormen dan een onregelmatige groep met een random opstelling. Scholen daarentegen zijn meer

samenhangend met een vaste afstand tot de buren en een geordende opstelling (Pitcher en Parrish,

1993).

Een ander fenomeen dat beschermt tegen predatoren is het verwarringseffect. Dit effect beschrijft het

verschijnsel dat een predator kortstondig twijfelt door de verwarring van een grote groep van bewegende

targets. Hierdoor vermindert het succes van de vangst (Milinski, 1977). Het verwarringseffect lijkt af te

hangen van het visuele beeld gepresenteerd door de groep. Hoe hoger de graad van fenotypische

gelijkheid, hoe moeilijker voor de predator om zich op een specifiek individu te richten. Analoog heeft

een individu met een ander uiterlijk dan andere dieren van de groep een hogere kans om ten prooi te

vallen aan de predator (Theodorakis, 1989). Een individu dat gelijkaardige soortgenoten kan herkennen

en er ermee kan associëren heeft dus een voordeel. Verschillende studies hebben aangetoond dat

vissen inderdaad actief discrimineren op basis van fenotypische kenmerken (McRobert en Bradner,

1998).

De communicatie van vissen in groepen of scholen berust vaak op een combinatie van zicht en de

laterale lijn (een mechanosensorische structuur die beweging van het water kan detecteren; Dijkgraaf,

1963). De laterale lijn wordt gebruikt om veranderingen in snelheid en richting van naburige vissen op

te merken. Het visuele systeem wordt gebruikt om de positie van een buur te registreren (Partridge en

Fig. 16: Schematische voorstelling van de collectieve blinde zone, gezien van bovenuit. A, als individuen dichter bij elkaar zwemmen. B, als individuen verder uit

elkaar zwemmen. Naar: Pita et al. (2015).

25

Pitcher, 1980). Vissen hebben een blinde zone achter hun lichaam. Door in groep te zwemmen kunnen

ze hun collectieve visuele veld vergroten. In een school, waar alle vissen dezelfde richting op zwemmen,

is de individuele blinde zone gelegen achter de school. In groepen kijken groepsleden niet noodzakelijk

naar dezelfde kant waardoor de blinde vlekken projecteren naar verschillende regio’s rond de groep.

Wanneer blinde vlekken overlappen wordt er een collectieve blinde zone gecreëerd; een blinde zone

die gedeeld wordt met alle leden van de groep. Als individuen zich verder uit elkaar bewegen, neemt de

afstand tot de blinde vlek toe waardoor de individuen meer tijd hebben om predatoren te detecteren en

er op te reageren. Omgekeerd, als individuen dichter bij elkaar komen, zal de afstand tot de blinde zone

verkleinen en zal de responstijd verminderen (Fig. 16) (Pita et al., 2015).

4.3. Jacht

Predatoren bezitten verschillende adaptaties en gedragingen om hen te helpen bij de jacht. Een deel

van deze adaptaties zijn geëvolueerd als reactie op de mechanismen die prooidieren hebben om

zichzelf minder zichtbaar te maken (Warrant en Locket, 2004).

Een eerste camouflagetechniek die gezien wordt bij (prooi)vissen is crypsis door middel van verzilvering.

Voor het breken van deze camouflage kan de jager zijn zoekstrategie aanpassen. Hij kan gebruik maken

van een circulaire zoekstrategie, jagen als de zon laag staat of de prooi naar de oppervlakte proberen

te drijven (Johnsen, 2003). Een andere strategie heeft te maken met het feit dat het licht dat

gereflecteerd wordt door de zilverachtige platen een andere polarisatiegraad heeft dan het omgevende

licht (Land, 1984). Sommige predatoren zijn in staat om dit verschil te zien. Deze eigenschap wordt

vooral gezien bij epipelagische vissoorten omdat daar de graad van polarisatie hoger is dan in de

mesopelagische zone (Warrant en Locket, 2004). Een tweede camouflagetechniek is die van de

transparantie. Voor het gemakkelijker zien van transparante dieren kan ook het verschil in

polarisatiegraad gebruikt worden (Warrant en Locket, 2004). Transparante dieren veranderen namelijk

de polarisatiekarakteristieken van het licht dat door hun lichaam gaat (Johnsen, 2001). Voor dezelfde

reden als hierboven aangegeven komt dit voornamelijk voor in de epipelagische zone (Warrant en

Locket, 2004). Het kunnen zien van UV-licht heeft ook het potentieel om transparante dieren te

onthullen. Oppervlakkig levende transparante dieren zijn namelijk vaak vrij opaak in UV-licht (Johnsen

en Widder, 2001). Deze strategie is alleen maar nuttig in oppervlakkige wateren omdat UV-licht niet tot

op grote dieptes kan penetreren (Warrant en Locket, 2004). Een derde camouflagetechniek is die van

de bioluminescente counterilluminatie. Deze zou onderscheiden kunnen worden omdat, ook al komt de

bioluminescentie goed overeen met het omgevende licht, er toch geen exacte overeenkomst is met

daglicht. Het spectrum van bioluminescent licht bevat namelijk iets meer groenere golflengtes. Als een

predator kleurenzicht heeft of lenzen met gele pigmenten kan hij het verschil zien. Gele pigmenten

filteren namelijk het blauwe licht uit het spectrum waardoor het merendeel van het achtergrondlicht

verdwijnt. Dieren die bioluminescent zijn zullen hierdoor feller oplichten (Muntz, 1976; Warrant en

Locket, 2004). Ook door middel van multi-bank retinae, die dienen als spectrale filter, zou dit verschil

gezien kunnen worden (Warrant en Locket, 2004).

Enkele andere noemenswaardige fenomenen zijn het hebben van een visuele strook of area (hierboven

reeds besproken als de terrein theorie van Hughes, 1977), het zweven onder beschaduwde delen en

het hebben van een ‘eigen’ bioluminescente golflengte. Het zweven onder drijvende of overhangende

26

structuren is een fenomeen dat gezien wordt zowel bij predatoren als bij prooidieren. Het is een

veelvoorkomend verschijnsel en wordt voornamelijk gezien bij pelagische vissoorten (Wickham en

Russell, 1974). Het biedt een voordeel omdat een kijker die zich in de schaduw bevindt een naderend

individu eerder zal zien dan andersom (Helfman, 1981). Het hebben van een ‘eigen’ bioluminescente

golflengte is mogelijk omdat de meeste bioluminescentie zich bevindt in de regio van 450 tot 500 nm

(Douglas et al., 2000). Als een soort bioluminescent kan zijn in een andere golflengte kan de vissoort

gebruik maken van deze ‘eigen’ golflengte om te communiceren en prooien te verlichten zonder

opgemerkt te worden door predatoren (Partridge en Douglas, 1995; Douglas et al., 1998). Het meest

opvallende voorbeeld hiervan is dat van 3 genera van draakvisachtigen; Malacosteus, Aristostomias en

Pachystomias. Zij hebben, naast blauwe bioluminescentie, ook suborbitale fotoforen die

bioluminescentie produceren in het verre rode spectrum rond 700 nm. Deze vissen hebben ook 2

aangepaste visuele pigmenten om deze golflengte te kunnen zien (Douglas et al., 2000).

27

BESPREKING

Het zicht bij vissen is een interessant onderwerp om te onderzoeken. In het verleden is het al vaak het

onderwerp geweest van research en dat zal het in de toekomst ook nog zijn. Het onderzoek naar vissen

is echter niet zo eenvoudig. Het brengt namelijk enkele praktische implicaties met zich mee die de

proefopzet en de resultaten van het onderzoek kunnen beïnvloeden.

Een overweging die men moet maken is hoe men de vis zal bestuderen. Men kan de vis observeren in

zijn natuurlijke habitat, men kan de vis vangen en daarna onderzoek op hem doen, of men kan gebruik

maken van modellen op basis van anatomische gegevens (Lisney et al., 2012). Problemen hieromtrent

doen zich voornamelijk voor bij het bestuderen van diepzeevissen. Deze vissen leven op grote diepte

waardoor de eerste optie, de vis observeren in zijn natuurlijke habitat, zeer moeilijk is. De tweede optie,

het vangen van vissen, neemt ten eerste heel veel tijd in beslag. Bijkomend zijn de meeste opgeviste

diepzeeorganismen reeds gestorven of stervende. Dit is te wijten aan de combinatie van fysieke

beschadiging van de vis en de veranderingen in druk en temperatuur die het individu ondervindt. De

enkeling die nog in redelijke conditie is na het vangen is moeilijk in leven te houden omdat het nabootsen

van de natuurlijke omgeving van een diepzeevis zeer complex is (Douglas et al., 1998). Het onderzoek

naar oppervlakkig levende vissen is in dit opzicht gemakkelijker. De omgevingsomstandigheden

nabootsen en het observeren van wilde exemplaren zijn veel eenvoudiger waardoor er veel meer

onderzoek kan gebeuren naar levende individuen.

Om een antwoord te kunnen geven op de vragen “wat ziet deze vis” en “bezit deze vis kleurenzicht”

moet men de spectrale respons van het individu kunnen omschrijven. De beste manier om dit te doen

is ofwel door middel van elektrofysiologische opnames of, bij voorkeur, door gedragsanalyse van

spectrale sensitiviteit en/of kleurdiscriminatie (Douglas et al., 1998). Deze twee methodes zijn

onmogelijk uit te voeren op een individu dat niet meer in leven is. Men kan dan alleen nog indirect, op

basis van anatomische studies de spectrale respons van deze dieren bepalen (Douglas et al., 1998),

wat onvermijdelijk een inferieure methode is vergeleken met de twee eerste. Bij individuen die wel nog

in leven zijn kan men in principe wel gebruik maken van gedrags- of elektrofysiologische studies. Toch

zijn dit soort studies schaars. Vaak is de grootte van de onderzochte populatie namelijk te klein of slaagt

men er niet in om het te onderzoeken aspect van de visuele stimulus adequaat te controleren. Hierdoor

zijn de onderzoeksresultaten vaak moeilijk te interpreteren waardoor de meeste informatie die

momenteel gekend is over het visuele systeem van bepaalde soorten vissen afkomstig is van

anatomische studies.

Voor het bestuderen van het belang van zicht in vergelijking met andere zintuigen in het uitvoeren van

een bepaalde gedragstaak zoals prooidetectie, zijn studies waarbij er systematisch een bepaald

sensorisch systeem geblokkeerd wordt het meest nuttig (New, 2002). Hiervoor moeten de vissen

gehouden worden in aquaria of moeten ze geobserveerd worden in het wild (Lisney et al., 2012). Omdat

deze techniek niet gemakkelijk is om uit te voeren bij bepaalde soorten, is er nog maar weinig geweten

over het rol van zicht in natuurlijk gedrag van deze vissen.

28

De bepaling van λmax (voor welke golflengte de fotoreceptoren het meest sensitief zijn) vormt een ander

punt van discussie. Voor de berekening van λmax zijn er gegevens nodig over de spectrale samenstelling

van het licht. Dit vormt vooral problemen op grote dieptes omdat er daar maar weinig metingen zijn

uitgevoerd. De spectrale samenstelling wordt daarom vaak berekend aan de hand van gegevens over

de attenuatiecoëfficiënt van oceaanwater. Als men ook rekening houdt met diepte en watertype bekomt

men al een betere benadering van de realiteit (Douglas et al., 1998). Omdat men geen zekerheid heeft

over de spectrale samenstelling van het licht en over de precieze waarden van λmax, kan er ook niet met

echte zekerheid iets gezegd worden over de correlatie tussen de sensitiviteit en de golflengte van het

omgevingslicht.

Dit zijn maar enkele van de vele bedenkingen die men kan maken bij het onderzoek naar het zicht van

de vis. Zeker als men meer gedetailleerde onderzoeken gaat lezen, merkt men dat er nog veel ruimte

is voor verder onderzoek. Er zou in ieder geval meer onderzoek gedaan mogen worden naar levende

vissen, vooral bij de soorten die leven in de diepere wateren. Hiervoor moet men er echter eerst in

slagen om de habitat van de dieren na te bootsen op het land. Dit is geen gemakkelijke opgave, maar

met de juiste research en technieken is dit hopelijk in de toekomst mogelijk,waardoor de wereld van de

diepzee meer bereikbaar zou worden. Dit zou een grote meerwaarde zijn voor het onderzoek naar het

zicht, maar ook naar het onderzoek van de vele andere aspecten van de vis.

29

REFERENTIES

Alldredge, A.L. & Silver, M.W. (1988). Characteristics, dynamics and significance of marine snow.

Progress in Oceanography 20, 41–82.

Allison W.T., Barthel L.K., Skebo K.M., Takechi M., Kawamura S., Raymond P.A. (2010). Ontogeny of

cone photoreceptor mosaics in zebrafish. Journal of Comparative Neurology 518, 4282-4195.

Angel M.V. (1997). What is the deep sea? In: Randall D.J., Farrell A.P. (editors) Deep-sea Fishes,

Academic Press, San Diego, p. 1-41.

Archer S.N. (1999). Visual pigments and photoreception. In: Archer S., Djamgoz M.B., Loew E.,

Partridge J.C., Vallerga S. (editors) Adaptive Mechanisms in the Ecology of Vision, Springer

Science+Business Media, Dordrecht, p. 25-44.

Bowmaker J.K. (1995). The visual pigments of fish. Progress in Retinal and Eye Research 15, 1-31.

Calossi A. (2007). Corneal asphericity and spherical aberration. Journal of Refractive Surgery 23, 505-

514.

Cheney K.L., Newport C., McClure E.C., Marshall N.J. (2013). Colour vision and response bias in a

coral reef fish. The Journal of Experimental Biology 216, 2967-2973.

Collin S.P. (2008). A web-based archive for topographical maps of retinal distribution in vertebrates.

Clinical and Experimental Optometry 91, 85-95.

Collin S.P., Hoskins R.V., Partridge J.C. (1997). Tubular eyes of deep-sea fishes: a comparative study

of retinal topography. Brain, Behaviour and Evolution 50, 335-357.

Collin S.P., Partridge J.C. (1996). Fish vision: retinal specialisations in the eyes of deep-sea teleosts.

Journal of Fish Biology 49A, 157-174.

Collin S.P., Pettigrew J.D. (1988). Retinal topography in reef teleosts. II. Some species with prominent

horizontal visual streaks and high density. Brain, Behaviour and Evolution 31, 283-295.

Crescitelli F. (1990). Adaptations of visual pigments to the photic environment of the deep sea. The

Journal of Experimental Zoology Supplement 5, 66-75.

Denton E.J. (1990). Light and vision at depths greater than 200 metres. In: Herring P.J., Campbell K.,

Whitfield M., Maddock L. (editors) Light and life in the sea, Cambridge University Press, Cambridge, p.

127-148.

Denton E.J., Gilpin-Brown J.B., Wright P.G. (1972). The angular distribution of the light produced by

some mesopelagic fish in relation to their camouflage. Proceedings of the Royal Society of London B

182, 145-158.

Denton E.J., Locket N.A. (1989). Possible wavelength discrimination by miltibank retinae in deep-sea

fishes. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 69, 409-435.

Denton E.J., Land M.F. (1971). Mechanism of reflexion in silvery layers of fish and cephalopods.

Proceedings of the Royal Society of London A 178, 43-61.

30

Dijkgraaf S. (1963). Functioning and significance of lateral line organs. Biological Reviews of the

Cambridge Philosophical Society 38, 51-105.

Douglas R.H., Marshall N.J. (1999). A review of vertebrate and invertebrate optical filters. In: Archer S.,

Djamgoz M.B., Loew E., Partridge J.C., Vallerga S. (editors) Adaptive Mechanisms in the Ecology of

Vision, Springer Science+Business Media, Dordrecht, p.95-162.

Douglas R.H., McGuigan C.M. (1989). The spectral transmission of freshwater teleost ocular media -

an interspecific comparison and a guide to potential ultraviolet sensitivity. Vision Research 29, 871-879.

Douglas R.H., Mullineaux C.W., Partridge J.C. (2000). Long-wave sensitivity in deep-sea stomiid

dragonfish with far-red bioluminescence: evidence for a dietary origin of the chlorophyll-derived retinal

photosensitizer of Malacosteus niger. Philosophical Transactions of the Royal Society B 355, 1269-

1272.

Douglas R.H., Partridge J.C., Hope A.J. (1995). Visual and lenticular pigments in the eyes of demersal

deep-sea fishes. Journal of Comparative Physiology A 177, 111-122.

Douglas R.H., Partridge J.C., Marshall N.J. (1998). The eyes of deep-sea fish I: Lens pigmentation,

tapeta and visual pigments. Progress in Retina land Eye Research 17, 597-636.

Douglas R.H., Thorpe A. (1992). Short-wave absorbing pigments in the ocular lenses of deep-sea

teleosts. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 72, 93-112.

Dowling J.E. (1987). The retina. An approachable part of the brain. Harvard Univerity Press, Cambridge,

Massachusetts.

Evans B.I., Browman H.I. (2004). Variation in the development of the fish retina. American Fisheries

Society Symposium 40, 145-166.

Fernald R.D. (1993). Vision. In: Evans D.H. (editor) The physiology of fishes, CRC Press, Florida.

Frank T.M., Widder E.A. (1996). UV light in the deep-sea: in situ measurements of downwelling

irradiance in relation to the visual threshold sensitivity of UV sensitive crustaceans. Marine and

Freshwater Behaviour and Physiology 27, 189-197.

Gartner J.V., Crabtree R.V., Sulak K.J. (1997). Feeding at depth. In: Randall D.J. en Farrell A.P. (editors)

Deep-sea Fishes, Academic Press, San Diego, p.1-41.

Godin J.-G. J., Classon L.J., Abrahams M.V. (1988). Group vigilance and shoal size in a small characin

fish. Behaviour 104, 29-40.

Hart N.S., Lisney T.J., Collin S.P. (2006). Visual communicaation in elasmobranchs. In: Ladich F., Collin

S.P., Moller P. en Kapoor B.G. (editors) Communication in Fishes, Science Publishers Inc, Enfield, p.

337-392.

Helfman G.S. (1981). The advantage of to fishes of hovering in the shade. American Society of

Ichthyologists and Herpetologists 2, 392-400.

Hering E. (1964). Outlines of a Theory of the Light Sense. Harvard University Press, Massachusetts.

Herring P.J. (1967). The pigments of plankton at the sea surface. Symposia of the Zoological Society of

London 19, 215-235.

31

Hughes A. (1977). The topography of vision in mammals on contrasting lifestyles: comparative optics

and retinal organization. In: Crescitelli F. (editor) Handbook of Sensory Physiology Vol. VIII, Springer-

Verlag, Berlijn, p. 613-756.

Hulley P.A. (1986). Myctophidae. In: Smith M.M. en Heemstra P.C. (editors) Smiths’ sea fishes,

Springer-Verlag, Berlijn, p. 282-321.

Jagger W.S. (1992). The optics of the spherical fish lens. Vision research 32, 1271-84.

Jerlov N.G. (1976). Marine Optics. Elsevier Scientific Publlishing Company, Amsterdam.

Johnsen S. (2001). Hidden in plain sight: the ecology and physiology of organismal transparency.

Biological Bulletin 201, 301-318.

Johnsen S. (2002). Cryptic and conspicuous coloration in the pelagic environment. Proceedings of the

Royal Society of London B 269, 243-256.

Johnsen S. (2003). Lifting the cloak of invisibility: The effects of changing optical conditions on pelagic

crypsis. Integrative and Comparative Biology 43, 580-590.

Johnsen S., Widder E.A. (2001). Ultraviolet absorption in transparent zooplankton and its implications

for depth ditribution and visual predation. Marine Biology 138, 717-730.

Kuchnow K.P. (1971). The elasmobranch pupillary response. Vision Research 11, 1395-1406.

Land M.F. (1984). Molluscs. In: Ali M.A. (editor) Photoreception and vision in invertebrates, Plenum

Press, New York, p. 699-725. Geciteerd door Warrant E.J. en Locket N.A. (2004).

Lisney T.J., Collin S.P. (2007). Relative eye size in elasmobranchs. Brain, Behavior and Evolution 69,

266-279.

Lisney T.J., Collin S.P. (2008). Retinal ganglion cell distribution and spatial resolving power in

elasmobranchs. Brain, Behavior and Evolution 72, 59-77.

Lisney T.J., Theiss S.M., Collin S.P., Hart N.S. (2012). Vision in elasmobranchs and their relatives: 21st

century advances. Journal of Fish Biology 80, 2024-2054.

Locket N.A. (1977). Adaptations to the deep-sea environment. In: Crescitelli F. (editor) Handbook of

Sensory Physiology, Springer, Berlin, p.67-192.

Locket N.A. (1992). Problems of deep foveae. Australian and New Zealand Journal of Ophtalmology 20,

281-295.

Lythgoe J.N. (1979). The ecology of vision. Clarendon Press, Oxford.

Marchall N.B. (1979). Developments in deep-sea biology. Blandford, Poole.

Marimont D.H., Wandell B.A. (1994). Matching color images: the effects of axial chromatic aberration.

Journal of the Optical Society of America A 11, 3113-3122.

McRobert S.P., Bradner J. (1998). The influence of body coloration on shoaling preferences in fish.

Animal Behaviour 56, 611-615.

32

Milinski M. (1977). Do all members of a swarm suffer the same predation? Zeitschrift für Tierpsychologie

45, 373-388.

Mollon J.D., Bowmaker J.K. (1992). The spatial arrangement of cones in the primate fovea. Nature 360,

677-679.

Mozhaev V.V., Heremans K., Frank J., Masson P., Balny C. (1996). High pressure effects on protein

structure and function. Proteins: Structure, Function, and Bioinformatics 24, 81-91.

Munk O. (1980). Hvirveldyrøjet: Bygning, funktion og tilpasning. Berlingske Forlag, Copenhagen.

Geciteerd door Warrant E.J. en Locket N.A. (2004).

Munk O., Frederiksen R.D. (1974). On the function of aphakic apertures in teleosts. Videnskabelige

meddelelser fra Dansk naturhistorisk forening i København 137, 65-94. Geciteerd door Warrant E.J. en

Locket N.A. (2004).

Muntz W.R.A. (1976). On yellow lenses in mesopelagic animals. Journal of the Marine Biological

Association of the United Kingdom 56, 963-976.

Murphy C.J., Howland H.C. (1986). On the gecko pupil and scheiner disk. Vision Research 26, 815-817.

Murphy C.J., Howland H.C. (1991). The Functional Significance of Crescent-Shaped Pupils and Multiple

Pupillary Apertures. The Journal of Experimental Zoology Supplement 5, 22-28.

New J.G. (2002). Multimodal integration in the feeding behaviors of predatory teleost fishes. Brain,

Behavior and Evolution 59, 177-189.

Nilsson D.E. (1997). Eye design, vision and invisibility in planktonic invertebrates. In: Lenz P.H., Hartline

D.K. en Purcell J.E. (editors) Zooplankton: Sensory Ecology and Physiology, Gordon & Breach

Publishing Group, Newark, p. 149-162.

Ott W. (2006). Visual accommodation in vertebrates: mechanisms, physiological response and stimuli.

Journal of Comparative Physiology A 192, 97-111.

Partridge B., Pitcher T. (1980). The sensory basis of fish schools: relative roles of lateral line and vision.

Journal of Comparative Physiology 135, 315-325.

Partridge J.C., Archer S.N., Vanoostrum J. (1992). Single and multiple visual pigments in deep-sea

fishes. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 72,113-130.

Partridge J.C., Douglas R.H. (1995). Far-red sensitivity of dragon fish. Nature 375, 21-22.

Partridge J.C., White E.M., Douglas R.H. (2006). The effect of elevated hydrostatic pressure on the

spectral absorption of deep-sea fish visual pigments. The Journal of Experimental Biology 209, 314-

319.

Pita D., Moore B.A., Tyrrell L.P., Fernández-Juricic E. (2015). Vision in two cyprinid fish: implications for

collective behavior. PeerJ 3, e1113.

Pitcher T.J., Parrish J.K. (1993). Functions of shoaling behavior in teleosts. In: Pitcher T.J. (editor)

Behaviour of teleost fishes. Chapman & Hall, London, p. 363-439. Geciteerd door Pita et al. (2015).

33

Pointer M.A., Carvalho L.S., Cowing J.A., Bowmaker J.K., Hunt D.M. (2007). The visual pigments of a

deep-sea teleost, the pearl eye Scopelarchus analis. The Journal of Experimental Biology 210, 2829-

2835.

Sandström, A. (1999). Visual ecology of fish – a review with special reference to percids. Fiskeriverket

rapport 2, p.45-80.

Sjaastad O.V., Sand O, Hove K. (2010). Physiology of domestic animals, second edition. Scandinavian

Veterinary Press.

Theodorakis C.W. (1989). Size segregation and the effects of oddity on predation risk in minnow

schools. Animal Behaviour 38, 496-502.

Thorpe A., Douglas R.H., Truscott R.J.W. (1993). Spectral transmission and short-wave absorbing

pigments in the fish lens. I. Phylogenetic distribution and identity. Vision Research 33, 289–300.

Thorpe A., Truscott R.J.W., Douglas R.H. (1992). Kynurenine Identified as the Short-wave Absorbing

Lens Pigment in the Deep-sea Fish Stylephorus chordatus, Experimental Eye Research 55, 53-57.

Wagner H.J., Frohlich E., Negishi K., Collin S.P. (1998). The eyes of deep-sea fish II. Functional

morphology of the retina. Progress in Retinal and Eye Research 17, 637-685.

Wagner H.J., Kröger R.H.H. (2005). Adaptive plasticity during the development of colour vision.

Progress in Retinal and Eye Research 24, 521-536.

Walls G.L. (1963). The Vertebrate Eye And It’s Adaptive Radiation. Hafner Publishing Company, New

York, Londen.

Wang F.Y., Tang M.Y., Yan H.Y. (2011). A comparative study on the visual adaptations of four species

of moray eel. Vision Research 51, 1099-1108.

Warrant E.J., Collin S.P., Locket N.A. (2003). Eye design and vision in deep-sea fishes. In Collin S.P.

en Marshall N.J. (editors) Sensory Processing in Aquatic environments, Springer-Verlag, Heidelberg, p.

303-322.

Warrant E.J., Locket N.A. (2004). Vision in the deep sea. Biological Reviews 79, 671-712.

Wetzel R.G. (1983). Limnology. Saunders College Publishing, USA.

Wickham D.A., Russell G.M. (1974). An evaluation of mid-water artificial structures for attracting coastal

pelagic fishes. Fishery Bulletin U.S. 72, 181-191.

Wilson S.J., Hutley M.C. (1982). The optical properties of ‘moth eye’ antifreflection surfaces. Optica Acta

7, 993-1009.

Wulliman M.F. (1997). The central nervous system. In: Evans D.H. (editor) The physiology of fishes,

CRC Press, Florida, p. 245-282.

Solomon S.G., Lennie P. (2007). The machinery of colour vision. Nature Reviews Neuroscience 8, 276-

286.