Vrijwaringsclausule Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2012- 2013

Functionele en beschrijvende anatomie van het gehoorapparaat van Cetacea

door

Steffen De Vreese

Promotoren: Drs. Marjan Doom Literatuurstudie in het kader Prof. dr. Paul Simoens van de Masterproef

© 2013 Steffen De Vreese

VOORWOORD Dank aan prof. dr. Paul Simoens om het mij mogelijk te maken over dit onderwerp een studie

te maken. Veel dank aan mijn promotor, drs. Marjan Doom, voor de hulp, de aanwijzingen en

de snelle verbeteringen van mijn proefversies. Daarnaast dank aan Martin Schellinck,

bibliothecaris op de afdeling Dierkunde (Ledeganck). Zonder hem was er essentiële,

interessante literatuur niet beschikbaar geweest voor de student. Dank aan Mathilde De Moor

voor de vertaling van de Latijnse zin uit Plinius’ Naturalis Historia.

Al is de wetenschap en haar bijhorende kennis de laatste jaren snel ontwikkeld en uitgebreid,

uiteraard met behulp van allerhande nieuwe en innovatieve technieken, toch blijft er een

mysterie aanwezig rond alles wat zich in de oceaan afspeelt en heeft afgespeeld. De evolutie

die walvissen hebben ondergaan is zo uniek dat het, me dunkt, wel moet fascineren. De

levenswijze van elke soort op zich is uniek en bovendien verbazingwekkend. Hun

communicatieve vaardigheden zijn soms zo inventief en hun gedrag zo menselijk dat hun

blijkbare intelligentie sowieso ontzag opwekt bij de aanschouwer. En dan is er nog niet

gesproken over hun anatomie. Alleen al de omvang van sommige soorten is bijzonder

indrukwekkend. Dit zijn slechts enkele voorbeelden van de fascinerende facetten van

walvissen en hoe meer men zich hierin verdiept, hoe groter de verbazing telkens blijkt. Het

gehoorapparaat is één van die onderdelen die toont hoe ingenieus de natuur is. Het is een

puzzelstukje dat zelf is opgebouwd uit nog kleinere stukjes die naadloos aansluiten om zo

een prachtig geheel te vormen, met name de majestueuze dieren die onze verbeelding

prikkelen, de walvissen. Hopelijk geniet u evenveel van deze literatuurstudie als ik had bij het

ontdekken van allerlei fascinerende feiten, maar ook van nog onopgeloste vragen. Het

mysterie blijft bestaan, maar hier is al een glimp…

INHOUDSOPGAVE

SAMENVATTING ............................................................................................. 1

INLEIDING ....................................................................................................... 2

1. Taxonomie ................................................................................................ 3

2. Invloed van omgeving op het gehoor ....................................................... 3

2.1 Fysica .................................................................................................. 3

2.2 Functionele classificatie ...................................................................... 5

3. Anatomie .................................................................................................. 6

3.1 Het uitwendig oor ................................................................................ 6

3.2 Het tympano-periotisch complex ......................................................... 8

3.3 Het middenoor .................................................................................... 9

3.4 Het binnenoor ................................................................................... 11

BESPREKING ................................................................................................ 16

BIJLAGEN ...................................................................................................... 18

REFERENTIELIJST ....................................................................................... 20

 

  1  

SAMENVATTING Deze literatuurstudie levert een glimp in de anatomie van het gehoorapparaat van walvissen.

De studie brengt een beeld van de feiten, de anatomische bevindingen en hun functionaliteit,

maar ook van de tegenstrijdigheden binnen de literatuur. Er wordt ingegaan op de anatomie,

zowel macroscopisch als microscopisch, en de bijhorende functie van verschillende

onderdelen van het gehoorapparaat van walvissen. Inleidend wordt een beknopte

voorstelling van de evolutie weergegeven van de voorouders van walvisachtigen die als

landzoogdier hun weg naar zee terugvonden. Hierdoor ondergingen deze dieren, die volledig

aangepast waren aan het leven op land, enkele noodzakelijke aanpassingen. Deze evolutie

impliceerde onder andere dat oren, die voorheen geluid opvingen dat zich voortplantte in

lucht, nu onder water moesten functioneren. Om enigszins inzicht te krijgen in de impact van

deze verandering, wordt een kleine inleiding gegeven in de fysische aspecten van het horen

onder water. Geluid gedraagt zich namelijk anders onder water dan in lucht, met andere

snelheden en intensiteiten waar het oor zich aan heeft aangepast.

Wegens de enorme variatie van de verschillende soorten binnen de groep van walvissen

wordt in deze literatuurstudie een classificatie gehanteerd die eerder functioneel is en zo een

overzicht behoudt.

Nadien wordt dieper ingegaan op de unieke bouw van het gehoorapparaat van het uitwendig

‘zichtbare’ deel naar de diepere structuren die in de schedel verborgen liggen. De uitwendige

opening, de onderkaken en hun verbindingen met het middenoor wordt eerst besproken. Dan

volgt een beschrijving van een deel van de schedel, namelijk het tympano-periotisch

complex, dat het midden- en binnenoor omgeeft. Verder wordt ingegaan op het middenoor

met zijn typische aanpassingen en de anatomie van de gehoorbeentjes en tuba auditiva.

Tenslotte volgt het binnenoor met specifieke bijzonderheden van de cochlea en het

vestibulum.

  2  

INLEIDING

"Delphinum audire manifestum est; nam et cantu mulcentur et capiuntur attoniti sono;

quanam audiant, mirum."

Plinius, Naturalis Historia

Vertaling: 'Het is duidelijk dat dolfijnen kunnen horen. Want ze worden zowel gesust door gezang als

verbijsterd verleid door geluid. Hoe ze dan horen, is me een raadsel.'

De kennis over de anatomie van het gehoorapparaat van walvissen is erbarmelijk in

vergelijking met die van onze huisdieren. Toch is deze kennis cruciaal om te begrijpen welke

invloed de mens heeft (vb. door scheepvaart) op de walvispopulatie. Om dit te begrijpen,

moet er gestart worden aan de basis en dat is de anatomie. Hier in het bijzonder de anatomie

van het gehoorstelsel.

Doordat walvissen geëvolueerd zijn uit landzoogdieren, heeft het gehoorapparaat zich

evolutionair aangepast aan het leven onder water. Het uitwendig oor heeft mogelijks zijn

functie verloren en bij tandwalvissen zijn bijvoorbeeld de onderkaken een belangrijke rol gaan

spelen in het mechanisme van echolocatie (Norris, 1968)

Over de functie van het middenoor en elk van zijn onderdelen bestaat er nog steeds geen

consensus. Structuren zoals de gehoorbeentjes zijn wel aanwezig, maar is er is geen sluitend

bewijs over de functionaliteit ervan (Ketten, 1997).

Het binnenoor vertoont specifieke eigenschappen die gepaard gaan met het leven onder

water. De reductie van het vestibulum en geassocieerde zenuwvezels is significant, maar de

reden erachter nog onbekend. De cochlea vertoont specifieke verschillen tussen de

verschillende soorten, wat onder andere te zien is in de bouw van de basilaire membraan

(Wever et al., 1971b).

Horen is essentieel voor walvissen om te overleven. Enkele specifieke kenmerken van het

gehoor van walvissen zijn onder andere de echolocatie (van belang bij Odontoceti) waarbij

ultrasone klanken moeten waargenomen worden en bij Mysticeti de lange-

afstandscommunicatie (waarover nog veel discussies bestaan) waarbij specifieke infrasone

klanken worden geproduceerd. Aangezien men uit de anatomie niet kan afleiden welke

frequenties (ultra- en infrasoon) walvisachtigen (Cetacea) kunnen horen, gebruikt men als

maatstaf de frequenties van geproduceerde geluiden die bijgevolg slechts een schatting

geven (Ketten, 1997).

Een betere kijk op de anatomie van het gehoorapparaat leidt tot een betere interpretatie van

de functie ervan. Daarnaast is het essentiële kennis voor verder onderzoek in deze nog

mysterieuze tak van het dierenrijk.

  3  

1. Taxonomie

De naam ‘Cetacea’ stamt af van het Griekse woord Κῆτος, dat ‘zeemonster’ of ‘reusachtige

vis’ betekent (Aristoteles, Historia Animalium IV 241).

Omwille van het feit dat sommige walvisachtigen of Cetacea op levende prooien jagen en dat

men fossielen van hun voorouders heeft teruggevonden waarvan het gebit duidelijk carnivoor

is, werd reeds vroeg aanvaard dat walvissen waarschijnlijk afstammen van creodonte

(primitieve rovers) zoogdieren (Kellogg, 1936). Vermoed wordt dat de overgang van

evenhoevige landdieren naar volledig aquatische Cetacea ruwweg 13 miljoen jaar in beslag

heeft genomen, namelijk tussen ongeveer 50 en 37 miljoen jaar geleden (Bajpai et al., 2007).

De vroege Cetacea, die men Archaeoceti noemt, leefden in het Eoceen (45-30 miljoen jaar

geleden). Men heeft zelfs fossiele restanten gevonden die ongeveer 52 miljoen jaar oud

waren (Fordyce, 1994). Deze eerste zeezoogdieren zijn verdwenen rond het einde van het

Oligoceen (30-19 miljoen jaar geleden). De twee huidige suborden ontstonden in het vroege

Oligoceen, de tandwalvissen (Odontoceti) rond 32 miljoen jaar geleden en de baleinwalvissen

(Mysticeti) rond 34,5 miljoen jaar geleden. Andere wetenschappers (Thewissen en Williams,

2002) beweren dat de onderverdeling in die twee suborden plaatsvond in het late Eoceen

(ongeveer 37 miljoen jaar geleden). Los van de discussie over het exacte tijdstip bestaat er

momenteel wel een consensus dat Odontoceti en Mysticeti afstammen van een

gemeenschappelijke voorouder (Fordyce, 2001) en dat die voorouder ontsprong uit de

Archaeoceti (Fordyce, 2001 en 2008). Dit is in tegenstelling tot vroegere wetenschappelijke

strekkingen, toen algemeen werd aanvaard dat elke genoemde suborde een afzonderlijke

terrestrische oorsprong had (Reysenbach De Haan, 1936).

Taxonomie: Zie bijlage I

2. Invloed van omgeving op gehoor 2.1 Fysica

Vooraleer er kan ingegaan worden op de typische anatomie van het gehoorapparaat, dient

men eerst de fysische achtergrond te begrijpen, namelijk hoe geluid zich onder water anders

gedraagt dan in lucht. Hierin spelen drie fysische principes een belangrijke rol. Allereest zijn

de factoren die de geluidssnelheid beïnvloeden bepalend.

Geluidssnelheid: c = λ.f

Hierin is c geluidssnelheid (m/s)

λ golflengte van het geluid (m)

f frequentie van het geluid (Hz)

De geluidssnelheid is direct afhankelijk van de lokale densiteit van een medium (Ketten,

1998). Deze densiteit wordt in zeewater voornamelijk beïnvloed door de zoutconcentratie,

temperatuur en druk. In water bedraagt de geluidssnelheid gemiddeld 1530 m/s (in lucht:

  4  

ongeveer 340 m/s). Voor een gegeven frequentie plant het geluid zich onder water sneller

voort dan in de lucht en is dus de golflengte langer. Hierdoor zal het geluid zich tevens verder

voortplanten aangezien lagere golflengtes minder attenueren (Nummela et al., 2007).

Elk medium heeft een akoestische impedantie die voortplanting van geluid karakteriseert. De

impedantie is een maat voor de hinder die een geluidsgolf ondervindt wanneer deze overgaat

naar een ander medium (Rienstra & Hirschberg, 2004). Bij de overgang van een geluidsgolf

van één medium (vb. lucht in het middenoor) naar een ander (vb. vloeistof in het binnenoor)

geeft de ratio van de akoestische impedanties van beide media de hoeveel energie weer die

weerkaatst wordt. Hoe groter de ratio, hoe groter de weerkaatsing (Nummela et al., 2007).

De akoestische impedantie wordt voorgesteld door: Z = p/v = c.ρ

Hierin is Z de akoestisch impedantie (Pa.s/m)

p de geluidsdruk (Pa)

v de partikelsnelheid (m/s)

ρ de densiteit van het medium (kg/m3)

luchtdensiteit: 1,293 kg/m3 (op zeeniveau) waterdensiteit: 1000 kg/m3

c de geluidssnelheid (m/s)

De akoestische impedantie van lucht bedraagt Zlucht= 400 Pa.s/m en deze van water

Zwater=1500 Pa.s/m.

Hemilä et al. (2001) hebben vastgesteld dat de impedantie van de cochlea van tandwalvissen

vrij goed overeenstemt met deze van water. Hieruit volgt dat een geluidsgolf die het

middenoor binnentreedt weinig zal reflecteren.

Een derde belangrijke wet: I = p.v = p.[p/(c.ρ)] = p2/(c.ρ)

Hierin is I de geluidsintensiteit in een medium

p de effectieve geluidsdruk (Pa) van een medium

c de geluidssnelheid (m/s) in een medium

(c.ρ) de impedantie (cfr. supra) van dat medium

Om het geluid onder water even goed te horen als in lucht, moet Iwater = Ilucht. Indien

bovenstaande formule wordt omgezet, wordt pwater = 59,7 . plucht . Dit betekent dat voor een

gelijke geluidsintensiteit en dus eenzelfde prikkeling van het oor de geluidsdruk onder water

ongeveer 60 maal groter moet zijn (Ketten, 1997, 1998; Nummela, 2007).

Deze informatie indachtig, is het logisch dat er grote verschillen bestaan tussen de anatomie

van het gehoorapparaat bij de verschillende species afhankelijk van welke frequenties er

gedetecteerd moeten kunnen worden. Hierdoor stuiten we onmiddellijk op het probleem dat

het praktisch niet mogelijk is om te weten welke frequenties kunnen gedetecteerd worden

door alle verschillende soorten Cetacea.

  5  

Sales en Pye (1974) vermelden verscheidene experimentele studies, uitgevoerd om de

reikwijdte van het gehoorstelsel bij Odontoceti aan te tonen; hierbij rekende men altijd op een

fysieke reactie van een getraind dier op een gegeven geluidssignaal. De testresultaten bleken

consequent en Johnson (1966) concludeerde zo dat dolfijnen tot 150kHz kunnen horen.

De specifieke reikwijdte is voor vele Cetacea niet geweten, daarom gebruikt men piekspectra

van uitgezonden vocalisaties om walvissen verder in te delen in verschillende groepen.

Ketten (1997) vermeldt: “Mammalian vocalizations generally have peak spectra at or near the

frequency of best sensitivity for that species; therefore, spectral analyses of underwater

recordings of emitted sounds provide reasonable indirect estimates of cetacean hearing.”

Dit is toepasbaar voor studies rond communicatie binnen dezelfde species. Maar

daarenboven kunnen ze buiten die reikwijdte ook geluiden detecteren, essentieel voor

detectie van prooien, roofdieren en andere significante omgevingsgeluiden (Ketten, 2009).

2.2 Functionele classificatie

Allereerst worden Cetacea onderverdeeld in Odontoceti (tandwalvissen), die specifieke

geluiden produceren met een hoge frequentie (t.b.v. echolocatie), en Mysticeti

(baleinwalvissen), die laagfrequente geluiden kunnen produceren. Volgens Ketten (1984) kan

men Cetacea op basis van de geproduceerde piekspectra nog verder onderverdelen in

functionele groepen.

Er zijn twee ultrasone Odontocete groepen: Type I met piekcentra boven 100 kHz en type II

met piekspectra lager dan 80 kHz, elk met hun specifieke habitat en sociale interactie. Type I

vindt men terug aan kusten en in rivieren. Deze dieren leiden vaak een solitair leven of in

kleine groepen. Hun gehoorapparaat is aangepast aan hoge frequenties die gebruikt worden

bij echolocatie (Ketten 1998). Type II vindt men terug aan kusten maar ook verder in zee.

Deze vertoeven in grotere groepen en gebruiken geluid ter communicatie met dieren van

dezelfde soort en om relatief grote objecten op afstand te detecteren door gebruik te maken

van lagere ultrasone frequenties (40-70 kHz) (Ketten, 1998; Ketten en Wartzok, 1990).

Alle Mysticeti worden gegroepeerd onder het type M (Ketten, 1998) al zijn er mogelijks

verdere onderverdelingen te maken (Würsig en Clarck, 1993). Frequenties van vocalisaties

van baleinwalvissen bevinden in het sonische (20 Hz - 20 kHz) tot infrasone (<20 Hz),

afhankelijk van het soort vocalisatie (Ketten, 1997, 1998). Al is er heel weinig over geweten,

toch veronderstelt men dat Mysticeti geen gebruik maken van echolocatie (Ketten, 1992)

  6  

3. Anatomie

Het gehoorapparaat van zoogdieren kan worden ingedeeld in drie entiteiten.

Het uitwendig oor, dat geluid opvangt en geleidt naar het trommelvlies; het met lucht gevulde

middenoor, dat via gehoorbeentjes en membranen de trillingen versterkt en deze doorgeeft

aan het binnenoor; Dit laatste is met vocht gevuld en laat als bandfilter een bepaalde

frequentieband door (de daarbuiten gelegen frequenties worden geblokkeerd of niet

gecapteerd) om dan de mechanische trillingen te converteren naar elektrische signalen, die

naar de grote hersenen worden doorgestuurd (Ketten, 1998).

De anatomie van het gehoorapparaat van Cetacea is uniek omdat het eigenschappen bezit

die gelijkaardig zijn aan die van landzoogdieren, zoals bijvoorbeeld een met lucht gevuld

middenoor en een spiraalvormige cochlea, maar ook specifieke aanpassingen aan het leven

onder water heeft ondergaan (zie verder). Deze adaptaties zijn duidelijk verschillend bij de

drie functionele groepen (I, II, M) (Ketten, 1998).

3.1 Het uitwendig oor

Het uitwendig oor wordt onderverdeeld in de pinna of auricula (oorschelp), de concha

auriculae (het tegen de schedel aanliggende trechtervormige deel van de oorschelp) en de

meatus acusticus externus (de uitwendige gehoorgang) (Ketten, 2000). Pinnae (oorschelpen)

zijn afwezig bij alle Cetacea (Reysenbach de Haan, 1956; Ketten, 1998, 2000). De porus

acusticus externus (de uitwendige gehooropening) uit zich als een klein kuiltje in de huid, met

een diameter die zelfs bij de grootste Mysticeti slechts 3mm groot is (Ketten, 2000). Bij

Odontoceti is de uitwendige gehoorgang zeer smal en wordt wijder naar mediaal toe, waar

het blind eindigt (Reysenbach de Haan, 1956). Het bevat geen aantoonbare verbinding met

het trommelvlies of middenoor (Ketten, 1998, 2000). Bij Mysticeti is de diameter in het

algemeen minder dan drie mm (Ketten, 2000) en versmalt verder naar mediaal tot het lumen

verdwijnt en overgaat in een bindweefselstreng (Reysenbach de Haan, 1956). Verder naar

het middenoor toe verschijnt er opnieuw een lumen dat is opgevuld met een compacte

cerumen-plug (oorsmeer). Deze plug bestaat uit verschillende samengepakte,

gedesquameerde epitheellagen (Reysenbach de Haan, 1956; Ketten, 1998). Ze is trouwens

al aanwezig voor de geboorte en wordt groter naarmate het gehoorkanaal groeit

(Reysenbach de Haan, 1956). Er is onduidelijkheid over de functionele betekenis van enig

segment in dit gehele kanaal (Ketten, 1992, 1998, 2000). Aangezien de

geluidsdoorlaatbaarheid van het lichaam van walvisachtigen in de buurt komt van deze van

zeewater, hoeft geluid niet noodzakelijk via het gehoorkanaal binnen te dringen, maar zou het

langs alle kanten het binnenoor kunnen bereiken (Reysenbach de Haan, 1956). Het midden-

en binnenoor zijn evenwel omgeven door poreus bot dat luchtsinussen bevat (zie verder:

Tympano-periotisch complex) en zorgt voor akoestische isolatie (Reysenbach de Haan, 1960;

Branstetter, 2006; Nummela et al., 2007).

  7  

Geluidsperceptie van ultrasone geluiden (dus bij Odontoceti) verloopt via de onderkaak. De

mandibula bevat een mandibulair kanaal waarin onder andere vet, zenuwen en bloedvaten te

vinden zijn. Dit kanaal wordt snel heel smal naar rostraal toe, maar is prominent naar caudaal

toe. Daarenboven heeft het caudale deel van de onderkaak van Odontoceti enkele unieke

eigenschappen. De laterale zijde van de mandibula bevat lokaal een ovaalvormige regio die

zeer dunwandig is. Dit wordt het ‘pan bone’ genoemd. Net lateraal van die regio liggen zachte

weefsels (vnl. vet) die een ‘akoestisch raam’ vormen. Dit beduidt dat op die plaats

geluidssignalen de onderkaak kunnen binnendringen tot in het mandibulair kanaal. Verder

naar caudaal worden die signalen doorgegeven aan het tympano-periotisch complex en het

middenoor (Norris, 1968). Deze beschrijving werd later door Ketten (1997) geamendeerd.

Deze auteur vermeldt dat het mandibulair vetkanaal dienst doet als een kanaal met lage

weerstand waarin geluidsignalen zich voortplanten en dat het ‘pan bone’ dient als een

akoestisch raam dat de signalen doorgeeft aan het middenoor. De externe geluiden worden

bij deze theorie opgevangen door het rostrale deel van de onderkaak. Bovendien werd er via

MRI (Magnetic Resonance Imaging) een tweede trompetvormig vetkanaal opgemerkt dat zich

lateraal van het ‘pan bone’ bevindt. Dit duidt mogelijks op een gesegmenteerde

geluidscaptatie waarbij er afhankelijk van de frequentie een andere absorptieroute wordt

gevolgd (zie Fig.1). Dit zou het oriëntatievermogen ten goede komen.

Verscheidene auteurs beschrijven dat bruinvissen met het hoofd draaiende bewegingen

maken tijdens echolocatie (Norris, 1968). Dit zou een logisch gevolg kunnen zijn van

bovenstaande theorie. Bij Mysticeti vindt men geen gelijkaardige structuren terug in de

onderkaken (Ketten, 1997). Recent MRI-onderzoek van een dwergvinvis gaf aan dat een

groot, welgevormd vetlichaam zich lateraal, dorsaal en caudaal van de ramus mandibulae

bevindt, en bovendien ook contact maakt met het tympano-periotisch complex (Yamato et al,

2012). Er is vooralsnog geen bewijs dat dit een functionele rol heeft in het gehoorapparaat

van Mysticeti. Het caudomediale deel van de mandibula van Odontoceti is niet afgelijnd door

bot (Norris, 1968). Een andere (eventueel additieve) hypothese van geluidsperceptie stelt dat

geluid via de mondholte en de keel vervolgens via vet aan de mediale zijde van de mandibula

dringt en dan aan het middenoor wordt doorgegeven (Barroso, 2010; Barroso et al., 2012).

  8  

Fig. 1 Model van paden die geluid kan afleggen bij de dolfijn (uit Ketten, 1997). (Es: uitgaande

geluidssignalen; Is: binnenkomende geluidsignalen; vs: divertikel van de vestibulaire zak; ts: divertikel

van de tubulaire nasale zak; ps: divertikel van de premaxillaire nasale zak). Let hier voornamelijk op

binnenkomende signalen (Is). Frontaal invallende geluiden (mogelijks voor echolocatie) dringen via de

onderkaak door het mandibulair kanaal. Lateraal vormen de trompetvormige vetkwabben (lateral

channel), die eenzelfde densiteit hebben als het vet in het mandibulair kanaal, een toegang voor

invallende geluiden langs de achter- of zijkant van het dier (mogelijks voor lagere frequenties). Dit duidt

op een eventueel gesegmenteerd gehoor.

3.2 Het tympano-periotisch complex

Het tympano-periotisch complex (T-P complex) is een beenderige structuur, samengesteld uit

het os temporale (slaapbeen) en het os petrosum (rotsbeen), die het midden- en binnenoor

omgeeft (Ketten, 1997; Nummela et al., 1999)(Fig.2). Het tympanisch gedeelte van het os

temporale, dat zich het meest lateraal bevindt, heeft contact met de omliggende zachte

(vet)weefsels waarin geluidsgolven worden opgevangen en zou aldus mee vibreren

(Nummela et al., 1999a). Dit deel van het bot, dat zo dun is dat het geluidsignalen zeer

efficiënt kan overdragen, noemt men de tympanische plaat en is het functionele equivalent

van het trommelvlies (= tympanische membraan) van landzoogdieren (Fleischer, 1978;

Nummela et al., 1999a, 1999b). De volumeverhouding tussen het tympanisch en periotisch

bot is bij Odontoceti ongeveer gelijk, terwijl bij Mysticeti het eerstgenoemde bijna het dubbele

volume inneemt (Ketten, 1993). Bij de Odontoceti is de bulla hol en wordt afgelijnd door

compact bot van het tympanische gedeelte van het os temporale. Het is volledig geïsoleerd

van de rest van schedel in een peribullaire holte en wordt ter plaatse gehouden door middel

van enkele ophangbanden (Reysenbach de Haan, 1956; Ketten en Wartzok, 1990; Ketten,

1998). Bij Mysticeti heeft het T-P complex wel contact met de rest van de schedel via de

  9  

processus mastoideus (Nummela et al., 1999). Bij alle Cetacea is het T-P complex dorsaal en

mediaal omgeven door lucht bevattende (i.e. schuim bevattende) sinussen die zorgen voor

akoestische isolatie (Reysenbach de Haan, 1960; Ketten en Wartzok, 1990; Ketten 1997;

Nummela et al., 2007). Deze sinussen zijn overigens verbonden met de luchtwegen waardoor

ze eveneens een functie zouden hebben in de drukregeling rond het complex (Reysenbach

de Haan, 1960). Doordat het T-P complex zich in een uitgebreide peribullaire holte bevindt

krijgt de walvisschedel een typische paddenstoelvorm (Ketten, 1997).

3.3 Het middenoor

Over de verschillende functies en de specifieke werking van het middenoor van Cetacea

bestaat nog geen consensus (Reysenbach de Haan, 1956; Ketten, 1997). Er is

overeenstemming over het feit dat de gehoorbeentjes (malleus (hamer), incus (aambeeld),

stapes (stijgbeugel)) een osseuze ketting vormen die trillingen, veroorzaakt door

binnenkomende geluidsgolven, overbrengen van de tympanische plaat van de mandibula

naar het fenestra vestibuli (= ovale venster) van het binnenoor (Nummela et al., 1999a,

1999b; Kinkel et al., 2001; Nummela et al., 2007). Door deze overdracht worden de trillingen

versneld zonder dat de druk verhoogt (Nummela et al., 1999a). Dit proces gaat omgekeerd bij

landzoogdieren waar de snelheid wordt gereduceerd en de druk verhoogd (Nummela et al.,

1999a). Gehoorbeentjes van alle Odontoceti zijn gemiddeld zwaar en solide (Reysenbach de

Haan, 1956; Norris, 1968). Hun grootte, hardheid en vorm vertonen wel veel variatie tussen

verschillende species (Reysenbach de Haan, 1956). Er is een synostose tussen de malleus

en de tympanic plate via een beenderige kam, de processus gracilis (Reysenbach de Haan,

1956, 1960; Nummela et al., 1999a, 1999b, 2007).

Het middenoor van Cetacea vertoont aanpassingen aan de snelle en hevige

drukveranderingen die optreden bij duiken (Ketten, 1997) en aan het waarnemen van geluid

onder water (Reysenbach de Haan, 1960). Voor eenzelfde geluidsintensiteit moet onder

water de geluidsdruk ongeveer 60 maal groter zijn (cfr. Fysica 2.1). Het middenoor is hieraan

aangepast en is dus zwaar en compact, net zoals het beenweefsel van het hele

tympanopetromastoid is (= os petrotympanicum (Reysenbach de Haan, 1956)) (Reysenbach

de Haan, 1960). Het tympanisch bot heeft lateraal een dunne wand, zoals bij alle zoogdieren,

maar bevat bij Cetacea mediaal een dikke, uitpuilende structuur, het involucrum (Nummela et

al., 2007).

Ook de tuba auditiva van Cetacea heeft typische aanpassingen ondergaan. Zoals bij alle

zoogdieren vormt deze buis een verbinding tussen de farynx en het cavum tympani van het

middenoor. Bij Mysticeti is de tuba auditiva verbonden met de sinus pterygoideus

(Reysenbach de Haan, 1956). De buis is breed en haar wand is stevig, waardoor ze onder

drukveranderingen open blijft en het oor zo beschermt tegen barotrauma (Ketten, 1997). Ze

bevat bovendien mucosale kleppen die openen naar het cavum tympani toe (Reysenbach de

Haan, 1956).

  10  

Het middenoor is met lucht gevuld (Ketten, 1994; Nummela et al., 1999a; Ketten, 2000).

Samen met het feit dat de tuba auditiva open blijft, zorgt dit voor een mogelijke

volumeverandering waardoor de resonantie-eigenschappen van het middenoor veranderen

bij drukverschillen en het frequentiebereik kan aangepast worden (Ketten, 1997). Het

middenoor van zowel Odontoceti als Mysticeti bevat een zwellichaam, benoemd als corpus

cavernosum, dat tussen het os tympanicum en het os petrosa uitpuilt in het cavum tympani.

Dit zwellichaam is afgelijnd met een dikke fibreuze laag dewelke de arteria carotis interna en

vele zenuwuiteinden van de nervus trigeminus (V) bevat (Reysenbach de Haan, 1956; Ketten

1997). Deze zenuw is sensomotorisch en kan mogelijks drukveranderingen waarnemen en

de vorm van het middenoor daaraan aanpassen (Ketten, 1997).

Fig. 2 Schematische voorstelling van het midden- en binnenoor van een landzoogdier (a) en een dolfijn

(b) (uit Hemilä et al., 2010) (ac Auditory channel, co cochlea, I incus, M malleus, P periotic bone, S

stapes, T tympanic bone (involucrum), tm tympanic membrane, tp tympanic plate) Bij landzoogdieren

zijn midden- en binnenoor verbonden met de schedel en bereiken de geluidssignalen het middenoor via

het uitwendige oor (pinna en extern gehoorkanaal). Bij Odontoceti is het tympano-periotisch complex

geïsoleerd van de schedel en bereiken de geluidsgolven het middenoor via de onderkaak en de

tympanische plaat (tp). Bij beide diertypes worden trillingen via een ketting van gehoorbeentjes

overgedragen naar de cochlea.

  11  

3.4 Het binnenoor

3.4.1 Het vestibulum

Ten opzichte van landzoogdieren is bij alle Cetacea het vestibulum, met inbegrip van de

semicirculaire kanalen, veel kleiner in verhouding tot de cochlea; dit is het duidelijkst bij

Odontoceti (Ketten, 1997, 2000). Dit fenomeen vindt men ook terug in skeletten van

uitgestorven Cetacea en wordt beschouwd als een ‘point of no return’ in de evolutie van land

naar water (Spoor et al, 2002). Het zijn voornamelijk de semi-circulaire kanalen die

gereduceerd zijn, en concomitant de nervus vestibulocochlearis en de meeste vestibulaire

kernen in de hersenen (met uitzondering van de laterale vestibulaire nucleus) (Kern et al,

2009). De nervus vestibulocochlearis bevat bij Odontoceti minder dan 5% vezels afkomstig

van het vestibulum. Bij de meeste landzoogdieren is dit gemiddeld 30% (Ketten, 1997, 2000).

Deze reductie zou het gevolg zijn van de vergroeiingen van de halswervels, waardoor het

hoofd minder onafhankelijk van het lichaam kan bewegen en dus steeds minder signalen

doorgaf aan de hersenen, met retrograad receptorverlies tot gevolg (Ketten, 1997). Kandel en

Hullar (2009) stellen echter dat dit niet kan hebben geleid tot vermindering van omvang en

gevoeligheid van het vestibulair systeem. De evolutionaire oorzaak blijft dus nog een

mysterie.

Fig. 3 Afbeelding van binnenoren op schaal toont de volumeverhouding tussen het vestibulum en de

cochlea (uit Ketten, 1997).

De ovalen stellen doorsneden voor doorheen de vestibulaire (zwart) en de akoestische (grijs)

zenuwvezels. Het getal binnenin is het aantal vezels x1000.

  12  

3.4.2 De cochlea

Er is weinig informatie beschikbaar over de anatomie van de cochlea bij Mysticeti en de

informatie die voorhanden is, toont weinig specifieke eigenschappen aan (Ketten, 1992).

Verder wordt in deze literatuurstudie enkel gesproken over de cochlea bij Odontoceti, tenzij er

expliciet vermeld wordt dat het over Mysticeti gaat. Het slakkenhuis van Cetacea is

macroscopisch gelijkaardig aan dat van andere zoogdieren (Ketten, 1992). De grootte van de

cochlea is gecorreleerd met de grootte van het dier (Ketten, 1992) De cochlea wordt inwendig

onderverdeeld in de scala tympani (ventraal), de scala media of ductus cochlearis en de

scala vestibuli (dorsaal). Deze drie kanalen lopen spiraalvormig rond de modiolus, de

beenderige kam waarin de nervus cochlearis (als vertakking van de nervus

vestibulocochlearis, de VIIIe kopzenuw) loopt (Ketten, 1997; Ketten en Wartzok, 1990). Deze

zenuw zendt verdere vertakkingen naar ganglia, die ofwel gedeeltelijk omgeven zijn door het

botweefsel van de modiolus, ofwel bijna volledig vrij liggen in de scala tympani (Wever et al.,

1971a). De diameter van het canalis spiralis cochleae neemt af naar de apex cochleae toe

(Ketten en Wartzok, 1990).

Fig 4. Tekening van een doorsnede doorheen het canalis spiralis cochleae (uit Dellman en Brown,

1981)

Er zijn twee opvallende anatomische kenmerken die invloed hebben op de

resonantiekarakteristieken en die ervoor zorgen dat hoge frequenties kunnen waargenomen

worden, namelijk de lamina spiralis ossea (een binnenste en buitenste) en de membraneuze

basilaire membraan (Ketten, 1992). Tussen de verschillende functionele types Odontoceti

(type I en II) zien we hierin verschillen die passen bij de levensstijl en de bijhorende meer

voorkomende geluidsfrequenties (Ketten, 1992). De binnenste lamina spiralis ossea is een

beenderige kam, uitgaande van de modiolus tot ongeveer halverwege de ductus cochlearis.

  13  

De basilaire membraan hecht hierop vast en vormt de scheiding tussen de scala tympani en

de scala media. Hierop rust het organum spirale (orgaan van Corti), waarin geluidstrillingen

worden omgezet naar zenuwsignalen (Ketten, 1997). Naar de buitenzijde van de cochlea toe

gaat de basilaire membraan over in een buitenste lamina spiralis ossea, die een verlenging

van het beenderig cochleaire kapsel is (Wever et al., 1971b; Ketten en Wartzok, 1990). De

verbinding tussen de basilaire membraan en buitenste lamina spiralis ossea vindt men in de

eerste 8 tot 10 mm van de cochlea, verder naar de apex toe verdwijnt die buitenste lamina

spiralis ossea en hecht de basilaire membraan rechtstreeks op het spiraal ligament (crista

spiralis)(Wever et al., 1971b; Ketten en Wartzok, 1990). De basilaire membraan verschilt in

dikte en breedte naargelang de positie van basis tot apex (zie fig. 4). In de smalle basale

regio is ze kort en dik, wat ideaal is voor hoge geluidsfrequenties, en naar de apex toe rekt ze

uit, wordt dunner en is dus goed om lage frequenties te detecteren (Ketten en Wartzok,

1990). Een studie bij 4 tuimelaars (Tursiops truncatus) toont dat de breedte van de basilaire

membraan aan de basis van de cochlea ongeveer 25 µm meet en in het apicale einde van de

cochlea ongeveer 350 µm breed is, en dus 14 keer breder wordt dan aan de basis. Bij de

mens is dit ongeveer 6,25 keer, waar de membraan aan de basis minstens 80 µm meet.

(Wever et al., 1971b). Bij de Mysticeti varieert de basilaire membraanbreedte van 100 µm aan

de basis tot meer dan 1500 µm in de apex (Ketten, 1997). Ook de binnenste lamina spiralis

ossea is breed aan de basis en wordt smal naar de apex toe (Wever et al., 1971b).

Fig. 5 Schematische voorstelling van de afmetingen van basilaire membraan van basis tot apex (uit

Ketten, 1997)

Op histologische preparaten van dolfijnen toont het orgaan van Corti zich als een stevige

structuur met relatief grote en dicht opeengepakte steuncellen. Deze steuncellen zijn veel

groter dan bij andere zoogdieren en zijn typisch voor Odontoceti (Wever et al, 1971a). De

  14  

stria vascularis is uitermate dens en het ligamentum spirale is opgebouwd uit strak geweven

collageenvezels (Ketten, 1997) Deze verschillende onderdelen van de cochlea bij Odontoceti

geven het geheel een robuust karakter dat aangepast is aan ultrasone geluidsreceptie.

(Wever et al, 1971a).

Gegevens over de cochlea van Mysticeti zijn schaars en komen hoofdzakelijk uit de dissectie

van aangespoelde dieren met redelijk lange post mortem-tijden. De cochlea vertoonde in

deze studies niet de cellulaire ontwikkeling zoals bij Odontoceti. Het spiraal ligament, de stria

vascularis en de steuncellen vertoonden hier meer gelijkenissen met die van de mens. Deze

informatie blijkt toch relevant, aangezien het binnenoor van Odontoceti, na gelijkaardige post

mortem-tijd, zijn cellulaire kenmerken blijft bewaren en zelfs bij heftig verval niet op het oor

van Mysticeti gelijkt (Ketten, 1992, 1997).

Berekende schattingen van het aantal (binnenste en buitenste) haarcellen in de cochlea van

de dolfijn (Tursiops truncatus) geven een gelijkaardig aantal (+/- 15.000) als bij de mens

(Wever et al., 1971c). Men vindt wel een significant verschil in het totaal aantal

ganglioncellen. Bij de dolfijn telt men er ongeveer drie maal zoveel als bij de mens

(gemiddeld 30.500 bij mens) (Wever et al., 1971c). Wanneer men de ratio’s van

ganglioncellen ten opzichte van haarcellen vergelijkt, is dit bij de mens ongeveer 2 op 1; bij

de dolfijn is dit meer dan 5 op 1 (Wever et al., 1971c). Recentere data geven specifiekere

ratio’s weer: 7,3 op 1 bij type I Odontoceti, 6,5 op 1 bij type II Odontoceti en 5,7 op 1 voor

Mysticeti (Ketten, 1997). Uit deze cellulaire verdeling kan men twee mogelijke redeneringen

afleiden: hoge geluidsfrequenties vereisen meer zenuwgeleiding of de dolfijn ontvangt in het

algemeen meer informatie van de cochlea dan de mens (Wever et al., 1971c). Dit laatste past

in het plaatje van het gesofisticeerde mechanisme van echolocatie, maar verklaart niet de

gelijkaardige innervatie bij Mysticeti. Men veronderstelt dus dat ofwel de fysica van ‘horen

onder water’ deze verdeling kan verklaren ofwel dat Mysticeti even complexe informatie halen

uit lage en infrasone geluiden en eventueel zelfs gebruik maken van infrasone echolocatie

(Ketten, 1997).

  15  

Fig. 6 Detailtekening van een doorsnede door de ductus cochlearis van een tuimelaar (Tursiops truncatus) (uit Wever et al., 1971a)

  16  

BESPREKING

Het gehoor van Cetacea blijft in heel veel aspecten een mysterie. Algemeen kan gesteld

worden dat de anatomie van het gehoorapparaat van Odontoceti door een weinig aantal

onderzoekers vrij goed is beschreven, maar dat over de specifieke functies van de

verschillende onderdelen nog veel twijfel en discussie bestaat. Het gehoorapparaat van

Mysticeti is veel minder onderzocht, en roept nog veel meer vragen op.

In de literatuur is men voorzichtig wat betreft de functionaliteit van vele structuren. Daarom

beperken veel studies zich voornamelijk tot het beschrijven van anatomische bevindingen

zonder er functies aan te koppelen. De porus acusticus externus bijvoorbeeld is bij alle

Cetacea aanwezig, maar over diens functie en die van het aansluitende gehoorkanaal

bestaat nog discussie (Ketten, 1992, 1998, 2000). Het is ook mogelijk dat deze structuur

slechts een rol speelt bij enkele soorten. Hierover is weinig geweten. Maar met de

ontwikkeling van moderne beeldvormingstechnieken zou men hier inzicht in kunnen

verwerven.

Over andere structuren en bijhorende functies heeft men wel een consensus bereikt. Zo is

men het er over eens dat de mandibulae van Odontoceti wel degelijk een rol spelen bij het

opvangen van ultrasone geluiden (>20kHz) (Norris, 1968; Ketten, 1997; Barroso 2010, 2012).

Over het exacte mechanisme is er echter ook hier discussie, die al meer dan 50 jaar aan de

gang is. Meerdere theorieën zijn voorgesteld. Ketten (1994, 1997) vermeldt de mogelijkheid

van een gesegmenteerd gehoor, waarbij de weerkaatste echolocatie-geluiden via de

onderkaken worden opgevangen, maar andere geluiden (met een lagere frequentie) via

laterale vetkanalen zouden worden waargenomen. Barroso (2010, 2012) opteert een andere

theorie waarbij geluiden via de mondholte zouden worden opgenomen. Er is nog geen

sluitend bewijs gevonden hoe het geheel precies zou functioneren.

Ook over het tympano-periotisch complex bestaat nog veel onduidelijkheid. In deze

literatuurstudie werden drie bronnen aangehaald waarin wordt beschreven dat de bullae los

van de schedel staan, omgeven door peribullaire holtes waarin ze ophangen met

weefselbanden. Specifiekere details over hoe dit precies past in het grotere plaatje, en dus

vooral het waarom achter dit unieke kenmerk wordt in deze bronnen slechts vaag

beschreven. Er zijn vermeldingen dat deze holtes bestaan uit schuim bevattende sinussen

(Reysenbach de Haan, 1960; Ketten en Wartzok, 1990; Ketten 1997; Nummela et al., 2007),

maar hierover is ook meer onderzoek gewenst.

Hetzelfde geldt voor het middenoor. Over de verschillende functies en de specifieke werking

van het middenoor van Cetacea bestaat nog geen consensus (Reysenbach de Haan; Ketten,

1997).

  17  

De anatomie van het binnenoor is vrij goed beschreven bij Odontoceti. De anatomische

verschillen bij de verschillende soorten zijn duidelijk aanwezig en bovendien in correlatie met

de geluiden waarmee die soorten voornamelijk te maken krijgen (Wever et al., 1971b; Ketten

en Wartzok, 1990). Bij Mysticeti zijn de gegevens dan weer schaars.

Aangezien geluid een essentiële rol speelt bij onder andere de communicatie, de oriëntering,

het detecteren van prooien, de voortplanting en vele andere aspecten van een walvisleven

waarvan we mogelijks geen idee hebben, is het belangrijk om te begrijpen hoe dit precies

werkt opdat we meer inzicht zouden krijgen in hun leefwereld om zo te streven naar een

harmonischere relatie tussen walvis en mens.

  18  

BIJLAGEN Bijlage I: Taxonomie (Mead en Brownell, 2005): Klasse Mammalia

Infaklasse Placentalia

Superorde Laurasiotheria

Cetartiodactyla

Orde Cetacea: Walvissen

Suborde Archaeoceti: uitgestorven walvisachtigen

Suborde Mysticeti: Baleinwalvissen

Familie Balaenidae (Echte walvissen)

Balaenae (één species: Groenlandse walvis)

en Eubalaena (Noordkapers: drie species)

Familie Balaenopterdidae (Vinvissen)

Balaenoptera (Echte vinvissen: zes species)

Megaoptera (één species: Bultrug)

Familie Eschrichtiidae (Grijze walvissen)

(één species: Grijze walvis)

Familie Neobalaenidae

hier vermeld als aparte familie, maar wordt soms

geklasseerd als geslacht binnen de familie Balaenidae

(één species: Dwergwalvis)

Suborde Odontoceti: Tandwalvissen

Familie Delphinidae (Dolfijnachtigen)

Omvat o.a. Gewone dolfijn, Langsnuit gewone dolfijn,

Dwerggriend, Griend, Grijze dolfijn, Sarawakdolfijn, Orka of

Zwaardwalvis, Irawaddydolfijn, Witlipdolfijn en Tuimelaar

Familie Monodontidae (Gordeldolfijnen)

Omvat Beluga en Narwal

Familie Phocoenidae (Bruinvissen)

Omvat o.a. Gewone bruinvis, Californische bruinvis,

Brilbruinvis, Bruinvis van Burmeister, Brilbruinvis, Chinese

bruinvis en Dallbruinvis

Familie Physeteridae (Potvissen)

Omvat Potvis, Dwergpotvis en Kleinste potvis

Familie Platanistidae (Indische rivierdolfijnen)

Omvat Gangesdolfijn en Indusdolfijn

Familie Iniidae (Rivierdolfijnen)

  19  

Omvat o.a. Orinocodolfijn, Chinese vlagdolfijn en La

Platadolfijn

Familie Ziphiidae (Spitssnuitdolfijnen)

Omvat o.a. Gewone spitssnuitdolfijn, Spitssnuitdolfijn van

Gervais, Spitssnuitdolfijn van True, Butskop, Zwarte Dolfijn,

Dolfijn van Cuvier, Pacifische spitssnuitdolfijn, Japanse

spitssnuitdolfijn en vele andere.

(bron Nederlandse namen: Shirihai en Jarret, 2008)

  20  

REFERENTIELIJST 1. Aristoteles, Historia Animalium IV 241. Bron: The Works of Aristotle, vertaald naar het

Engels door D’Arcy Wentworth Thompson, 1910

2. Bajpai, S., Nummela, S., Thewissen J.G.M., Hussain, T. and Kumar K. (2007). Sound

transmission in archaic and modern whales: Anatomical adaptations for underwater

hearing. Anatomical Record, 290, 716–733

3. Branstetter B.K. & Mercado E. (2006). Sound Localization by Cetaceans. International

Journal of Comparative Psychology, 19, 26-61

4. Barroso C. (2010). Shape Analysis of Odontocete Mandibles: Functional and Evolutionary

Implications. Thesis Master of Science in Biology, San Diego State University, San Diego,

p. 28-38

5. Barroso C., Cranford T.W. & Berta A. (2012). Shape Analysis of Odontocete Mandibles:

Functional and Evolutionary Implications. Journal of Morphology, 273, 1021-1030

6. Dellmann H.D. & Brown E.M. (1981). Handbook of Veterinary Histology, 2nd edition,

Philadelphia, p. 436

7. Fleischer G. (1978). Evolutionary Principles of the Mammalian Middle Ear. Adv. Anat.

Embryol. Cell Biol., 55, 1-70

8. Fordyce R.E. & Barnes L.G. (1994). The Evolutionary History of Whales and Dolphins,

Annual Review of Earth and Planetary Sciences, 22, 419-455

9. Fordyce R.E., de Muizon C. (2001). Evolutionary history of the cetaceans: a review. In:

Mazin & de Buffrénil 2001, Secondary Adaptation of Tetrapods to Life in Water, p. 169-

234

10. Fordyce R.E. (2008). Cetacean Evolution, Cetacean Fossil Record, in Perrin W.F.,

Würsig B., Thewissen J.G.M. (Editors) Encyclopedia of Marine Mammals, second edition,

Academic Press, p. 201-215

11. Hemilä S., Nummela S. & Reuter T. (2001). Modeling whale audiograms: effects of bone

mass on high-frequency hearing. Hearing Research, 151, 221-226

12. Hemilä S., Nummela S. & Reuter T. (2010). Anatomy and physics of the exceptional

sensitivity of dolphin hearing (Odontoceti: Cetacea), Journal of Comparative Physiology

A, 196, 165-179

13. Johnson C.S. (1966). Auditory tresholds of bottlenose poroise (Tursiops truncatus,

Montagu), U.S. Naval Ordnance Test Station Technical Publication No. 4178, p.1-28.

Bron: Sales en Pye (1974)

14. Kandel B.M. & Hullar T.E. (2009). The relationship of head movements to semicircular

canal size in cetaceans. Journal of Experimental Biology, 213, 1175-1181

15. Kellogg R. (1936). A review of the Archaeoceti. Carnegie Institution of Washington,

482,1–366

  21  

16. Kern A., Seidel K. & Oelschläger H.H.A. (2009). The Central Vestibular Complex in

Dolphins and Humans: Functional Implications of Deiters’ Nucleus. Brain Behavior Evol,

73, 102-110

17. Ketten D.R. (1984). Correlations of morphology with frequency for odontocete cochlea:

Systematics and topology. Ph.D. dissertation, The Johns Hopkins University, Baltimore,

Md, 335pp. Vermeld in: Ketten D.R. (1997), Structure and Function in Whale Ears

18. Ketten D.R. & Wartzok D. (1990). Three-Dimensional Reconstructions of the Dolphin Ear.

In: Thomas J. & Kastelein R. (Editors) Sensory Abilities of Cetaceans, New York, p. 81-

105

19. Ketten D.R. (1992). The Marine Mammal Ear: Specializations for Aquatic Audition and

Echolocation. In: The Evolutionary Biology of Hearing, Webster D.B., Fay R.R., and

Popper A. N. (editors), Springer-Verslag, p. 717-750.

20. Ketten D.R. (1994). Functional Analyses of Whale Ears: Adaptations for Underwater

Hearing. I.E.E.E Proceedings in Underwater Acoustics, 1, 264-270

21. Ketten D.R. (1997). Structure and Function in Whale Ears. The International Journal of

Animal Sound and its Recording, 8, 103-135

22. Ketten D.R. (1998). Marine Mammal Auditory Systems: a Summary of Audiometric and

Marine Mammal Anatomical Data and It’s Implications for Underwater Acoustic Impacts,

Boston, 75 pp.

23. Ketten D.R. (2000). Cetacean Ears. In: Au W.W.L., Popper A.N. & Fay R.R. (editors)

Hearing by Whales and Dolphins, Springer-Verslag, New York, p.44-108

24. Ketten D.R. (2009). Marine Mammal Auditory Systems: a Summary of Audiometric and

Marine Mammal Anatomical Data and its Implications for Underwater Acoustic Impacts,

Boston, 23 pp.

25. Kinkel, M.D., Thewissen J.G.M. & Oelschläger H.A. (2001). Rotation of Middle Ear

Ossicles During Cetacean Development. Journal of Morphology, 249, 126–131

26. Mead J.G. and Brownell, Robert L. Jr. (2005). Order Cetacea. In: Wilson, Don E. and

Reeder, D. M., Mammal Species of the World, Third Edition. Baltimore, MD, Johns

Hopkins University Press, p. 723-743

27. Nummela S., Wägar T., Hemilä S. & Reuter T. (1999a). Scaling of the cetacean middle

ear. Hearing Research, 133, 71-81

28. Nummela S., Wägar T., Hemilä S. & Reuter T. (1999b). The anatomy of the killer whale

middle ear (Orcinus Orca). Hearing Research, 133, 61-70

29. Nummela S., Thewissen J.G.M., Bajpaj S., Hussain T. & Kumar K. (2007). Sound

Transmission in Archaic and Modern Whales: Anatomical Adaptations for Underwater

Hearing. The Anatomical Record, 290, 716-733

30. Norris, K. S. (1968). The Evolution of Acoustic Mechanisms in Odontocete Cetaceans. In:

Evolution and Environment (E. T. Drake, ed). Yale University Press; New Haven. pp. 297-

324

  22  

31. Reysenbach de Haan F.W. (1956). De Ceti Auditu (Hearing in Whales), Acta Oto-

laryngologica: Supplementum, 134, 1-114

32. Reysenbach de Haan F.W. (1960). Some Aspects of Mammalian Hearing under Water,

Proc. R. Soc., Londen, 152, 54-62

33. Rienstra S.W. & Hirschberg A. (2012). An introduction to Acoustics, Eindhoven, p. 36

34. Sales, G. & Pye, D. (1974). Ultrasonic Communication by Animals. John Wiley and Sons,

New York, p. 202-223

35. Shirihai H. en Jarret B. (2008). Gids van alle zeezoogdieren. Tirion Natuur, Baarn, pp. 21-

246

36. Spoor F., Bajpai S., Hussain S.T., Kumar K. & Thewissen J.G.M. (2002). Vestibular

Evidence for the Evolution of Aquatic Behaviour in Early Cetaceans. Nature, 417, 163-

166

37. Thewissen J.G.M. & Williams E. M. (2002). The Early Radiations of Cetacea (Mammalia):

Evolutionary Pattern and Developmental Correlations, Annual Review of Ecology and

Systematics, 33, 73-90

38. Wever E.G., McCormick J.G., Palin J. & Ridgway S.H. (1971a). The Cochlea of the

Dolphin, Tursiops truncatus: General Morphology. Proc. Nat. Acad. Sci. USA, 68, n°10,

2381-2385

39. Wever E.G., McCormick J.G., Palin J. & Ridgway S.H. (1971b). The Cochlea of the

Dolphin, Tursiops truncatus: The Basilar Membrane. Proc. Nat. Acad. Sci. USA, 68, n°11,

2706-2711

40. Wever E.G., McCormick J.G., Palin J. & Ridgway S.H. (1971c). The Cochlea of the

Dolphin, Tursiops truncatus: Hair Cells and Ganglion Cells. Proc. Nat. Acad. Sci. USA,

68, n°12, 2908-2912

41. Würsig B. & Clark. C. (1993). Behavior in The Bowhead. Society for Marine Mammalogy,

spec. publ., 2, 157-200. Vermeld in: Ketten D.R. (1997) Structure and Function in Whale

Ears. The International Journal of Animal Sound and its Recording, 8, 103-135

42. Yamato M., Ketten D.R., Arruda J., Cramer S. & Moore K. (2012). The Auditory Anatomy

of the Minke Whale (Balaenoptera acutorostrata): A Potential Fatty Sound Reception

Pathway in a Baleen Whale. The Anatomical Record, 295, 991–998