UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT...
31
UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2014 – 2015 Vergelijkende Morfologie van het Oog van Vogels door Lotte GIZA Promotoren: Prof. Dr. An Martel Literatuurstudie in het kader Dr. Tom Hellebuyck van de Masterproef © 2015 Lotte Giza
Transcript of UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT...
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2014 – 2015
Vergelijkende Morfologie van het Oog van Vogels
door
Lotte GIZA
Promotoren: Prof. Dr. An Martel Literatuurstudie in het kader
Dr. Tom Hellebuyck van de Masterproef
© 2015 Lotte Giza
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden.
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2014 – 2015
Vergelijkende Morfologie van het Oog van Vogels
door
Lotte GIZA
Promotoren: Prof. Dr. An Martel Literatuurstudie in het kader
Dr. Tom Hellebuyck van de Masterproef
© 2015 Lotte Giza
VOORWOORD
Ik wil vooral mijn promotor Prof. Dr. Martel bedanken voor de begeleiding van dit werk en de
constructieve kritiek. Verder wil ik graag Kristof Derycker bedanken voor het nalezen en corrigeren.
Een welgemeende dank ook aan Dr. Reball die me inspireerde dit onderwerp te kiezen en me
ondersteunde door vakliteratuur ter beschikking te stellen.
Inhoudsopgave
SAMENVATTING .................................................................................................................................... 1
INLEIDING .............................................................................................................................................. 2
LITERATUURSTUDIE ............................................................................................................................. 3
1. DE OOGBOL .................................................................................................................................. 3
2. DE BUITENSTE OOGHUID ........................................................................................................... 5
2.1 De sclera .................................................................................................................................. 5
2.2 De cornea ................................................................................................................................. 6
3. DE MIDDENSTE OOGHUID ........................................................................................................... 6
3.1 De choroidea ............................................................................................................................ 6
3.2 Het ciliair apparaat .................................................................................................................... 7
3.3 De iris ....................................................................................................................................... 8
4. DE BINNENSTE OOGHUID ........................................................................................................... 9
4.1 De fotoreceptorcellen ............................................................................................................. 11
4.2 De areae en foveae ................................................................................................................ 13
4.3 Het pecten .............................................................................................................................. 15
4.4 De fundus ............................................................................................................................... 16
5. DE LENS ...................................................................................................................................... 16
6. DE OOGLEDEN ........................................................................................................................... 17
7. HET TRAANKLIERAPPARAAT .................................................................................................. 18
8. DE OOGSPIEREN ........................................................................................................................ 19
BESPREKING ....................................................................................................................................... 21
REFERENTIELIJST .............................................................................................................................. 22
1
SAMENVATTING
De ogen van vogels hebben dezelfde basisopbouw als de ogen van andere vertebraten. Door
adaptatie aan verschillende habitats vertonen de ogen van vogels specifieke en unieke morfologische
kenmerken. Tussen bepaalde vogelspecies worden er tevens duidelijke verschillen van enkele
oogkenmerken vastgesteld. Unieke kenmerken die men slechts bij enkele vogelspecies of slechts bij
de klasse van de vogels observeert kunnen gecorreleerd worden met een fysiologische reden. Het
activiteitspatroon en de voedselkeuze van de vogels worden bijzonder geassocieerd met deze
morfologische discrepanties. Zo zijn bij nacht-, schemer- of dagactieve vogels relevante verschillen
beschreven. Terwijl een nachtactieve vogel ogen vereist die een goede zicht bij weinig licht
waarborgen, zal een dagactieve species daarentegen beroep doen op ogen die bij fel licht optimale
zicht mogelijk maken. Ook de habitat heeft een relevante effect op de ogen. Zo vertonen duikende
vogels morfologisch afwijkende oogstructuren die de unieke grote accommodatie mogelijk maken.
Verder is de traanklier bij bepaalde watervogels overbodig en zal de positie van de ogen afhangen
van de classificatie van een vogel als prooi- of roofdier.
Trefwoorden: Dagactief – Habitat – Nachtactief – Retina – Visus
2
INLEIDING
Vogels behoren van alle vertebraten tot één van de meest visueel afhankelijke klassen (McFadden,
1993). Het oog is voor vogels het meest belangrijke zintuig omdat ze zich primair optisch oriënteren
(Bohnet, 2007). Een functionele visus is vereist om hun typisch gedrag, met name het vliegen of het
duiken, dat nauw met de voedselzoektocht verbonden is uit te oefenen (Schwaller, 2002). Daarbij
vertrouwen vogels uitermate sterk op het vermogen hun omgeving visueel in te kunnen schatten
(Jones et al., 2007). Omdat een belemmerde visus slechts matig door andere zintuigen
gecompenseerd kan worden (Bohnet, 2007), is visuele sensatie voor vogels van primordiaal belang
om te overleven (Hall en Ross, 2007). Rochon-Duvigneaud (1943) formuleert passend: “A bird is a
wing, guided by an eye”.
Uit de geschiedenis blijkt dat de interesse voor het bijzondere vogeloog al lang bestaat. In de Griekse
mythologie werd over roofvogels bericht en hun uitstekend gezichtsvermogen benadrukt. Vooral de
valkerij was reeds in de Oudheid een geliefde bezigheid. In de middeleeuwen werden anatomische
bijzonderheden, die op oeroude gegevens van de Arabisch-Perzische wereld gebaseerd zijn, voor het
eerst uitgebreid genoteerd (Schwaller, 2002).
De evolutie vorderde de onderverdeling van vertebraten in diverse ecologische niches. Als gevolg
daarvan wijzigden de eisen aan het visuele systeem, wat vooral bij vogels opmerkelijke adaptaties
teweeg heeft gebracht (Hall en Ross, 2007). Naast eenzelfde basisopbouw heeft men tussen en
binnen een veeltal vogelspecies morfologische verschillen van het oog kunnen aantonen (McFadden,
1993). Deze verschillen zijn een weerspiegeling van de grote variatie in habitat en activiteitspatroon
van de vogel (McFadden, 1993; Schwaller, 2002). Zo excelleert bijvoorbeeld een duikende vogel met
een uitermate grote accomodatiebreedte (Maggs et al., 2013). Een basiskenmerk als de grootte van
de ogen kan men associëren met de mate van lichtsensitiviteit. Daardoor is een associatie tussen de
ooggrootte en bepaalde niche-kenmerken zoals het dag of nachtactief zijn, mogelijk. Daarentegen is
het niet mogelijk complexe individuele oogkenmerken, zoals het lichtbrekend vermogen van de
cornea, te correleren aan een niche (McFadden, 1993). Speciesverschillen met betrekking tot de hoog
gespecialiseerde retina demonstreren bijzonder duidelijk het resultaat van de adaptatie aan
verschillende habitats. Er werden immers vergaande verschillen in verband met de gezichtsscherpte,
de mogelijkheid ter detectie van bewegingen en het kleurenzien geregistreerd (Schwaller, 2002).
Deze literatuurstudie bespreekt de anatomie van het vogeloog. Morfologische bijzonderheden die
uniek aan de ogen van vogels zijn besteed, zoals het pecten oculi of de sclerale ring, evenals
speciesverschillen van relevante oogstructuren krijgen in dit werk extra duiding. De literatuurstudie
accentueert tevens de consequenties die de morfologische verschillen op de fysiologie van de vogel
hebben. Hierbij wordt bij meerdere oogkenmerken het verband met de habitats van de verschillende
vogels benadrukt. Er wordt bewust voor een opmaak met weinig paragrafen gekozen.
3
LITERATUURSTUDIE
1. DE OOGBOL De benige oogholtes (orbita) in de schedel herbergen de grote oogbollen (bulbus oculi) met hun
spieren, bloedvaten, zenuwen en klieren (Schwaller, 2002). Vogels hebben zeer weinig orbitaalvet
waardoor de bulbi de orbita bijna volledig opvullen (Duke-Elder, 1958). Enkel de bulbi van de scholver
(Phalacocrorax) en de pinguïn (Spheniscidae) hebben enigszins meer plaats in de orbita (Walls,
1942). De bulbi rusten direct op de sinus infraorbitalis (Schwaller, 2002) en wegen soms meer dan de
hersenen van de vogel (Maggs et al., 2013). Het mediaan gelegen benige schot tussen beide orbita,
septum interorbitale, is dermate dun dat de oogbollen elkaar bijna raken (Slonaker, 1918;
Vollmerhaus, 2004). Bij sommige diurnale roofvogels vertoont het septum kleine gaten, fonticuli
orbitales, afgesloten door een huidachtige structuur (Schwaller, 2002).
De equator is een denkbeeldige cirkelvormige lijn op plaats van grootste omvang van de oogbol. De
equator bevindt zich posterior ten opzichte van de sclerale beenderen, naast of overeenkomstig met
de ora serrata van de retina. Hij vormt ongeveer een rechte hoek met de axis bulbi. De axis bulbi is
een denkbeeldige as op de mediaanlijn van de bulbus. Ze deelt de bulbus voor het optische systeem
symmetrisch en voor het anatomische systeem asymmetrisch op en wordt in de literatuur veelal als
optische as betiteld (Evans en Martin, 1993). Bij alle vogels is een langere temporale dan nasale zijde
van de bulbus beschreven, zodat de optische as naar nasaal toe van de middenas afwijkt, wat in een
maximale overlapping van de monoculaire zichtvelden resulteert (Walls, 1942; Martin, 1993).
De vorm van de bulbus wordt beïnvloed door de grootte van de scleraalring (Schwaller, 2002) en
verschilt tussen de vogelspecies. De vlakke vorm komt het meest frequent voor; ze is gekenmerkt
Fig. 1: Meridionale doorsnede doorheen het oog van een kip (Gallus gallus domesticus) (uit Evans en Martin, 1993)
4
door een partieel concave ciliaire regio en een korte anteroposterior as. Het retinale oppervlak
vergroot door de hemisferische constructie van het achterste gedeelte (Maggs et al., 2013).
Dagactieve vogels met een smal hoofd zoals papegaaien (Psittacidae), hoendervogels (Galliformes),
duifachtigen (Columbiformes) en watervogels (Anseriformes) vertonen een vlakke bulbusvorm
(O’Malley, 2008; Maggs et al., 2013). Een globulaire oogbol is bij zangvogels (Passeriformes),
waaronder kraaiachtigen (Corvidae), en diurnale roofvogels, waaronder valkachtigen (Falconidae),
waar te nemen (O’Malley, 2008; Maggs et al., 2013). Het vertoont een ciliaire regio die verder van het
achterste gedeelte uitsteekt, maar de concave vorm behoudt. Dit levert een belangrijke bijdrage aan
het zien met hoge resolutie vanop grote afstand (Maggs et al., 2013). Een tubulaire oogbol stelt men
vast bij uilen (Strigiformes) en sommige grijpvogels (Accipitriformes), gekenmerkt door een verlengde
ciliaire regio (concave intermediaire zone) in de anteroposterior as (Martin, 1993; Schwaller, 2002;
Maggs et al., 2013).
Vogels zijn ofwel dag actief waarbij ze leven in een lichtrijke omgeving, ofwel nacht actief en leven dan
in een lichtarme omgeving (Hall en Ross, 2007). Ze doen bij voldoende verlichting aan fotopisch zien,
waarbij kleuren goed zichtbaar zijn, en zullen bij weinig tot geen verlichting aan scotopisch zien doen,
waarbij kleuren amper te zichtbaar zijn (Hall en Ross, 2007; Bohnet, 2007). Er zijn eveneens soorten
die enkel tijdens de schemering actief zijn. Hall en Ross (2007) bestudeerden de mate van correlatie
tussen dergelijke activiteitspatronen en de morfologie van het oog. Ze vonden dat de oogvorm van
vogels, geadapteerd aan scotopisch zicht, geoptimaliseerd is voor visuele sensitiviteit, met relatief
grotere corneale diameters ten opzichte van de axiale lengtes (volgens de axis bulbi). Daarentegen is
de oogvorm van vogels, geadapteerd voor fotopische zicht, geoptimaliseerd voor visuele scherpte,
met relatief grotere axiale lengtes ten opzichte van de corneale diameters. Bovendien vertonen vogels
met nachtelijke activiteitspatroon absoluut grotere corneale diameters en axiale lengtes dan de
dagactieve vogels (Hall en Ross, 2007). Een grotere axiale lengte komt overeen met een grotere
projectie van het beeld op de retina (Evans en Martin, 1993).
Het glaslichaam (corpus vitreum), vult de binnenruimte van de oogbol (camera vitrea bulbi). Het
corpus is gevuld met een substantie met een hogere refractaire index en densiteit dan deze van
water, de humor vitreus (Evans en Martin, 1993). Het stroma vitreum bestaat uit een fijnmazig netwerk
van fibrillen die aan de oppervlakte van het glaslichaam tot de membrana vitrea verdichten
(Schummer, 1973). Deze vormt de scheiding tussen het glaslichaam en de retinale oppervlakte, de
lens en de fibrae zonulares (Evans en Martin, 1993). De gehele massa van het corpus vitreum bestaat
voor 90% uit een vloeibare component. De oogbinnendruk stabiel houden is de voornaamste functie
Fig. 2: Oogbolvormen (uit O’Malley, 2008)
a: vlak, b: globulair, c: tubulair a b
c
5
van het glaslichaam. Dit waarborgt constante omstandigheden, vooral aan de binnenste laag van de
pars optica retinae (Schummer, 1973).
Tussen de cornea en de iris vindt men de voorste oogkamer (camera anterior bulbi) terug. De
achterste oogkamer (camera posterior bulbi) is veel kleiner en situeert zich tussen de anterior vlakte
van de lens en de iris. Beide oogkamers zijn gevuld met vloeistof wiens refractaire index en densiteit
op deze van water gelijkt: de humor aquosus (Evans en Martin, 1993). Onderzoek van Barany et al.
(1957) toonde aan dat de aqueous humor van de bosuil (Strix aluco) eerder van muceus-viskeuze
aard is.
In de regio van de iridocorneale hoek vindt men een mediale extensie van de anterior kamer terug, de
sinus cilioscleralis. Deze sinus ontvangt waterige humor vanuit de kamer via het reticulum trabeculare
en draineert in de sinus venosus sclerae. Deze laatste, alsook kanaal van Schlemm genoemd, is een
veneuze ring en is soms dubbel aanwezig (Evans en Martin, 1993). Het continu ververste
oogkamervocht kan hierlangs naar de bloedbaan afgevoerd worden (Schummer, 1973).
2. DE BUITENSTE OOGHUID
De buitenste fibreuze schil van de oogbal is de tunica fibrosa seu externa bulbi en vormt zich door de
sclera en cornea. De opake en bloedvatarme sclera gaat via de sulcus sclerae over naar de
transparante, bloedvatvrije ooghoornhuid, cornea (Schummer, 1973). De transitiezone tussen sclera
en cornea beschrijft men als de gepigmenteerde junctura corneoscleralis (Evans en Martin, 1993).
2.1 De sclera
De sclera is voornamelijk uit dun kraakbeen en een perichondrale laag opgebouwd (Schummer,
1973). Ongeveer ter hoogte van de sulcus is een structuur in de sclera gebouwd, die enkel voorkomt
bij het vogeloog; tussen 10 en 18 (de meeste species hebben er 14 of 15) overlappende, plaatachtige
sclerale botten vormen daar een ring, de annulus ossicularis sclerae (Curtis and Miller, 1938; Evans
en Martin, 1993). De vorm van de botjes varieert van concaaf naar vlak tot licht convex,
corresponderend met de vorm van de oogbol (Evans en Martin, 1993).
Tussen de vogelspecies vallen belangrijke verschillen op te merken. De scleraalringen van dagactieve
vogels met een smal hoofd, deze met een breed hoofd en schemer- en nachtactieve vogels bezitten
respectievelijk ellipsoïde, conische en tubulaire scleraalringen (Korbel, 1995). Tussenvormen zijn
eveneens bekend (Korbel, 1995). Korbel (1995) concludeert dat de unieke scleraalringvormen de
verschillende oogbolvormen determineren. In de literatuur erkent men dat de oogbol eerder door de
sclerale ring dan door de intraoculaire druk in vorm wordt gehouden (Evans en Martin, 1993;
Samuelson, 2013). Vooral vogels met vlakke orbita en geëxponeerde oogbollen ervaren de
scleraalring als een bescherming en als steuncomponente, vermits de ring deformatie van het oog
6
voorkomt wanneer de intraoculaire spieren contraheren (Korbel, 1995). Bij alle vogels vertoont de
scleraalring temporo-nasale asymmetrie. Die is er verantwoordelijk voor dat de optische as naar
mediaan convergeert (Korbel, 1995). O’Malley (2008) beschrijft bij uilen en dagactieve grijpvogels een
krachtig, en bij Anseriformes en Psittaciformes een zwak ontwikkelde scleraalring. Duikende
vogelspecies zoals de ijsvogel (Alcedo atthis) hebben de sterkst ontwikkelde botplaatjes wat correleert
met een uitermate grote accommodatiemarge (Samuelson, 2013). Volgens onderzoekers wordt een
grotere accommodatie bekomen doordat ciliaire spiervezels op de botplaatjes vasthechten, wat de
impact van ciliaire spierbewegingen op de lens ondersteunt (Maggs et al., 2013).
De nervus opticus doorboort de sclera in de area cribosa sclerae ter hoogte van de temporoventrale
kwadrant van de oogbol (Schummer, 1973). Een hoefijzervormige kraakbeenring omgeeft plaatselijk
de zenuw (Tiemeier, 1950). Wanneer deze verbeent ontstaat het os nervi optici, die in meer dan 200
vogelspecies terug werd gevonden maar geen gekende functie heeft (Tiemeier, 1950). Bij
kraaiachtigen is de N. opticus uitgesproken ontwikkeld (O’Malley, 2008).
2.2 De cornea
Plaatachtig verbonden collageenvezels, wiens fibrillen parallel geschikt staan, vormen de
hoofdcomponent van de cornea (Schummer, 1973). De cornea bestaat uit vijf lagen: meest anterior
vindt men het meerlagig niet verhoornd plaveiselcelepitheel, epithelium corneae externum, terug. Ze
wordt gevolgd door de homogene lamina limitans superficialis, “membraan van Bowman”, die de
basaalmembraan concipieert (Schummer, 1973, Evans en Martin, 1993). Daaronder bevindt zich de
substantia propria corneae, die 90% van de corneadikte uitmaakt en geen bloedvaten bevat
(Schummer, 1973; Evans en Martin, 1993). Daarna volgt de lamina limitans profunda, “membraan van
Descemet”, die op het epithelium corneae internum rust (Evans en Martin, 1993). Deze laatste
benoemt Schummer (1973) als epithelium camera anterioris. De graad van corneakromming verschilt
tussen de vogelspecies (Schwaller, 2002).
Ter hoogte van de fornix conjunctivae gaat het niet verhoornde bindvlies van de oogleden (conjunctiva
palpebrarum) naar de oogbol over, en trekt als oogbindvlies (conjunctiva bulbi) tot het begin van de
cornea, limbus corneae, waarna het geleidelijk van het corneaepitheel wordt overgenomen
(Schummer, 1973).
3. DE MIDDENSTE OOGHUID
De middenste ooghuid, tunica vasculosa seu media bulbi, alsook uvea genoemd, vormt de vasculaire
laag van de oogbol. Ze bestaat uit drie componenten: de choroidea, het corpus ciliare en de iris
(Evans en Martin, 1993).
3.1 De choroidea
7
De zwart gepigmenteerde choroidea bevat voornamelijk bloedvaten, ingebed in bindweefsel, en is het
dikst ter hoogte van de fundus oculi. Men onderscheidt vijf lagen: de dunne gepigmenteerde lamina
suprachoroidea, het spatium perichoroideale, de lamina vasculosa, de lamina choroidocapillaris en
tenslotte de los aan de retina vasthangende lamina basalis (Schummer, 1973; Evans en Martin,
1993). De choroidea van de gouden grondspecht (Colaptes auratus) is gevuld met een dikke massa
mucoide substantie (Walls, 1942). Walls (1942) vermoedt dat deze bijzonderheid een bufferfunctie
heeft teneinde tijdens het roffelen tegen een boom het loslaten van de retina te voorkomen.
3.2 Het ciliair apparaat
Tussen de choroidea en de iris ligt het ciliair lichaam, corpus ciliare, ingebed (Schummer, 1973). Dit
speelt door zijn anatomische opbouw en positie een belangrijke rol in de accommodatie (Evans en
Martin, 1993). Deze ringvormige plaatstructuur bevat talrijke onregelmatige uitloperrimpels, gericht
naar de binnenkant van de oogbol, processus ciliares genaamd (Schummer, 1973). Deze processi
kunnen bovendien met elkaar versmolten zijn, bestaan deels uit niet-sensorische retina, vertonen
sterke pigmentatie en hechten door middel van zonula ciliaris en fibrae zonulares direct aan het
lenskapsel vast (Schummer, 1973; Evans en Martin, 1993).
De hoofdspier van het ciliair lichaam is de dwarsgestreepte musculus ciliaris. Ontspringend posterior
ten opzichte van de binnenkant van de sclera reikt hij verder van de optische beker over de breedte
van de sclerale ring naar de corneosclerale junctie, waar hij in de limbus corneae of op de sinus
venosus sclerae insereert (Evans en Martin, 1993). Hij is onder te verdelen in de M. ciliaris anterior,
de spier van Crampton, en de M. ciliaris posterior, de spier van Brücke. Deze spierporties overlappen
ter hoogte van de sclerale botten en insereren er gedeeltelijk aan (Evans en Martin, 1993; Maggs et
Fig. 3: Meridionale doorsnede van een vogeloog doorheen de corneosclerale junctie, de ciliaire regio en de lens (uit Schummer, 1973)
a: cornea 1: scleraalring b: sclera 2: processus ciliares c: choroidea 3: lig. pectinatum iridis d: corpus ciliaris 4: spier van Campton e: iris 5: spier van Müller f: lens 6: spier van Brücke g: camera anterioris 7: kanaal van Schlemm h: camera posterioris 8: lenskapsel i : corpus vitreum 9: ringwulst 10: cavum lentis 11: lensvezels 12: zonula ciliaris
8
al., 2013). De spier van Crampton is het grootst bij valken en uilen, en de spier van Brücke is het
grootst bij de scholver en de Jan-van-gent (Morus bassanus) (Evans en Martin, 1993).
Een derde spier is te onderkennen: de spier van Müller. Terwijl deze in sommige vogelspecies als een
onderdeel van de spier van Crampton wordt beschouwd, lijkt hij in andere species een onderdeel van
de spier van Brücke te zijn (Evans en Martin, 1993). Volgens sommige auteurs bestaat de spier van
Müller uit tussen de spieren van Crampton en Brücke heen lopende vezels (Evans en Martin, 1993).
De spier van Brücke is dusdanig geschikt dat ze bij contractie het ciliair lichaam naar distaal in richting
oogas schuift waardoor de processus ciliares op het lenskussen drukt, met directe vervorming van de
lens tot gevolg (Schummer, 1973). Daarnaast wordt met dit mechanisme corneale vervorming in
verbinding gebracht (Schummer, 1973). Volgens sommige auteurs draagt de spier van Crampton
eveneens bij tot verandering in de radius van de corneale curvatura en zijn er dus drie mechanismen
verantwoordelijk voor accommodatie van het vogeloog: verandering van de corneakromming,
lensdeformatie en voorwaartse beweging van de lens (Troilo en Wallmann, 1987; Maggs et al., 2013).
Het daardoor realiseerbare accommodatiebereik ligt bij nachtactieve vogelspecies, zoals uilen, tussen
0,6 en 10 dioptrie en bij dagactieve species gemiddeld bij 20 dioptrie (Schwaller, 2002). De hoogste
accommodatie is bij watervogels ontwikkeld. De aalscholver (Phalacrocorax carbo) kan zijn oog tot 50
dioptrie en eenden tot 70-80 dioptrie aanpassen (Sivak et al. 1985; Schwaller, 2002).
Het mechanisme achter de enorme refractaire capaciteit van het oog van watervogels is in de
literatuur onderwerp van discussie: Corneale vervorming is irrelevant onder water waardoor de spier
van Crampton sterk gereduceerd of, zoals bij de scholver, afwezig is (Walls, 1942). Volgens O’Malley
(2008) compenseren duikende species de verminderde accommodatie onder water door gebruik te
maken van zowel hun ciliaire spieren als hun pupilsfincterspieren. Volgens Duke-Elder (1958) zijn
daarbij de pupilsfincterspieren veel actiever dan de ciliaire. Een studie van Sivak et al. (1985)
demonstreert tevens het belang van lenticulaire accommodatie bij watervogels.
3.3 De iris
De iris vormt het meest craniale deel van de uvea. Ze deelt de oogkamer op in een voorste en
achterste compartiment (Schummer, 1973). De iris hangt ter hoogte van de angulus iridocornealis met
de dunne margo ciliaris vast aan het corpus ciliare. Ze wordt dikker naar het middelpunt toe en terug
dunner in richting de margo pupillaris. Deze laatste structuur maakt contact met de anterior vlakte van
de lens. Als plica iridis betitelt men de gevouwen grens van de pupil (Evans en Martin, 1993). Het
eenlagig plaveiselcelepitheel, epithelium anterium iridis, bekleedt de zichtbare voorvlakte, pars uvealis
iridis, van de iris, terwijl de achtervlakte van twee lagen donker gepigmenteerde cellen, pars retinalis
iridis, afkomstig van het niet-sensorische deel van de retina, begrensd is (Schummer, 1973; Evans en
Martin, 1993).
Vetdruppels en pigment bepalen de kleurschakering van de iris (Schummer, 1973). De
gepigmenteerde achterkant van de facies anterior bevat lipochroom en guanine en is onderhevig aan
9
invloeden van het seizoen, het geslacht, emoties en dieet (Oliphant, 1981; O’Malley, 2008).
Bijvoorbeeld bij de eend (Anatidae) zijn er verschillende bruintinten van de iris te onderkennen
(Schummer, 1973), terwijl de iris van de Amerikaanse oehoe (Bubo virginianus) fel geel is (Oliphant,
1981). De iris van de gans (Anserinae) is wegens vet- en pigmentgebrek blauw (Schummer, 1973).
Ook de leeftijd kan bij sommige species aan de hand van de iriskleur geschat worden; bij toenemende
leeftijd verandert de iris van de grijze roodstaartpapegaai (Psittacus erithacus) van grijs naar geel
(O’Malley, 2008).
Twee lagen van spierweefsel en bindweefsel, stroma iridis, vullen de iris op (Evans en Martin, 1993).
De snelheid van de aviaire pupilrespons is opmerkelijk en is te wijten aan de twee in hoofdzaak
dwarsgestreepte irisspieren, namelijk de M. sphincter pupillae en de M. dilatator pupillae (Evans en
Martin, 1993). Vooral de M. sphincter is bij vogels enorm krachtig ontwikkeld (Schummer, 1973). De
M. dilatator bevat zowel epitheel- als spiercellen, te wijten aan zijn oorsprong van niet-sensorisch
retinaweefsel (Schummer, 1973). Onderzoek toonde aan dat een reeks vogelspecies een primair of
secundair dilatatorsysteem van myoepitheliale, gladde spiervezels bezitten (Walls, 1942; Pilar en
Vaughan, 1971; Oliphant, 1983; Samuelson, 2013). In het bijzonder wordt bij de Amerikaanse oehoe
pupildilatatie bijna uitsluitend verzorgd door het radiale myoepithelium terwijl voornamelijk dwars
gestreepte spieren de pupil doen vernauwen (Oliphant, 1983). Doordat vogels in staat zijn hun ogen
apart te focusseren kunnen ze hun aandacht op meerdere objecten tegelijk vestigen (McFadden,
1993).
Doordat de iris als een diafragma voor de lens staat geschakeld, regelt ze de hoeveelheid invallend
licht doorheen haar centrale uitsparing (pupil) (Schummer, 1973; Samuelson, 2013). Bovendien
veronderstelt men dat een verandering in pupildiameter bijdraagt tot lenticulaire accommodatie
(Samuelson, 2013).
De circulus arteriosus iridis, afkomstig van de circulus arteriosus ciliaris, verzorgt de iris met bloed
(Evans en Martin, 1993). Het ligamentum pectinatum vult de angulus iridocornealis en bestaat uit een
mazennetwerk bekleed met endotheel dat de fontana ruimtes begrenst. Deze laatste bewerkstelligen
de verbinding tussen de oogkamers en het kanaal van Schlemm in de sclera (Schummer, 1973).
Columbiforme vogels bezitten een tapetum lucidum iridis dat uit reflectieve cellen, iridocyti, bestaat
(Evans en Martin, 1993). Het dient te voorkomen dat schaduwen en strooilicht het beeld op de retina
vertekenen (O’Malley, 2008). Volgens sommige auteurs bestaat een choroidaal tapetum lucidum bij
vogels niet (Korbel, 1995; O’Malley, 2008; Nell et al., 2009).
4. DE BINNENSTE OOGHUID
De tunica interna bulbi of retina vormt de binnenste laag van de oogbol en bestaat uit een
lichtgevoelig deel, pars optica retinae, en een blind deel, pars caeca retinae. Verder onderkent men in
10
het blinde deel de pars ciliaris, grenzend aan het corpus ciliare, en de pars iridica retinae, grenzend
aan de achterkant van de iris (Schummer, 1973). De bijzonder heterogene vogelretina is avasculair
(Korbel, 1995).
De retina bestaat hoofdzakelijk uit twee lagen. De buitenlaag (stratum pigmentosum retinae),
bestaande uit eenlagige polygonale gepigmenteerde cellen, bedekt de choroidea en het pecten, en
spreidt bovendien craniaal uit over de processus ciliaris en de posterior kant van de iris als stratum pigmentum iridis (Evans en Martin, 1993). Bij dagactieve vogelspecies is het stratum pigmentosum
retinae sterk, en bij schemer- en nachtactieve vogelsspecies zwak ontwikkeld (Korbel, 1995). De
binnenlaag van de retina bestaat ter hoogte van de pars caeca uit een eenvoudige cellaag en vormt
ter hoogte van de pars optica een zenuwlaag (stratum nervosum retinae) (Schummer, 1973; Evans en
Martin, 1993). Dit stratum nervosum is het geheel van vier corresponderende lagen, van centraal naar
perifeer besproken: Het stratum neuroepithelium is onderaan door het pigmentepitheel en bovenaan
door de externe limiterende membraan begrensd. Het bevat de buitenste segmenten van de visuele
cellen (ook wel staafjes en kegels of fotoreceptorcellen genoemd), wiens binnenste segmenten de
membrana limitans externa penetreren (Schummer, 1973; Evans en Martin, 1993). Hierna volgt het
stratum bipolare, waarin zich de kernen en terminale synapsen van de staafjes en kegels bevinden
(samen de buitenste plexiforme laag genoemd). Daarna onderscheidt men de binnenste nucleaire
laag, die naast associatiecellen, bestaande uit de horizontale en amacriene cellen, ook de bipolaire en
de müllercellen herbergt. Verder naar perifeer gelegen is de binnenste plexiforme laag, gekenmerkt
door dendrieten en andere celuitlopers (Schummer, 1973; Evans en Martin, 1993). Daarbovenop ligt
de ganglioncellaag, het stratum ganglionaris (Evans en Martin, 1993). Meest perifeer ligt de laag van
Fig. 4: Schematische weergave van de pars optica retinae (uit Schummer, 1973)
a: buitenste deel van de fotoreceptorcellen b: kegelcel c: staafjescel d: steuncel van Müller e: bipolaire cellen f: amacriene cel g: gliacel h: horizontale cel N: grote vegetatieve zenuwcel N: kleine vegetatieve zenuwcel
11
de optische vezels die afgesloten is door de membrana limitans interna (Schummer, 1973; Evans en
Martin, 1993).
In de literatuur wordt de opbouw van het stratum nervosum eveneens functioneel aangehaald als een
keten van drie neuronen. Daarbij representeert de neuro-epitheellaag het eerste neuron, de bipolaire
gangliacellen het tweede neuron, en het ganglion N. optici het derde neuron (Schummer, 1973).
Richting de papilla van de oogzenuw lopend, doorboren de axonen van de cellen van het ganglion N.
optici de sclera en schikken ze zich tot de zenuwstreng N. opticus (Schummer, 1973). Het stratum
neurofibrarum omgeeft de plaats waar de N. opticus de oogbol verlaat (Evans en Martin, 1993). De
“blinde vlek”, papilla N. optici, bevat geen zichtelementen (Schummer, 1973). De relatieve dikte van
de retinalagen verschilt bij de verschillende species (Martin, 1985).
De müllercellen geven de primaire steun aan de retina; vezeluitlopers van naburige müllercellen
vormen de externe en interne limiterende membranen en lopen bovendien radiaal doorheen de retina
waarbij ze de meeste neuronen capteren (Evans en Martin, 1993).
4.1 De fotoreceptorcellen
Staafjes-fotoreceptorcellen worden vooral bij het zien bij schemerlicht gebruikt. De retina van
nachtactieve vogelspecies bevat bijna enkel staafjes. De rode oliedruppel (rhodopsin) in het binnenste
segment van een staafjescel is daarom rijkelijker aanwezig bij nacht actieven dan bij dag actieven,
waar het “Sehpurpur” zeer schaars is (Schummer, 1973).
Het overdag- en kleurenzien is daarentegen te danken aan de kegel-fotoreceptorcellen (Schummer,
1973). Deze bevatten gekleurde oliedruppels, die als een chromatische lichtfilter werken. Ze worden
verondersteld bij te dragen aan het vermogen kleuren te percipiëren en scherp te kunnen zien (Duke-
Elder, 1958). Bijgevolg bestaat de retina van dagactieve vogelspecies hoofdzakelijk uit kegels en
slechts uit weinig staafjes (Bohnet, 2007). Men neemt aan dat de oliedruppels mogelijk maken dat
vogels tetrachromatisch en, vermoedelijk onder andere duiven, pentachromatisch kunnen zien
(Bohnet, 2007; Jones et al., 2007). Veel dagactieve vogels kunnen lichtgolven tussen 320 en 680 nm
waarnemen (Maier, 1994; Korbel, 1995). Naast de gewone kegels zijn daarbij de UV-licht doorlatende
lens en het bestaan van specifieke oliedruppels in bepaalde kegels, die hoge absorptiemaxima
vertonen, van essentieel belang (Goldsmith et al., 1984; Burkhardt, 1996). Onderzoek toonde aan dat
de duif, kolibri en zangvogels sensitief zijn voor UV-licht (Maier, 1994). Paleognathe vogels, zoals de
struisvogel of het stuithoen (Tinamidae) en enkele grote vogels bezitten geen UV-sensitieve cellen
(Schwaller, 2002). Schemer- en nachtactieve species zoals de bosuil, die hun prooi eveneens
akoestisch kunnen lokaliseren (Payne, 1971), hebben dergelijke structuren eveneens niet (Schwaller,
2002). Men gaat ervan uit dat het zien van licht in UV-spectrum de communicatie binnen en tussen
species alsook de voedselzoektocht steunt (Korbel, 1995; Burkhardt, 1996; Bennett et al., 1997).
Hierbij profiteert de vogel van lichtreflecties in het UV-spectrum (Korbel, 1995).
12
Bij vele vogelsoorten (zoals bij de kip) is er een “gele” en bij de duif een “rode plek” waargenomen,
gekenmerkt door bijzonder veel oliedruppelrijke kegels (Schummer, 1973). Men gaat ervan uit dat de
kegels over de gehele retina homogeen verdeeld zijn (Schwaller, 2002). Hierdoor ervaart de vogel
geen aparte zone van optimaal scherpe zicht, maar is zijn zichtveld overal gelijkmatig scherp en
gekleurd (Schwaller, 2002).
Snyder en Miller (1977) stellen dat de relatief grote ogen van vogels gepaard gaan met een
verhoudingsgewijs grote retina. Verder redeneren de auteurs dat een grotere retina proportioneel
meer fotoreceptorcellen bevat, omdat deze op een regelmatige en conservatieve manier geschikt
staan (Snyder en Miller, 1977). De exacte schikking van de fotoreceptorcellen hangt af van het
lichtniveau in de omgeving. Voor de optimale extractie van visuele informatie uit het retinale beeld bij
zwakke verlichting zijn grote en wijd van elkaar geplaatste receptorcellen vereist. Daarentegen zijn
kleine, nauw geschikte receptorcellen bij felle verlichting onmisbaar. Er zijn ogen als deze van uilen,
die bij alle natuurlijke lichtniveau‘s op elk moment van dag en nacht adequaat functioneren, en dus
niet beperkt zijn tot een nauwe marge van lichtniveau waar adequaat zicht mogelijk is (Martin, 1993).
Zoals eerder aangehaald hebben de
verschillen tussen vogelspecies wat
betreft de oogvorm en grootte een
opmerkelijk effect op de zicht. In de
literatuur is men het er over eens dat
men het zichtvermogen van de vogel
niet uitsluitend op basis van de
ooggrootte kan beoordelen,
desondanks een groter oog meer
fotoreceptorcellen bevat en een grotere
axiale lengte een grotere spreiding van
het beeld over de retina geeft. Er wordt
namelijk ook rekening gehouden met
de focale lengte (alsook posterior
nodale afstand genoemd). Deze
parameter bepaalt de grootte van de
retinale vlakte waarover het beeld van
een object geprojecteerd wordt. Ze wordt volgens de optische as gemeten vanaf het posterior nodale
punt in de lens tot het posterior focale punt op de retina. Een grote focale lengte is immers essentieel
om het theoretische maximum van visuele resolutie te bereiken. Hoe groter deze lengte is, over des te
meer fotoreceptorcellen zal het beeld spreiden, wat bij adequate densiteit van fotoreceptorcellen tot
een des te betere resolutie van het beeld leidt (Martin, 1993). De hoge resolutie is verzekerd doordat
elke fotoreceptor een kleinere portie van het beeld verwerkt (Hall en Ross, 2007). De spreeuw
(Sturnus vulgaris) heeft bijvoorbeeld een kleinere focale lengte in vergelijking met de bosuil maar ook
Fig. 5: Schematische weergave van horizontale secties doorheen de ogen van de bosuil en de spreeuw ter illustratie van de focale lengte. De getallen zijn in millimeter (naar Martin, 1993)
OA: optische as N: anterior nodale punt N’: posterior nodale punt F: posterior focale punt f: focale lengte
13
een kleiner oog (Martin, 1993). De duif en de Noordse pijlstormvogel (Puffinus puffinus) hebben wel
gelijk grote ogen maar verschillen in refractair vermogen met 28 dioptrie. Dat komt doordat de sterker
lichtbrekende cornea van duiven een verschuiving van het posterior nodale punt richting cornea
bewerkt en zodoende de focale lengte vergroot. Hierdoor krijgt de duif een groter beeld op de retina
en beschikt het over een potentieel hogere gezichtsscherpte (Martin, 1993).
4.2 De areae en foveae
In de sensorische retina bevinden zich zones waar de cellen onder andere in verhoogde densiteit en
verschillende grootte voorkomen, de zogenaamde areae retinae. Een verband met specifiek visueel
vermogen, zoals hoge spatiale resolutie of de detectie van beweging in gelokaliseerde regio`s van het
visuele veld, wordt aangenomen (Evans en Martin, 1993). De meeste areae bezitten een hoge
densiteit aan ganglioncellen en fotoreceptorcellen, die langer, dunner en nauwer op elkaar gelegen
zijn dan elders in de retina (Hayes et al., 1991; Evans en Martin, 1993). Hayes et al. (1991)
suggereren de aanwezigheid van een aparte type area in de perifere retina van zeevogels
(Procellariiformes) die morfologisch afwijkende ganglioncellen bevat en niet met hoge spatiale
resolutie geassocieerd is (Hayes et al., 1991). Verdere
speciesverschillen met betrekking tot aantal, vorm en
positie van areae zijn aangetoond (Evans en Martin,
1993).
De area centralis rotunda is gelokaliseerd in de centrale
regio van de fundus, dorsaal en nasaal ten opzichte van
het pecten (Evans en Martin, 1993). Ze bevat bij
dagactieve vogels overwegend kegels en representeert
de plek van het meest duidelijke monoculaire zicht
(Schummer, 1973). De area temporalis is vaak lateraal
ten opzichte van de centrale area in de temporale retina
terug te vinden. De area centralis horizontalis spreidt als
een lineaire structuur ongeveer horizontaal over de
retina en verbindt zich in sommige gevallen met de
centrale en temporale areae (Evans en Martin, 1993).
Bij sommige vogels die hun voedsel op de grond of in
het water zoeken, beschrijft men een dergelijk
langwerpige area en bijhorende fovea (Schummer,
1973).
Binnen een centrale of temporale area kunnen
respectievelijk de fovea centralis en fovea temporalis
aanwezig zijn. Het zijn circulaire depressies in de retina
die door radiale verplaatsing van meerdere interne
Fig. 6: Radiale secties op verschillende niveaus doorheen de retina van de grote bruine valk (uit Reymond, 1987)
a: perifere retina b: centrale fovea c: temporale fovea
a a
b b
c c
14
lagen ontstaan zijn en over een hogere densiteit aan kegels en neuronen beschikken dan elders in de
retina (Inzunza et al., 1991; Evans en Martin, 1993; O’Malley, 2008). Fovea’s bevatten geen staafjes
(Jones et al., 2007). Tot op heden zijn maximaal twee foveae gerapporteerd in alle species (Evans en
Martin, 1993). De aanwezigheid van een fovea beschouwt men als een relevante adaptatie van het
vogeloog voor verbeterde gezichtsscherpte (Maggs et al., 2013). Enkele species, zoals
hoendervogels, bezitten geen fovea (Nell et al., 2009). Andere species hebben slechts één fovea: de
condor (Vultur gryphus), gier (Coragyps altratus) en chimango (Milvago chimango) hebben enkel een
centrale fovea (Inzunza et al., 1991), terwijl uilen enkel een temporale fovea hebben (Nell et al., 2009).
Bij de meeste diurnale roofvogels, zoals de arend (Accipitriformes) en valk, en andere, zoals de kolibri
(Trochilidae), observeert men een bifoveale toestand: één fovea centraal en één lateraal gelokaliseerd
(Inzunza et al., 1991; Maggs et al., 2013; Samuelson, 2013). Er wordt gesuggereerd dat de laterale
fovea (fovea temporalis) de binoculaire zicht optimaliseert en de centrale fovea, zoals eerder
aangehaald, geassocieerd is met monoculaire zicht (Korbel, 1995; Tucker, 2000; Maggs et al., 2013).
Schwaller (2002) concretiseert deze stelling door dit bijkomende morfologische kenmerk aan
roofvogels toe te schrijven, die hun prooi in de lucht vangen.
Speciesverschillen in verband met de diepte, grootte en vorm zijn aangetoond (Wood, 1917; Evans en
Martin, 1993). Bij diurnale roofvogels is de centrale fovea diep en de temporale fovea vlak, behalve bij
de arend waar de temporale fovea de diepste is (Samuelson, 2013). De literatuur refereert daarom
ook aan de “diepe” en de “vlakke fovea”. Fiete en Rosenfield-Wessels (1975) beschrijven een meer
gedifferentieerde centrale fovea in vergelijking met de temporale fovea van dezelfde species. De
centrale fovea bezit een grotere densiteit aan fotoreceptornuclei en ganglioncellen dan de temporale
fovea (Fiete en Rosenfield-Wessels, 1975). Daarop gebaseerd concludeert Tucker (2000) dat
roofvogels scherper zien volgens de visuele as doorheen de diepe fovea dan volgens de visuele as
doorheen de vlakke fovea. De grote buine valk (Falco
berigora) is uitzonderlijk: hier bevatten de diepe en de
vlakke foveae dezelfde densiteit aan fotoreceptorcellen
(Reymond, 1987). Onderzoek van Reymond (1987)
suggereert dat de kegels in de diepe fovea van de valk
gevoelig zijn aan een grotere bandbreedte van licht in
vergelijking met de foveale kegels van de arend. Men
neemt aan dat de buizerd (Buteo buteo) met 1 miljoen
kegels per vierkantemilimeter de fovea met de grootste
densiteit aan kegels bezit (Walls, 1942).
De axis visualis beschrijft een imaginaire lijn vanuit het
centrum van een fovea doorheen het centrum van de
lens. Deze as is verondersteld de richting van hoge
ruimtelijke resolutie binnen het visuele veld aan te
geven. Afhankelijk van de positie en aanwezigheid van
Fig. 7: Illustratie van de schikking van de centrale (C) en temporale (T) foveae in de zwaluw (Hirundinidae). De axes visuales zijn als rechte lijnen daargesteld (uit Samuelson, 2013)
15
een centrale of temporale fovea wordt een axis visuale centrale en axis visuale temporale beschreven.
De ijsvogel, roerdomp (Botaurus stellaris), torenvalk (Falco tinnunculus) en sterns (Sternidae) bezitten
beide visuele assen (Evans en Martin, 1993). De axis visuale centrale wijkt ongeveer 45° en de axis
visuale temporale wijkt ongeveer 15° af ten opzichte van de horizontale lengteas van het hoofd
(Tucker, 2000). Bij de Amerikaanse torenvalk is de hoek van de centrale visuele as zelfs groter dan
45° (Tucker, 2000). Volgens Tucker (2000) suggereert de anatomie van de foveae dat de diepe,
centrale fovea de hogere visuele scherpte bezit. Dit betekent een conflict voor roofvogels die in de
lucht met hoge snelheid naar hun prooi duiken omdat ze hun oogbollen amper in de oogkas kunnen
roteren. De roofvogel moet bijgevolg zijn hoofd draaien om de prooi met scherpste zicht voor zich te
zien en moet het hoofd en het lichaam op rechte lijn houden om hoge snelheden te bereiken (Tucker,
2000).
4.3 Het pecten
Deel van de nontapetale, avasculaire retina van vogels is het grote, gepigmenteerde en
gevasculeerde pecten oculi (Maggs et al., 2013). Deze kamvormige structuur ontspringt boven de
papilla N. optici en raakt zonder de lens te bereiken ver in het corpus vitreum (Schummer, 1973). Het
pecten bestaat naast grotere bloedvaten voornamelijk uit een netwerk van gepigmenteerde cellen
waarin talrijke capillairen met een dikke basale membraan rusten (Dayan en Ozaydin, 2013). Het
geheel wordt samengehouden door de pons pectinis (Evans en Martin, 1993). De arteriële
bloedtoevoer is volledig onafhankelijk van deze naar de choroidea (Walls, 1942; Evans en Martin,
1993). De endotheelcellen van de bloedvaten bevatten unieke structuren die in de literatuur als
microvilli, plooien of lamellaire cytoplasmatische processi zijn beschreven (Dieterich et al., 1973). Er is
veel onderzoek naar de ultrastructuur van het pecten verricht om zijn functie te achterhalen; zo is het
pecten zeer waarschijnlijk een voedend orgaan dat het corpus vitreum en de binnenste retinalagen
met nutriënten en zuurstof verzorgt (Walls, 1942;
Dieterich et al., 1973; Schummer, 1973; Korbel, 1995).
Brach (1977) suggereert de intraoculaire pH regulatie
als een van de belangrijkste functies. Walls (1942) haalt
aan dat het pecten mogelijk de intra oculaire oogdruk
beïnvloedt. Ook theorieën in verband met de reductie
van strooistraling door absorptie, intraoculaire
thermoregulatie, bewegingsdetectie, magnetische
sensatie ter oriëntatie en een immunologische functie
zijn in het verleden voorgesteld (Brach, 1977; Korbel,
1995; Gültiken et al., 2012).
De morfologie van het pecten varieert sterk tussen de vogelspecies. Het onderzoek van Dayan en
Ozaydin (2013) toont aan dat de struisvogel (Struthio camelus) en de nandoe (Rhea americana) een
vlagvormige pecten oculi bezitten. Bij de eend, duif, kalkoen (Meleagris gallopavo) en spreeuw is het
pecten oculi een gevouwen structuur (Evans en Martin, 1993). Een derde vorm is het conische type,
!e Scienti"c World Journal #
(a)
PrL
500!m
(b)
CC
C
C
SL
50!m
(c)
50!m
(d)
F$%&'( #:!e appearance of pecten oculi of the ostrich (a). Para)n sections from the ostrich pecten oculi (b, c, and d). PrL: Primary lamellae,large arrows: secondary lamellae, small arrows: tertiary lamellae, Crossmon’s trichrome stain (b). SL: secondary lamellae, C: blood capillaries,arrows: pigmentation, Crossmon’s trichrome stain (c). Arrows: thick basement membrane, PAS (d).
100!m
(a)
100!m
(b)
50!m
(c)
100!m
(d)
F$%&'( *: A section from the duck pecten oculi (a); a section from the pigeon pecten oculi (b); a section from the turkey pecten oculi (c); asection from the starling pecten oculi (d); arrows: blood vessels, arrow heads: blood capillaries. Crossmon’s trichrome stain.
Fig. 8: Dissectie preparaat van het pecten oculi (uit Dayan en Ozaydin, 2013)
16
dat onder andere bij de kiwi (Apteryx mantelli) te vinden is (Dayan en Ozaydin, 2013). Dit conische
type lijkt zeer op de, met het pecten vergelijkbare, conus papillaris van reptielen, wat de nauwe
verwantschap van vogels en reptielen illustreert (Korbel, 1995). De meeste vogelspecies bezitten een
gevouwen pecten, pecten oculi pliactus (Evans en Martin, 1993). Terwijl in het vlagvormige pecten
primaire, secundaire en tertiaire lamellen te herkennen zijn bestaat het gevouwen pecten slechts uit
een aantal delicate plooien die ter hoogte van de apex samenkomen (Dayan en Ozaydin, 2013). De
pigmentatie is uitgesproken behalve bij de humboldtpinguïn (Spheniscus humboldti) en sommige
zeevogels, waar het pecten tot op de pons pectinis ongepigmenteerd blijft (Evans en Martin, 1993).
De pons pectinis is afwezig bij uilen (Walls, 1942). Volgens sommige auteurs is er een correlatie
tussen de grootte van het pecten en de visuele vereiste van de vogel: dagactieve vogels hebben een
relatief grote en hoog complexe pecten met meerdere plooien terwijl nachtactieven een relatief klein
en eenvoudig pecten hebben (Evans en Martin, 1993; Kiama et al., 2001; Gültiken et al., 2012). Men
observeerde daarnaast dat een groter pecten met meer plooien gepaard gaat. Bijvoorbeeld heeft de
dagactieve dikbekkraai (Corvus macrorhynchos) 24-25, de spreeuw 21-22, en de roodstaartbuizerd
(Buteo jamaicensis) 17-18 plooien, terwijl de nachtactieve gestreepte bosuil (Strix varia) er 8-10 en de
Afrikaanse oehoe (Bubo africanus) er 5-6 heeft (Smith et al., 1996; Kiama et al., 2001; Jones et al.,
2007; Rahman et al., 2010; Dayan en Ozaydin, 2013). De meeste plooien, namelijk 30, heeft men bij
de vlaamse gaai (Garrulus glandarius) gevonden (Walls, 1942). Verder benadrukken Kiama et al.
(2001) in hun onderzoek, dat het pecten van dagactieve vogels (onder andere de zwarte wouw, Milvus
migrans) een 2,6-4 keer grotere oppervlakte en een significant grotere bloedvatendensiteit en
bloedvolume vertoont in vergelijking met de Afrikaanse oehoe, die een nachtactieve vogel is.
4.4 De fundus
De term fundus oculi refereert aan de interne oppervlakte van de posterior helft van de oogbal,
waarmee men gewoonlijk de gehele retinale oppervlakte bedoelt (Evans en Martin, 1993). Hij heeft
normaliter een grijze tot rode kleur bij dagactieve vogels, terwijl hij bij nachtactieven meer geel tot
oranje getint is (Wood, 1917; Duke-Elder, 1958; O’Malley, 2008; Nell et al., 2009).
5. DE LENS
De lens cristallina van vogels is bijzonder zacht en elastisch, wat een snelle accommodatie ten goede
komt (Maggs et al., 2013). Bij de meeste vogels blijft deze toestand gedurende het hele leven
onveranderd (Samuelson, 2013). De lens is biconvex en transparant, enkel bij neonatale nestblijvers
is de lens voorlopig troebel (Schummer, 1979; Nell et al., 2009). De voorkant van de lens vertoont een
minder sterkere kromming dan de achterkant en draagt bovendien een éénlagig kubisch epitheel
(Schummer, 1973). Richting lensequator worden de epitheelcellen telkens langwerpiger en evolueren
tot radiair georiënteerde hexagonale lensvezelcellen, die uiteindelijk aanleiding geven tot een
“Ringwulst” (Schummer, 1973; Maggs et al., 2013; Samuelson, 2013). Deze structuur omgeeft de
lensequator gelijkend op een gordel en is wegens zijn verdikt uitzicht ook als kussen, pulvinus anularis
lentis, beschreven (Schummer, 1973; Evans en Martin, 1993). Het lenskussen omsingelt het corpus
17
centrale lentis en is ervan gescheiden door een met vocht gevulde kamer, vesicula lentis (Evans en
Martin, 1993). De kussengrootte verschilt afhankelijk van de species: hij is groot bij de gierzwaluw
(Apus apus) en valken, kleiner bij uilen en watervogels, en nog kleiner bij de struisvogel (Duke-Elder,
1958; Evans en Martin, 1993). Bij vogels die amper de grond verlaten, zoals de hoendergans
(Cereopsis novaehollandiae), is het kussen quasi afwezig (Duke-Elder, 1958). Deze unieke structuur
beïnvloedt de refractaire capaciteit van het aviaire oog (Evans en Martin, 1993) waarbij zijn grootte in
directe correlatie staat met de mogelijke graad van accommodatie (Samuelson, 2013).
Een homogene kapsel, capsula lentis, omgeeft de lens (Schummer, 1973), waaraan de lens ter
hoogte van het lenskussen met de processus ciliaris fuseert (Maggs et al., 2013). In dezelfde regio
maakt de lens bovendien verbinding met de uit de pars ciliaris retinae ontspringende zonula ciliaris,
die met haar fibrae zonulares als een soort ophangband dient (Schummer, 1973). Celkernloze
lensvezels, afkomstig van het lensepitheel, vormen het binnenste van het lenslichaam (Schummer,
1973).
Relatief gezien bezitten nocturnale species een meer sferische lens, terwijl de lens van diurnale
species een eerder vlakke voorkant heeft (Maggs et al., 2013).
6. DE OOGLEDEN
Het vogeloog is door drie oogleden beschermd (Schummer, 1973). Het onderste, grotere ooglid,
palpebra inferior, bezit een fibreuze tarsus en is meer betrokken in het sluiten van de ogen dan het
bovenste, kleinere ooglid, palpebra superior, (Schummer, 1973; Evans en Martin, 1993). Beide
bevatten spierweefsel (Schummer, 1973). Terwijl hun uiteinden de ooglidspleet, rima palpebrarum,
begrenzen, dient de orbitaalring als basale bevestigingsplaats van deze twee oogleden. Erbovenop
ligt een heel dunne, met dun verhoornd plaveiselcelepitheel bedekte huid die rudimentaire veren bevat
en ter hoogte van de ooglidranden in het ooglidbindvlies, conjunctiva palpebrarum, overgaat. Vooral
bij de kip vertoont dit niet-verhoornde plaveiselcelepitheel van de conjunctiva talrijke bekercellen
(Schummer, 1973). Om de uitrekking van de oogleden bij sluiting toe te laten, vertoont de verdikte
ooglidrand, limbus palpebralis, een variabel aantal plooien, plicae marginales (Evans en Martin, 1993).
In het dorsonasale quadrant van de conjunctivaalzak ligt de membrana nicitans opgevouwen, die
doorgaans ook als “derde ooglid” of “nickhuid” vernoemd wordt (Schummer, 1973; Evans en Martin,
1993). Een dunne bindweefsellaag tussen bindvlies vormt deze fragiele membraan (Schummer,
1973). De verdikte plica marginalis is de vrije rand van het derde ooglid (Evans en Martin, 1993).
Wanneer het derde ooglid actief begint te bewegen, verlaat ze de opgevouwen rusthouding in de
rostrale ooghoek en stulpt ze progressief ventrolateraal over de oogbol (Schummer, 1973; Maggs et
al., 2013). De membraan heeft de functie traanvloeistof te verdelen en onzuiverheden te verwijderen
terwijl ze over de cornea veegt (Schummer, 1973). Schummer (1973) vermeldt dat “bij sommige
species, bijvoorbeeld de duif, de corneazijde van het derde ooglid een op een fijn borstel lijkend
18
‘gevederd epitheel’ draagt”. De meeste species hebben een duidelijk transparante, translucente derde
ooglid, terwijl bijvoorbeeld bij de waterspreeuw (Cinclus cinclus) en uilen een meer opake, witte derde
ooglid opvalt (Evans en Martin, 1993).
Nestvlieders zoals Anseriformes hebben op het moment van uitkippen hun ogen open, terwijl de ogen
van nestblijvers zoals Passeriformes de eerste dagen nog gesloten blijven (Evans en Martin, 1993;
O’Malley, 2008).
7. HET TRAANKLIERAPPARAAT De traanklier, glandula lacrimalis, en de klier van het derde ooglid, glandula membranae nicitantis,
vormen de apparatus lacrimalis van het vogeloog (Evans en Martin, 1993). De gemeenschappelijk
geproduceerde traanfilm wordt door de oogleden over de oogbolvoorvlakte verdeeld (Maggs et al.,
2013).
De conjunctiva bedekt ter hoogte van de
ventrotemporale ooghoek de op de bulbus
rustende traanklier. Traanvloeistof wordt
in de van talrijke lymfocyten omgeven
kwabben verzameld, die de buisvormige
uiteinden van de traanklier vormen
(Schummer, 1973). Deze wordt via
multiple afvoergangen, ductus glandularis
lacrimalis, in de conjunctivaalzak onder
het onderste ooglid afgegeven (Evans en
Martin, 1993).
Pinguïns (Impennes) en uilen bezitten
geen glandula lacrimalis en produceren slechts zeer weinig traanfilm. Men gaat ervan uit dat de
adaptatie aan waterig habitat en de hogere luchtvochtigheid over nacht een compensatie biedt voor
de respectievelijke species (Duke-Elder, 1958; Bohnet, 2007).
In het ventronasale kwadrant van de orbit, naast de basis van de nickhuid, vindt men de nickhuidklier
terug (Evans en Martin, 1993; Maggs et al., 2013). Schummer (1973) betitelt deze klier als glandula
lacrimalis accessoria of Harderse klier. Langs de binnenzijde van de nickhuid mondt de nickhuidklier
uit in de conjunctivaalzak (Schummer, 1973). Naast een mucoid-secretorische functie, speelt deze
klier eveneens een rol in de immunologie; ze geldt immers als B-cellen-rijk lymfoïd orgaan (Martel,
2014). De aanwezigheid van een uitgesproken grote Harderse klier bij scholvers dient waarschijnlijk
ter bescherming tegen zoutwater (Duke-Elder, 1958).
Fig. 9: Laterale zicht op het hoofd van een grasparkiet (Melopsittacus undulatus); het schedeldak en anterior deel van het oog zijn verwijderd (uit Evans en Martin, 1993)
19
Via dorsale en ventrale lacrimale kanalen, canaliculi lacrimales, verlaten tranen en detritus het oog ter
hoogte van nasale commissuren van de oogleden, teneinde doorheen het ostium canaliculi lacrimalis
in de ductus nasolacrimalis terecht te komen, die in de nasale holte uitmondt (Evans en Martin, 1993).
8. DE OOGSPIEREN
De zes extraoculaire spieren zijn tot dunne banden gereduceerd, of onvolledig ontwikkeld, waardoor
de oogbol minimaal beweegt (Evans en Martin, 1993; Maggs et al., 2013).
De origo van de vier rechte oogspieren, musculus rectus dorsalis, ventralis, medialis en lateralis, ligt
vlak bij het foramen opticum. Schummer (1973) beschrijft dat ze “daarbij een schede rond de N.
opticus vormen, de equator van de bulbus overschrijden en met hun vlakke eindpezen, in
overeenstemming met hun namen, respectievelijk dorsaal, ventraal, mediaal en lateraal in de sclera
insereren”. De bulbus wordt door de M. rectus ventralis et dorsalis om zijn horizontale, en door de M.
rectus medialis et lateralis rond zijn verticale as gedraaid. De N. abducens innerveert de M. rectus
lateralis, terwijl de andere drie spieren door de N. oculomotorius bezenuwd zijn (Schummer, 1973).
De twee schuine oogspieren kennen volgens Schummer (1973) het volgende verloop: “de M. obliquus
ventralis komt rostrodorsaal uit het septum interorbitale voort en insereert temporoventraal aan de
bulbus. De M. obliquus dorsalis heeft dezelfde oorsprong. Hij verloopt dorsotemporaal en insereert
met brede pees onder de M. rectus dorsalis aan de bulbus”. De bulbus roteert door deze spieren rond
de zijn beide polen verbindende as. De M. obliquus ventralis wordt door de N. occulomotorius
geïnnerveerd en zijn antagonist door de N. trochlearis (Schummer, 1973).
De oogleden sluiten door activiteit in de
ringspier, M. orbicularis. De zwakkere M.
levator palpebrae superioris heft het bovenste
ooglid op en kent volgend verloop: de origo is
dorsaal in de orbita en de insertieplaats is het
bovenste ooglid. De sterkere M. depressor
palpebrae inferioris trekt het onderste ooglid
naar beneden en vindt zijn origo ventraal in de
orbita en zijn insertie in het onderste ooglid
(Schummer, 1973).
Doordat de M. retractor bulbi bij de vogel
ontbreekt is de oogmotiliteit nog meer beperkt,
wat de vogel door bewegingen met de kop en hals compenseert (Walls, 1942). In de plaats hiervan
zijn twee andere spieren voorzien: de M. pyramidalis en M. quadratus (Maggs et al., 2013). Maggs et
al. (2013) suggereert de evolutionaire afstamming van deze spieren van de M. retractor bulbi van
Fig. 10: Illustratie van de posterior zicht op het rechter oog van een huismus (Passer domesticus) (uit Evans en Martin, 1993)
20
krokodilachtigen. Ze zijn de spieren van het derde ooglid (Schummer, 1973). Na zijn vlakke, brede
oorsprong dorsotemporaal aan de bulbus trekt de M. quadratus als pees die een lus vormt in de buurt
van de N. opticus (Schummer, 1973). De M. pyramidalis “ontspringt ventraal aan de bulbus, trekt met
een pees doorheen de vernoemde lus in richting voorkant van de bulbus en gaat zich in het derde
ooglid inlassen” (Schummer, 1973). De pees van de M. pyramidalis wordt bij sommige uilensoorten en
de grijze reuzennachtzwaluw (Nyctibius griseus) omgeven door een bijzondere structuur: een
gegroefd sesamoidaal bot dat de sclerale ring vervoegt (Korbel, 1995; Bohorquez Mahecha et al.,
1998). Deze constructie dient om disjunctie van de sclera tijdens spiercontractie te voorkomen en
bovendien het traject van de pees te controleren zodat deze niet over de cornea beweegt (Bohorquez
Mahecha et al., 1998). De N. abducens innerveert beide spieren (Schummer, 1973).
Klieren van Meibom zijn niet aanwezig (Evans en Martin, 1993).
21
BESPREKING
De geraadpleegde literatuurgegevens verschillen amper onderling met betrekking tot de
grondstructuur van het oog van vogels. In het algemeen bouwen de literatuurgegevens eerder verder
op elkaar dan dat ze de bevindingen van een ander auteur weerleggen.
In de literatuur verwijst men frequent naar verslagwerken en boeken, die zeer lang geleden zijn
geschreven en de anatomie van het vogeloog gedetailleerd bespreken. Zo refereren er veel auteurs
aan de werken van Slonaker (1918), Wood (1917), Walls (1942) en Duke-Elder (1958). De
beschikbaarheid van oude literatuurgegevens is niet zelden problematisch. De meeste gegevens in
verband met morfologische kenmerken van het vogeloog zijn in boeken verwerkt, die veelal in digitale
versie niet beschikbaar of toegankelijk zijn. Gebaseerd op de oude bevindingen zijn er in de laatste
eeuw zeer veel vogels onderzocht in verband met de morfologische structuur en functie van het oog
en daarnaast hun gedrag. Hierdoor zijn de gegevens uit de nieuwe studies ter beschikking. Daaruit
blijkt dat een veeltal nieuwe structuren in het oog konden geïdentificeerd worden en men het praktisch
belang ervan kon achterhalen. Verder kon men conclusies trekken omtrent kenmerken die een vogel
op grond van de evolutionaire adaptatie in zijn oog heeft ontwikkeld of behouden. Er is immers veel
onderzoek verricht teneinde het verband tussen verschillende habitats en bepaalde oogstructuren na
te gaan. Opvallend is dat er veel studies zijn opgezet waar specifieke morfologische kenmerken van
verschillende vogelspecies gedetailleerd met elkaar worden vergeleken. Ook studies die zich
toespitsen op één bepaalde structuur vindt men in de literatuur frequent terug. Hierbij blijkt een
bijzondere interesse voor onderzoek naar de perceptie van UV-licht, het pecten oculi en de foveae te
bestaan. De duif is een frequent gebruikt proefdier, vermoedelijk wegens de gemakkelijke
beschikbaarheid en het nieuwsgierige en coöperatieve karakter.
Anderzijds konden wetenschappers theorieën weerleggen die in gedateerde gegevens als juist
werden aanvaard. Er zijn gegevens, zoals enkele in verband met het pecten oculi, die nog steeds
bediscussieerd worden in de literatuur en waar meer navorsing zich opdringt. Desondanks de
hoeveelheid studies die reeds zijn opgezet om verschillende vogelspecies met elkaar te vergelijken,
suggereren de auteurs dat verder onderzoek tussen en binnen vogelspecies enkele hypothesen kan
ophelderen. Hierbij zou bijvoorbeeld relevant zijn te onderzoeken of nachtactieve vogels
morfologische structuren bezitten om al dan niet infrarood licht te kunnen percipiëren. Ook het
verband tussen de voedselkeuze van verschillende vogelspecies en hun ogen zou een relevante
probleemstelling zijn.
22
REFERENTIELIJST
Barany E., Berggren L., Vrabec F. (1957). The mucinous layer covering the corneal endothelium in the
owl Strix aluco. British Journal of Ophthalmology 41, 25-30.
Bennett A.T.D., Cuthill I.C., Partridge J.C., Lunau K. (1997). Ultraviolet plumage colors predict mate
preferences in starlings. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 94, 8618-8621.
Bohnet N. (2007). Augenuntersuchung beim Vogel. Inaugural-Dissertation Ludwig-Maximilians-
Universität München, p. 1-145.
Bohorquez Mahecha G.A., Aparecida de Oliveira C. (1998). An additional bone in the sclera of the
eyes of owls and the common potoo (Nictibius griseus) and its role in the contraction of the nicitating
membrane. Acta Anatomica 163, 201-211.
Brach V. (1977). The functional significance of the avian pecten: a review. Condor 79, 321-327.
Burkhardt D. (1996). Die Ultraviolett-Tüchtigkeit des Vogelauges und einige Konsequenzen.
Naturwissenschaften 83, 492-497.
Curtis E.L., Miller R.C. (1938). The sclerotic ring in North American birds. The Auk 55, 225-243.
Dayan M.O., Ozaydin T. (2013). A comparative study of the Pecten Oculi in Different Avian Species.
The Scientific World Journal, Vol. 2013, Article ID 968652, 5 pages.
Dieterich C.E., Dieterich H.J., Spycher M.A., Pfautsch M. (1973). Fine Structural Observations of the
Pecten oculi Capillaries of the Chicken. Freeze-etching, Scanning and Tansmission Electron
Microscopic Investigations. Zeitung für Zellforschung und mikroskopische Anatomie 146, 473-489.
Duke-Elder S. (1958). The eyes of birds. In: Duke-Elder S. (Editor) System of Ophthalmology, Vol. 1,
Henry Kimpton Publishers, London, p. 397-427.
Evans H.E., Martin G.R. (1993). Organa Sensuum. In: Baumel J. (Editor) Handbook of Avian
Anatomy: Nomina Anatomica Avium, 2nd edition, The Nuttal Ornithological Club, Massachusetts, p.
585-600.
Fiete K.V., Rosenfield-Wessels S. (1975). A comparative study of deep avian foveas. Brain, Behavior
and Evolution 12, 97-115.
Goldsmith T.H., Collins J.S., Licht S. (1984). The cone oil droplets of avian retinas. Vision Research
24, 1661-1671.
Gültiken M.E., Yildiz D., Onuk B., Karayigit M.Ö. (2012). The morphology of the pecten oculi in the
common buzzard (Buteo buteo). Veterinary Ophthalmology 15, 72-76.
Hall M.I., Ross C.F. (2007). Eye shape and activity pattern in birds. Journal of Zoology 271, 437-444.
23
Hayes B., Martin G.R., Brooke M. (1991). Novel area serving binocular vision in the retinae of
procellariiform seabirds. Brain, Behavior and Evolution 37, 79-84.
Inzunza O., Bravo H., Smith R.L. (1991). Topography and morphology of retinal ganglion cells in
Falconiforms: a study on predatory and carrion-eating birds. The Anatomical Record 229, 271-277.
Jones M.P., Pierce K.E., Ward D. (2007). Avian Vision: A Review of Form and Function with Special
Consideration to Birds of Prey. Journal of Exotic Pet Medicine 16, 69-87.
Kiama S.G., Maina J.N., Bhattacharjee J., Weyrauch K.D. (2001). Functional morphology of the
pecten oculi in the nocturnal spotted eagle owl (Bubo bubo africanus), and the diurnal black kite
(Milvus migrans) and domestic fowl (Gallus gallus var. domesticus): a comparative study. Journal of
Zoology 254, 521-528.
Korbel R. (1995). Aktuelles Lexikon - Begriffsdefinitionen und -erklärungen aus dem Bereich der
Augenheilkunde bei Vögeln. Tierärztliche Praxis 23, 114-119.
Maggs D.J., Miller P.E., Ofri R. (2013). Slatter’s Fundamentals of Veterinary Ophthalmology, Vol. 2, 5e
edition, Elsevier, St. Louis, p. 455.
Maier E.J. (1994). Ultraviolet Vision in a Passeriform bird: from Receptor Spectral Sensitivity to Overall
Spectral Sensitivity in Leiothrix lutea. Vision Research 34, 1415-1418.
Martel A. (2014). Ziekten van Vogels. Cursus Faculteit Diergeneeskunde, Gent, p. 19.
Martin G.R. (1993). Producing the image. In: Zeigler H.P., Bischof H.J. (Editors) Vision, Brain, and
Behavior in Birds. Chapter “The Avian Eye View”. The MIT Press, London, p. 2-24.
McFadden S.A. (1993). Introduction. In: Zeigler H.P., Bischof H.J. (Editors) Vision, Brain, and
Behavior in Birds. Chapter “The Avian Eye View”. The MIT Press, London, p. 1-4.
Nell B., Eule C. (2009). Untersuchung des Auges und seiner Adnexe. In: Baumgartner W.
(Herausgeber) Klinische Propädeutik der Haus- und Heimtiere, 7e Edition, Parey, Stuttgart, p. 400-
430.
Oliphant L.W. (1981). Crystalline pteridines in the stromal pigment cells of the iris of the Great Horned
Owl. Cell and Tissue Research 217, 387-395.
Oliphant L.W., Johnson M.R. Murphy, C.J. Howland, H. (1983). The musculature and pupillary
response of the Great Horned Owl iris. Experimental Eye Research 37, 383-595.
O’Malley B. (2008). Anatomie und Physiologie der Vögel. In: Klinische Anatomie en Physiologie bei
kleinen Heimtieren, Vögeln, Reptilien und Amphibien, 1e Edition, Elsevier, München, p. 113-190.
Payne R. (1971). Acoustic location of prey by barn owls (Tyto alba). Journal of Experimental Biology
54, 535-573.
24
Pila G., Vaughan P.C. (1971). Ultrastructure and contractures of the pidgeon iris striated muscle. The
Journal of Physiology 219, 253-266.
Rahman M.L., Lee E., Aoyama M., Sugita S. (2010). Light and electron microscopy study of the
pecten oculi of the jungle crow (Corvus macrorhynchos). Okajimas Folia Anatomica Japonica 89, 75-
83.
Reymond L. (1987). Spatial visual acuity of the falcon (Falco berigora): A behavourial, optical and
anatomical investigation. Vision Research 27, 1859-1874.
Rochon-Duvigneaud A. (1943). Les yeux et la vision des vertebres. Masson, Paris. Geciteerd door
Bohnet N. (2007).
Samuelson D.A. (2013). Ophthalmic Anatomy. In: Gelatt K.N. (Editor) Veterinary Ophthalmology.
Vol.1, section 2, John Wiley& Sons Inc., Oxford, p. 39-170.
Schummer A. (1973). Anatomie der Hausvögel. In: Nickel R., Schummer A., Seiferle E. (Herausgeber)
Lehrbuch der Anatomie der Haustiere, Band V, 1e Auflage, Parey, Berlin, p. 50-56.
Schwaller A. (2002). Augenheilkunde beim Vogel- Entwicklungsgeschichte, Standortbestimmung und
Zukunftsvision. Inaugural-Dissertation Ludwig-Maximilians-Universität München, p. 1-72.
Sivak J.G., Hildebrand T.E., Lembert C.G. (1985). Magnitude and rate of accomodation in diving and
nondiving birds. Vision Research 25, 925-933.
Slonaker J.R. (1918). A physiological study of the anatomy of the eye and its accessory parts of the
English sparrow (Passer domenicus). Journal of Morphology 31, 350-459.
Smith B.J., Smith S.A., Braekevelt C.R. (1996). Fine structure of the pecten oculi of the barred owl
(Strix varia). Histology and Histopathology 11, 89-96.
Snyder A.W., Miller W.H. (1977). Photoreceptor diameter and spacing for highest resolving power.
Journal of the Optical Society of America 67, 696–698.
Tiemeier O.W. (1950). The os opticus of birds. Journal of Morphology 86, 25-46.
Troilo D., Wallman J. (1987). Changes in corneal curvature during accommodation in chicks. Vision
Research 27, 241-248.
Tucker, V.A. (2000). The deep fovea, sideways vision and spiral flight paths in raptors. The Journal of
Experimental Biology 203, 3745-3754.
Vollmerhaus B. (2004). Spezielle Anatomie des Bewegungsapparats. In: Nickel R., Schummer A.,
Seiferle E. (Herausgeber) Lehrbuch der Anatomie der Haustiere, Band V, 3e Auflage, Parey, Stuttgart,
p. 54-153.
25
Walls G.L. (1942). The vertebrate eye and its adaptive radiation. Cranbook Institute of Science,
Michigan, p. 307-666.
Wood C.A. (1917). The fundus oculi of birds especially as viewed by the ophthalmoscope. The Lake
Side Press, Chicago, p. 9-178.
