PREDATIE BIJ DE HAAI: HET GEBRUIK VAN DE...

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2014 - 2015

PREDATIE BIJ DE HAAI: HET GEBRUIK VAN DE ZINTUIGEN

door

Anne Marleen VAN DEN BOGERD

Promotoren: MSc M. Desender Literatuurstudie in het kader

Prof. dr. A. Decostere van de Masterproef

© 2015 Anne Marleen van den Bogerd

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of

volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk

uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden.

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor

enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig

vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2014 - 2015

PREDATIE BIJ DE HAAI: HET GEBRUIK VAN DE ZINTUIGEN

door

Anne Marleen VAN DEN BOGERD

Promotoren: MSc M. Desender Literatuurstudie in het kader

Prof. dr. A. Decostere van de Masterproef

© 2015 Anne Marleen van den Bogerd

VOORWOORD

Graag zou ik in dit voorwoord mijn dank uitspreken naar alle personen die deze literatuurstudie mede

mogelijk hebben gemaakt.

Allereerst dank ik mijn promotor Marieke Desender voor de fijne samenwerking, haar enthousiaste

ondersteuning en opbouwende kritiek doorheen de totstandkoming van deze masterproef.

Daarnaast dank ik mijn copromotor, Prof. Dr. A. Decostere voor haar bereidheid dit werk door te lezen

en het van aanwijzingen te voorzien in de laatste fase bij het afronden van deze proef.

Tot slot zou ik graag mijn ouders, mijn zussen, mijn vrienden en mijn allerliefste vriend Roland en zijn

familie bedanken voor hun eeuwige steun, niet enkel bij deze literatuurstudie maar doorheen de ganse

opleiding diergeneeskunde. Zonder hun liefde en begrip en de fijne momenten van ontspanning zou

deze mij een stuk zwaarder zijn gevallen.

INHOUDSOPGAVE

SAMENVATTING .................................................................................................................................... 1

INLEIDING ............................................................................................................................................... 2

LITERATUURSTUDIE ............................................................................................................................. 4

1. bespreking van de verschillende zintuigen ................................................................................... 4

1.1. Het zicht .................................................................................................................................... 4

1.1.1. Functionele morfologie ....................................................................................................... 4

1.1.2. Gebruik van het zicht bij predatie ....................................................................................... 6

1.2. De reuk ...................................................................................................................................... 6

1.2.1. Functionele morfologie ....................................................................................................... 6

1.2.2. Gebruik van de reuk bij predatie......................................................................................... 9

1.3. Elektroreceptie ........................................................................................................................ 11

1.3.1. Functionele morfologie ..................................................................................................... 11

1.3.2. Gebruik van elektroreceptie bij predatie ........................................................................... 13

1.4. Mechanoreceptie via de laterale lijn ........................................................................................ 16


1.4.2. Gebruik van de laterale lijn bij predatie ............................................................................ 18

1.5. Het gehoor ............................................................................................................................... 20


1.5.2. Gebruik van het gehoor bij predatie ................................................................................. 21

1.6. De smaak ................................................................................................................................ 22


1.6.2. Gebruik van de smaak bij predatie ................................................................................... 22

2. Interacties tussen de zintuigen tijdens de verschillende fasen van predatie ................................. 23

2.1. Relatief belang van de zintuigen ............................................................................................. 23

2.1.1. Detectie van de prooi ........................................................................................................ 23

2.1.2. Opsporing van de prooi .................................................................................................... 24

2.1.3. Finale oriëntatie en initiatie van de aanval ....................................................................... 24

2.1.4. Vangst van de prooi .......................................................................................................... 25

2.2. Integratie van informatie en schakelen tussen de zintuigen ................................................... 25

BESPREKING ....................................................................................................................................... 27

REFERENTIELIJST .............................................................................................................................. 30

[1]

SAMENVATTING

In deze literatuurstudie wordt getracht een overzicht te geven van de kennis die tot op heden vergaard

is in verband met het gebruik van zintuigen bij predatie door de haai. Haaien komen in vele soorten en

maten voor en bezetten een grote variatie aan niches. Hierdoor is er een grote diversiteit in leefwijze

en de manier waarop haaien hun voedsel vergaren, waardoor het een uitdaging is veralgemeende

conclusies te trekken over het specifiek gebruik en belang van de zintuigen tijdens het jagen. De haai

kan in variabele mate gebruik maken van het zicht, de reuk, elektroreceptie, mechanoreceptie, het

gehoor en de smaak. Het gebruik van informatie verkregen via deze bijzondere set zintuigen varieert

voornamelijk naargelang de habitat van de haai, het soort prooi waar de haai van leeft en de tactiek

die de haai gebruikt om zijn prooi te verkrijgen. Daarnaast wisselt het relatief belang van de

verschillende zintuigen naargelang de fase van de jacht, omdat op variabele afstand van de prooi en

afhankelijk van de omstandigheden, andere stimuli beschikbaar kunnen zijn. De haai zal steeds op de

zintuigen steunen die op dat specifieke moment de meest waardevolle informatie kunnen verschaffen

en is in staat te schakelen tussen zintuigen indien nodig. De informatie van de verschillende

zintuiglijke systemen wordt geïntegreerd in de hersenen en dit zal het uiteindelijke gedrag van de haai

bepalen en het dier leiden vanaf de eerste gewaarwording van een prooi tot de succesvolle vangst

ervan.

Sleutelwoorden: haai, elektroreceptie, laterale lijn, predatie, zintuigen

[2]

INLEIDING

De haai is een dier dat vaak tot de verbeelding spreekt. Niet enkel vanwege occasionele aanvallen op

de mens, maar ook door de bijzondere plek die dit dier inneemt in het dierenrijk vanwege zijn goed

ontwikkelde en gesofisticeerde set zintuigen. Er is echter een grote diversiteit in morfologie, fysiologie

en gedrag binnen de superorde van de haaien (Selachimorpha) die vier- tot vijfhonderd haaiensoorten

omvat met elk zijn eigen specifieke kenmerken en levenswijze [1].

Haaien zijn kraakbeenvissen (klasse: Chondrichthyes) die samen met de roggen de subklasse van de

Elasmobranchii vormen. De taxonomie van de Elasmobranchen is dynamisch en steeds onderhevig

aan nieuwe bevindingen uit de moleculaire wetenschap en de ontdekking van nieuwe soorten [1-5].

Recente studies stellen dat de haaien los van de roggen worden onderverdeeld in 2 superordes, de

Squalomorphen en de Galeomorphen welke in totaal 8 ordes bevatten (figuur 1) [2, 3].

Haaien zijn wijdverspreid en bewonen een

grote variatie aan habitats. Ze worden

teruggevonden in zout en zoet water, in

zowel tropische als meer gematigde

klimaten, in oppervlakkige kustwateren en

op open zee. De meeste haaien leven op

een diepte tussen 0 en 200 meter, waarbij

sommigen de oppervlakte verkiezen en

anderen bodemgebonden zijn, en weer

andere soorten zich ophouden ter hoogte

van koraalriffen of zich verplaatsen over

grote dieptes. Er kan onderscheid worden

gemaakt tussen nachtactieve of

nocturnale dieren en dagactieve of

diurnale dieren [1, 6, 7]. Bij bepaalde

haaiensoorten leven de juveniele en

volwassen individuen in verschillende

habitats [6, 8]. Gezien deze sterke variatie in leefgebied varieert ook het dieet van de haaien; van

schaaldieren (crustaceae) en andere elasmobranchen tot beenvissen en zeezoogdieren [6, 7, 9].

Zoals bij alle diersoorten is de haai optimaal aangepast aan zijn omgeving. Het dier moet immers in

zijn leefomgeving kunnen foerageren, communiceren en zich voortplanten. De zintuigen van de haai

zijn daarom sterk variabel naargelang de leefomgeving en de levenswijze van het dier. Daarnaast

moeten zintuigen zich ook kunnen aanpassen aan veranderingen in het leefmilieu. Dit kan

verandering van leefmilieu zijn na de juveniele fase, maar ook verandering in lichtintensiteit gedurende

de dag of op variabele diepte en tijdens horizontale migraties [8, 10, 11].

Predatie in het water vereist speciale adaptaties maar faciliteert ook nieuwe methoden voor

prooidetectie in vergelijking met predatie op het land. Onder water wordt licht verstrooid en zijn andere

Figuur 1. Fylogenetische verwantschap van de elasmobranchen. (naar Vélez-Zuazo et Agnarsson, 2011) [2]

[3]

kleuren zichtbaar wat de haai voor nieuwe uitdagingen stelt. Eveneens kunnen waterstromen dieren

helpen zich een beeld te vormen van de omgeving. Tegelijkertijd is er ook voortplanting van

elektrische en magnetische velden mogelijk welke door haaien kunnen worden waargenomen [12].

Afhankelijk van de species waartoe hij behoort kan de haai passief verscholen blijven en zijn prooi

opwachten of actief de prooi opzoeken en deze aanvallen. Soorten zoals de verpleegsterhaai

(Ginglymostoma cirratum) zuigen de prooi naar zich toe, terwijl andere soorten gebruik maken van

methoden als het rammen van de prooi of het in één hap vangen van de prooi [13, 14]. Haaien die op

de bodem verscholen hun prooi opwachten hebben uiteraard behoefte aan andere signalen dan

haaien die hun prooi in de open zee aanvallen, en haaien die overdag jagen andere signalen dan

haaien die ’s nachts of tijdens de schemer foerageren. Hierdoor zullen de functies en het relatief

belang van de verschillende zintuigen variëren naargelang de haaiensoort [6, 7, 9].

In deze literatuurstudie zal specifiek worden ingegaan op de rol en het gebruik van de verschillende

zintuigen bij predatie. Achtereenvolgens zullen het zicht, de reuk, elektroreceptie, mechanoreceptie

via de laterale lijn, het gehoor, de tast en de smaak worden besproken. Hierbij wordt steeds ingegaan

op de functionele morfologie en fysiologie van de zintuigen waarbij de nadruk zal worden gelegd op

het gebruik van deze zintuigen tijdens de jacht en verschillen tussen de zintuigen bij haaien uit

verschillende ecologische niches en met verschillende predatie-tactiek. Daarna zal worden ingegaan

op de integratie van de verschillende zintuigen en de mogelijkheid tot schakelen tussen de

verschillende zintuigen in de opeenvolgende fasen van een aanval.

[4]

LITERATUURSTUDIE

1. BESPREKING VAN DE VERSCHILLENDE ZINTUIGEN

1.1. HET ZICHT

1.1.1. Functionele morfologie

De ogen van de haai zijn zoals deze bij andere

vertebraten: alle structuren zoals de cornea,

lens, retina, iris en nervus opticus zijn aanwezig

(figuur 2) [15]. In tegenstelling tot bij de

vertebraten staat de lens volledig in voor de

breking van het licht, gezien de brekingsindex

van de cornea die van het zeewater benadert

[16].

De ogen zijn in meer of mindere mate lateraal

geplaatst (figuur 3). Benthische haaien leven op

of nabij de bodem en hebben aldus meer

dorsaal geplaatste ogen om zo

overzwemmende prooien beter te kunnen

detecteren [15]. Door de variabele plaatsing van

de ogen variëren ook de grootte van de dode hoek en deze van het binoculair gezichtsveld. Zo

hebben hamerhaaien (familie: Sphyrnidae) door de bijzondere plaatsing van hun ogen een groter

binoculair veld en daardoor een beter dieptezicht [17]. Haaien met een kleiner gezichtsveld kunnen dit

soms vergroten door gebruik te maken van een sinusoïdaal zwempatroon, minimale bewegingen van

de ogen in de oogkassen of een combinatie van beide [18, 19]. Mogelijk hangt de relatieve grootte van

de ogen samen met het relatieve belang van het zicht gezien haaien die in de open zee leven grotere

ogen hebben dan soorten die in de meer troebele kustwateren en nabij de bodem leven [10].

Haaien beschikken over oogleden welke in het algemeen relatief immobiel zijn. Bescherming van het

oog zou kunnen geschieden via het derde ooglid dat bij de meeste haaiensoorten aanwezig is [20]. De

witte haai beschikt niet over oogleden en beschermt zijn ogen tijdens een aanval door deze in de

oogkassen te roteren [21]. Bakerhaaien (orde: Orectolobiformes) graven zichzelf in in de bodem en

beschikken daarom wel over mobiele oogleden die bescherming kunnen bieden tegen het zand [20].

De iris dient zoals bij de vertebraten voor het reguleren van de lichtinval op de retina. In een omgeving

met weinig licht (zeer diepe of troebele wateren of bij nacht of schemer) zal verwijding van de pupil of

mydriase optreden. Bij veel diepzeehaaien is deze staat van mydriase permanent. Bij hoge

lichtintensiteit of voor vergroting van het dieptezicht kan vernauwing van de pupil of miose optreden

[15]. Met betrekking tot de grootte en vorm van de pupil is er sterke variatie naargelang de species.

Diepzeehaaien bezitten meestal circulaire pupillen, andere soorten een verticale, horizontale of

schuine spleetvormige pupil [22]. Haaien die actief jagen bij zowel hoge als lage lichtintensiteiten

Figuur 2. Schematische weergave van een

haaienoog. (naar Lisney et al., 2012) [10]

[5]

beschikken over mobiele spleetvormige pupillen

zodat snelle mydriase en miose mogelijk is [23].

De lens verzorgt de volledige lichtbreking en is

vele malen sterker dan deze van de mens [16,

19, 24]. Echter ten gevolge van zijn rigide

structuur verloopt accommodatie niet zoals bij

de mens via het wijzigen van de

brandpuntsafstand, maar waarschijnlijk door het

wijzigen van de afstand van de lens tot de retina

met behulp van gladde spiercellen. Hierover

bestaat in de literatuur echter nog geen

volledige consensus [22, 24, 25]. De specifieke

vorm van de lens varieert naargelang de

species maar is meestal ellipsoïd op doorsnede [15, 22]. Bijzonder is het feit dat de lens van sommige

haaien zoals de tijgerhaai (Galeocerdo cuvier) geelachtige pigmenten bevat. Deze worden onder

invloed van licht uit tryptofaan gevormd via een oxidatiereactie. Er bestaan verschillende theorieën

over de functie van deze pigmenten; ze zouden voornamelijk instaan voor de filtering van uv-licht en

aldus een beschermende functie hebben voor de retina bij dieren die in oppervlakkige wateren leven.

Ook zou hierdoor de contrastgevoeligheid verhogen en strooiing en glinstering verminderen, wat

opnieuw duidt op een aanpassing aan condities met hoge lichtintensiteit [24].

De choroidea is het enige gevasculariseerde weefsel in het oog van de haai en bevat zoals bij vele

andere vertebraten een tapetum lucidum dat het zicht bij lage lichtintensiteit kan verhogen [20]. Uniek

is echter dat haaien dit tapetum kunnen exposeren of afschermen naargelang de lichtcondities. Bij

lage lichtintensiteit, bijvoorbeeld in diepe wateren of bij nacht zijn pigmentgranules geconcentreerd ter

hoogte van het cellichaam van melanoforen, waardoor licht kan doorvallen tot op het tapetum. Bij

hoge lichtintensiteit, bijvoorbeeld overdag of in oppervlaktewateren migreren pigmentgranules

waarschijnlijk onder invloed van de retina vanuit het cellichaam in uitlopers van de cellen, waardoor

het tapetum wordt afgeschermd. Dit mechanisme is voornamelijk aanwezig bij haaien die leven onder

wisselende lichtcondities, zoals dieren die aan het oppervlak leven of zowel overdag als ’s nachts

actief zijn. Diepzeehaaien ondervinden daarentegen constante lichtcondities waardoor een occlusief

tapetum niet nodig en dus ook afwezig is [20, 26].

De retina van de haai is ook gespecialiseerd naargelang de condities waarbij het dier leeft en jaagt.

Voornamelijk de verhouding en verspreiding van staafjes en kegeltjes zijn gecorreleerd met de habitat

en levenswijze, waarbij de staafjes steeds in aantal domineren [10]. Verhoudingen tussen staafjes en

kegeltjes variëren van 4:1 in de familie van de haringhaaien tot meer dan 100:1 bij de hondshaai [27].

Gezien de staafjes instaan voor verbetering van het zicht onder condities met weinig licht, worden de

hoogste ratio’s teruggevonden bij dieren die op grote diepten leven of voornamelijk ’s nachts actief zijn,

zoals de sierlijke bakerhaai (Orectolobus ornatus) [7]. Bij sommige strikt nocturnale haaien zoals de

Port Jackson-stierkophaai (Heterodontus portusjacksoni) haai zijn de kegeltjes volledig afwezig [6].

Kegeltjes verbeteren het zicht bij hoge lichtintensiteit; lage ratio’s worden daarom vooral

Figuur 3. Soortspecifieke verschillen in de positie en grootte van het oog in vier haaiensoorten. (naar Lisney et al., 2012) [10]

a. zandtijgerhaai (Carcharias taurus) b. sikkelvincitroenhaai (Negaprion acutidens) c. westerse bakerhaai (Orectolobus hutchinsi) d. Port Jackson-stierkophaai (Heterodontus portusjacksoni)

[6]

teruggevonden bij haaien die ook overdag actief zijn of in oppervlakkige wateren leven [6, 28].

Afhankelijk van de soort kan de retina specifieke regio’s bevatten met een verhoogde densiteit aan

kegeltjes. Dit zou de resolutie van het zicht in een specifiek deel van het gezichtsveld kunnen

verhogen, wat vaak het deel van het gezichtsveld is waarin de haai zijn prooi verwacht [7, 19, 29].

De visuele pigmenten in de staafjes en kegeltjes, die instaan voor de absorptie van specifieke

golflengtes, hebben in het algemeen een absorptiespectrum aangepast aan het kleurenspectrum van

het water waarin de haai leeft [28]. Haaien die op grote diepte leven beschikken op deze manier

voornamelijk over chrysopsine , een pigment dat licht in het diepblauwe spectrum absorbeert [8, 28,

30]. Haaien die dicht bij het oppervlak in helder open water leven beschikken daarentegen

voornamelijk over rhodopsine, een pigment met een absorptiespectrum aangepast aan hogere

lichtintensiteit. De zwelhaai (Cephaloscyllium ventriosum) die verticale migratiebewegingen vertoont

beschikt over beide pigmenten [31]. Typisch is de shift in pigment die kan optreden bij de citroenhaai

(Negaprion brevirostris). De juveniele citroenhaai leeft in ondiep troebel water en beschikt dan

voornamelijk over porphyropsine, een pigment dat vooral in het geelgroene spectrum absorbeert. Bij

overgang naar het volwassen stadium migreren de haaien naar diepere zee en treedt er een shift op

naar rhodopsine. Op deze wijze wordt het zicht geoptimaliseerd naargelang de omgeving [8]. Of

haaien ook daadwerkelijk kleuren kunnen zien, staat nog ter discussie [10, 15].

1.1.2. Gebruik van het zicht bij predatie

Met betrekking tot het belang van het zicht bij predatie bestaan nog veel onzekerheden door het lage

aantal gecontroleerde onderzoeken dat op dit gebied is uitgevoerd. Algemeen aanvaard wordt dat het

zicht zeker een belangrijk zintuig is maar dat dit vooral een rol speelt nadat de prooi is benaderd via

olfactorische stimuli, gezien het zicht door de fysische eigenschappen van zeewater gelimiteerd is tot

een range van enkele meters [28, 32]. Het zicht dient in dit geval niet zozeer voor het verkrijgen van

een scherp beeld maar voornamelijk voor detectie van beweging en het onderscheiden van contrast

[32]. Bij haaien die hun prooi actief benaderen helpt dit de haai zich visueel te oriënteren bij het

benaderen van de prooi. Haaien die zichzelf camoufleren en hun prooi passief opwachten zouden

daarentegen enkel op basis van visuele stimuli hun prooi kunnen grijpen [33, 34].

1.2. DE REUK


Uitwendige morfologie

De haai beschikt over één paar symmetrische reukorganen, dat zich in het algemeen ventraal van het

rostrum bevindt, bilateraal van de mediaanlijn en rostraal van de mondspleet [35, 36]. Er is echter een

grote variatie in vorm, grootte en exacte positie van de neusopeningen op de snuit, zowel tussen

families als tussen haaien binnen één familie maar met verschillende levenswijze [37, 38]. Een met

huid bedekte flap deelt de neusgaten in meer of mindere mate op in twee openingen, waarbij het

water door de meer laterale opening de neus instroomt en deze via een meer mediale opening verlaat

[7]

[35, 36, 38]. Deze laatste opening staat meer loodrecht op de zwemrichting van het dier. Zowel

craniaal van de instroomopening als caudaal van de uitstroomopening is een lichte depressie

aanwezig; deze zou het in- en uitstromen van water vergemakkelijken [35]. De hamerhaaien nemen

een bijzondere plek in gezien de conformatie van hun kop. Deze is zeer breed en dorsoventraal

afgeplat waardoor de neusgaten meer rostraal en verder uiteen liggen. Ook is er in plaats van een

kleine depressie voor de instroomopening een zeer lange groeve aanwezig die helpt het water de

neusholte in te geleiden (figuur 4) [39].

De grootste verschillen in de uitwendige

morfologie van het reukorgaan worden

gezien indien men de neusopeningen

van benthische haaien vergelijkt met

deze van (bentho)pelagische soorten die

minder bodemgebonden zijn en op open

zee of nabij de kust leven (figuur 5) [37,

38]. De neusgaten bij de benthische

soorten zijn in het algemeen groter en

meer cirkelvormig dan bij de pelagische

soorten, die over meer ellips- of

spleetvormige openingen beschikken.

Dit kan worden gerelateerd aan de

levenswijze van deze dieren. Haaien die

in kustwateren of op open zee leven behalen vaak hogere snelheden, waarbij smalle neusgaten het

reukepitheel kunnen beschermen tegen de krachtige waterstroom. Benthische soorten staan door hun

vaak sedentaire leefwijze minder aan deze krachten bloot, waardoor grotere neusgaten geen

probleem opleveren en zorgen voor maximale blootstelling van het reukepitheel aan de buitenwereld

[35, 37, 38]. Een uitzondering is de vleugelkophamerhaai (Eusphyra blochii). Deze haai beschikt over

zeer lange en open instroomopeningen aan weerszijden rostraal op de hamerkop waarbij het epitheel

direct wordt blootgesteld aan het zeewater. Dit zorgt ervoor dat een grote hoeveelheid zeewater voor

de kop van de haai tegelijkertijd kan worden bemonsterd waardoor de kans op contact met

geurmoleculen sterk wordt vergroot (figuur 4) [39]. Een ander verschil tussen sedentaire benthische

haaien en pelagische soorten is dat er bij

de sedentaire soorten meestal een naso-

orale groeve aanwezig is die de mond- en

neusholte verbindt en die zowel diep als

oppervlakkig gelokaliseerd kan zijn.

Hierdoor worden de neusopeningen bij

benthische soorten vaak dichter bij de

mond teruggevonden en liggen ze bij de

pelagische soorten vaak meer rostraal [38,

40].

Figuur 5. Neusgaten op de ventrale zijde van de kop van een benthische haai (A) en een bentho-pelagische haai (C). (naar Schluessel et al., 2008) [37]

A. Bruingebande bamboehaai (Chiloscyllium punctatum) C. Nerveuze haai (Carcharhinus cautus)

Figuur 4. Ventraal en rostraal aanzicht van het linker reukorgaan van de vleugelkophamerhaai (Eusphyra blochii) (naar Kajiura et al., 2005) [39]

[8]

De reuk berust in principe op het binden van moleculen op de receptorcellen van het reukepitheel, van

waaruit de signalen richting de hersenen worden doorgegeven. Deze moleculen worden aangevoerd

via het water dat de instroomopening van de neusholte binnenstroomt [39]. De drijvende kracht

hierachter is bij actieve predators waarschijnlijk het drukverschil over de in- en uitstroomopening die

ontstaat door het actief zwemmen. Bij bodemgebonden soorten zoals de hondshaai (Scyliorhinus

canicula) zou de waterstroom die ontstaat bij actieve respiratie de stroom van water door de

neusgaten kunnen ondersteunen [35, 41]. De precieze hydrodynamica met betrekking tot de

waterstromen in de neusholte wordt pas de laatste jaren intensief bestudeerd, en is nog niet volledig

opgehelderd [35].

Inwendige morfologie

Elke neusholte bestaat uit een kraakbenige holle structuur die bekleed is met reukepitheel [37]. Dit

reukepitheel wordt sterk in oppervlak vergroot door de aanwezigheid van een groot aantal primaire

lamellen die op hun beurt secundaire plooien vertonen [37, 41]. Deze lamellen zijn het grootst centraal

in de neusholte en nemen af in grootte richting de periferie [42]. Indien men haaiensoorten vergelijkt,

ziet men grote verschillen in de grootte en vorm van de neusholte en het aantal, de grootte en vorm

van de lamellen (figuur 6) [37, 39, 42].

Het aantal lamellen varieert van enkele

tientallen tot enkele honderden en

verbanden worden voornamelijk gezien

tussen soorten met dezelfde habitat en

hetzelfde dieet. Zo hebben benthische

soorten gemiddeld een significant lager

aantal lamellen dan bentho-pelagische

soorten en hierdoor beschikken zij over

een kleiner oppervlak aan reukepitheel.

Gelijke aantallen lamellen worden

teruggevonden bij haaien met

gelijkaardig dieet, waarbij de soorten die

leven van crustaceeën een significant

kleiner aantal lamellen bezitten dan

soorten die leven van stekelhuidigen of

weekdieren. De reden hiervoor is nog

niet volledig opgehelderd maar het zou

te maken kunnen hebben met het relatief belang van de andere zintuigen bij het opsporen van deze

prooien [37].

Het reukepitheel bestaat uit sensorisch epitheel centraal op de lamellen omgeven door een buitenste

niet-sensorisch epitheel. Het niet-sensorisch epitheel is van het plaveisel-type en is bedekt met

microvilli [37]. Er kunnen in dit deel ook slijmbekercellen worden teruggevonden, die mucus

produceren om het gevoelige epitheel tegen zeewater te beschermen [43]. Het sensorisch epitheel is

Figuur 6. Variatie in de vorm van de olfactorische lamellen tussen en binnen de groepen van de bentho-pelagische (A-C) en benthische (D-F) haaien. (naar Schluessel et al., 2008) [37]

A. varkensooghaai (Carcharhinus amboinensis) B. nerveuze haai (Carcharhinus cautus) C. stierhaai (Carcharhinus leucas) D. epaulethaai (Hemiscyllium ocellatum) E. Port jackson-stierkophaai (Heterodontus portusjacksoni) F. geelbruine verpleegsterhaai (Nebrius ferrugineus)

[9]

een pseudo-meerlagig cilindrisch epitheel, waarin vier celtypes kunnen worden teruggevonden [37, 41,

43]. Het overgrote deel hiervan zijn steuncellen die op hun oppervlak grote aantallen cilia hebben. Ook

kunnen microvilli aanwezig zijn. Daarnaast bestaat het epitheel uit basale cellen, slijmbekercellen en

de olfactorische receptorcellen. De cellichamen van de receptorcellen hebben één dendriet die

richting het epitheeloppervlak loopt en daar eindigt in een reukblaasje, en één axon dat de signalen

richting de hersenen geleidt [37]. De reukblaasjes worden voornamelijk in clusters teruggevonden ter

hoogte van de overgang naar het niet-sensorisch epitheel, en zijn bedekt door microvilli [37, 41]. Er

bestaan enkele haaiensoorten waarbij de conformatie afwijkt van bovenstaande. Soms kunnen

vingervormige projecties worden teruggevonden die zich vanuit het perifere niet-sensorisch epitheel

uitstrekken tot in het centrale sensorisch epitheel, zoals bij de geschulpte hamerhaai (Sphyrna lewini)

het geval is. Bij de Port Jackson-stierkophaai liggen het sensorisch en niet-sensorisch epitheel in

kleine gebieden door elkaar verspreid [37]. Indien men haaien vergelijkt met de beenvissen

(Teleosteii) valt op dat de beenvissen voor vergroting van het reukoppervlak enkel zijn aangewezen

op de lamellen. Secundaire plooivorming is bij deze dieren afwezig. Desondanks bezitten haaien geen

hogere gevoeligheid aan geuren en is de geurdrempel voor beenvissen en de haaien gelijkaardig [42].

Ook de aanwezigheid van microvilli op de olfactorische receptorcellen bij de haai is bijzonder gezien

hier bij de beenvissen en andere vertebraten steeds cilia worden gevonden [37].

De axonen van de receptorcellen verenigen zich tot de nervus olfactorius die uitloopt in de bulbus

olfactorius, het primaire verwerkingscentrum van de reuksignalen. Van hieruit wordt de informatie

doorgegeven naar andere gebieden in het telencephalon. De bulbus olfactorius van de haai is relatief

groot in vergelijking met deze van andere vertebraten maar tussen de verschillende haaiensoorten

bestaat veel variatie. Dit zou verband kunnen houden met het relatief belang van de reuk bij deze

dieren [37].

1.2.2. Gebruik van de reuk bij predatie

Het reukvermogen van de. haai wordt sinds geruime tijd als buitengewoon beschouwd, hoewel recent

onderzoek heeft aangetoond dat haaien ondanks het groter oppervlak aan reukepitheel niet

gevoeliger zijn aan geuren dan bijvoorbeeld de beenvissen [42]. Aan het begin van de 20e eeuw werd

de perceptie van geuren door de haai al intensief bestudeerd, voornamelijk met het oog op methoden

om haaien af te kunnen schrikken. Hierbij werd al snel geconcludeerd dat de geur een belangrijke zij

het essentiële rol speelt bij predatie [36, 37, 44]. Zo constateerde Parker in 1914 al dat de donkere

toonhaai (Mustelus canis) pakketten gevuld met voedsel konden onderscheiden van deze zonder

voedsel maar met exact hetzelfde uitzicht. Ook reageren haaien niet enkel met typisch predatiegedrag

indien er daadwerkelijk voedsel aanwezig is maar vertonen zij deze respons ook indien zij in

aanraking komen met water waarin geëxciteerde vissen hebben gezwommen [36, 44]. Verdere

studies hebben de belangrijke rol van de reuk bij predatie bevestigd en nog steeds verkrijgt men

nieuwe inzichten in het functioneren van de reukorganen en het gebruik ervan bij de jacht.

In principe is geur een niet-directionele stimulus, dat wil zeggen dat aan de karakteristieken van een

geur alleen niet kan worden afgeleid waar deze vandaan komt [45]. Lange tijd is gedacht dat de haai

de bron van een geurvlag kon opsporen door gebruik te maken van de concentratiegradiënt over het

[10]

linker- en het rechter neusgat. De haai zou dan steeds zijn zwemrichting aanpassen naar de zijde met

de hoogste concentratie [44, 46, 47]. Echter recent onderzoek van Gardiner et Atema (2010) weerlegt

deze theorie en stelt dat niet het verschil in concentratie, maar het verschil in tijd waarmee de geur

beide neusgaten bereikt van doorslaggevend belang is voor het lokaliseren van de bron [48]. Volgens

de onderzoekers is de fysische aard van een geurvlag veel te chaotisch om een duidelijke

concentratiegradiënt te kunnen meten, een vaststelling die tientallen jaren eerder al door Kleerekoper

(1978) was gedaan [48, 49]. Gardiner et Atema toonden via experimenten met de donkere toonhaai

aan dat de dieren consequent richting de kant zwemmen die het eerst gestimuleerd wordt door een

geur, zelfs al is de concentratie daar honderd keer lager dan deze in het andere neusgat. Het

tijdsverschil zou de dieren naast directionele informatie ook informatie kunnen verschaffen over de

afstand van de prooi. Indien het tijdsverschil tussen beide neusgaten meer dan één seconde bedroeg

zagen de onderzoekers geen respons. Het dier zou uit dit grote tijdsverschil kunnen concluderen dat

de geurvlag al te ver is uitgewaaierd en de bron van de geur dus te ver weg is om te achtervolgen [48].

Desalniettemin wijzen andere onderzoekers op het feit dat haaien waarvan één neusgat geblokkeerd

is toch nog in staat zijn een prooi te vinden, wat erop zou kunnen wijzen dat de geur toch directionele

eigenschappen zou kunnen bezitten [50] .

De bevindingen van Gardiner et Atema brengen op

hun beurt nieuwe hypothesen naar voren met

betrekking tot de morfologie van de neusgaten. Zo

zouden hamerhaaien door de grote afstand tussen de

neusgaten tijdsverschil kunnen vaststellen bij hogere

snelheden of onder een kleinere hoek ten opzichte van

de geurvlag dan haaien waarbij de neusgaten dichter

opeen zijn geplaatst. Dit zou een bijkomend voordeel

zijn naast het feit dat de hamerhaaien door de grote

spreiding van de neusgaten een groter deel van het

water kunnen bemonsteren (figuur 7) [39, 48]. Het

waarnemen van een geur die voor het dier relevant is

zal voornamelijk leiden tot het triggeren van

predatiegedrag waarbij de haai een stereotiep

zwempatroon gaat vertonen [48, 51]. Bij veel soorten

oriënteert de haai zich stroomopwaarts zodra een

relevante geur wordt waargenomen, een reactie

aangeduid als rheotaxis [45, 51]. Dit is bijvoorbeeld het

geval bij de citroenhaai [47]. Het principe achter deze

tactiek is dat de geur waarschijnlijk van een bron

afkomstig is die zich stroomopwaarts bevindt. Door

stroomopwaarts te zwemmen zal de haai zijn prooi

dichter naderen en zullen uiteindelijk ook andere

stimuli binnen bereik komen [51]. Andere

Figuur 7. Schematische weergave van een hamerhaai in een geurpluim. (naar Kajiura et al., 2005) [39]

Door stroomopwaartse oriëntatie bevindt de haai zich in een geurpluim die afneemt in concentratie naarmate de afstand tot de bron toeneemt. Door de grote afstand tussen de neusgaten (L) is de hamerhaai in staat grotere verschillen in concentratie waar te nemen en een groter gebied tegelijkertijd te bemonsteren.

[11]

haaiensoorten zouden in staat zijn tot klinotaxis waarbij oriëntatie richting de bron van de geurvlag

nauwkeurig plaatsvindt aan de hand van de concentratiegradiënt [39, 47]. Hier zou een

gesofisticeerder reukorgaan voor nodig zijn dan voor rheotaxis [47]. Dit mechanisme staat na de

bevindingen van Gardiner et Atema echter ter discussie.

Het belang van de reuk bij predatie verschilt sterk naargelang de haaienspecies. Zoals hierboven

vermeld, bezitten bentho-pelagische soorten in het algemeen een grotere aantal lamellen en een

significant groter oppervlak aan sensorisch reukepitheel dan benthische soorten [37]. Dit zou erop

kunnen wijzen dat de dieren die actief in open water op hun prooi jagen zwaarder op hun reuk

steunen dan soorten die bij de bodem leven. Dit zou niet meer dan logisch zijn gezien op open zee of

in troebele kustwateren slechts weinig elektrische, visuele en tactiele prikkels aanwezig zijn doordat

deze stimuli slechts over korte afstand te detecteren zijn. De dieren zullen dus van andere prikkels

gebruik moeten maken. Bodemgebonden soorten beschikken wel over deze stimuli en zullen dus

minder behoefte hebben aan een groot reukapparaat [15, 37]. Enkele studies hebben uitzonderingen

op deze regel aangetoond. Dit kan het gevolg zijn van het feit dat bij vergelijken van soorten niet enkel

de habitat of leefwijze in overweging moet worden genomen. Sommige soorten kunnen bijvoorbeeld

met een relatief klein reukepitheel toe, wanneer een ander zintuig bij deze haai sterk ontwikkeld is.

Ook dient de reuk niet enkel voor het opsporen van voedsel, maar speelt het ook een rol bij gedrag als

voortplanting en migratiebewegingen. Op deze manier kan een benthische soort als de Port Jackson-

stierkophaai toch over een goed ontwikkelde reukzin beschikken ten gevolge van de gescheiden

leefwijze van mannelijke en vrouwelijke dieren [37].

1.3. ELEKTRORECEPTIE


Elektroreceptie is het vermogen om bio-elektrische velden te kunnen waarnemen en deze informatie

te kunnen verwerken. Zeevissen en invertebraten produceren net zoals andere organismen bio-

elektrische velden in het omringende zeewater die zich uitbreiden naar de omgeving en op deze

manier kunnen worden opgepikt door de haai [52, 53]. Bij de haai wordt deze rol vervuld door kleine

orgaantjes die zich voornamelijk ter hoogte van de kop bevinden: de ampullen van Lorenzini [52, 54].

Deze ampullaire orgaantjes liggen onderhuids in clusters bij elkaar. Elke ampulle is via een lang of

kort kanaaltje verbonden met het huidoppervlak waar ze via een porie in contact staat met de

buitenwereld. Deze kanaaltjes vertrekken op radiaire wijze vanuit het cluster van ampullen naar

verschillende huidzones in de omgeving. Op deze wijze ontvangt elk cluster van ampullen input van

verschillende gebieden ter hoogte van de kop [55-58]. De huidporiën worden ook gegroepeerd

teruggevonden op het huidoppervlak en zowel de clusters van ampullen als de huidporiën vertonen

een bilateraal symmetrische verdeling. De lokalisatie van de clusters is tevens geassocieerd met het

verloop van kanalen van de laterale lijn (figuur 8 en 9) [57-59].

[12]

In het algemeen worden er vijf ampullaire clusters beschreven op basis van de lokalisatie op de kop

en het gebied dat zij bestrijken via hun kanalen, namelijk een rostraal, supra-orbitaal, buccaal,

hyoidaal en mandibulair cluster [55, 56]. Echter niet elke cluster is bij elke haaiensoort

vertegenwoordigd en tevens is er een grote variatie in het specifieke distributiepatroon van de clusters

en poriën [55, 60]. Bij sommige haaiensoorten worden de ampullen van Lorenzini voornamelijk dorsaal

teruggevonden, terwijl bij andere haaien de voornaamste lokalisatie ventraal is. Binnen families ziet

men wel gelijkenissen in distributiepatroon, tenzij leden van dezelfde familie sterk verschillen in leefstijl,

habitat en predatiegedrag [58]. Terwijl lang werd aangenomen dat de huidporiën zich uitsluitend rond

de kop lokaliseren, is recent bewezen dat poriën tot aan de dorsaalvin kunnen worden teruggevonden.

Deze zijn dan via zeer lange kanalen verbonden met ampullen ter hoogte van de kop [57]. In het

algemeen wordt de grootste densiteit aan poriën teruggevonden rond de snuit [55, 57, 61]. Niet enkel

het distributiepatroon, maar ook

het aantal huidporiën dat een

haai bezit varieert tussen

soorten. De grootste aantallen

worden teruggevonden bij de

orde van de Carcharhiniformes

of grondhaaien. Zo bezit de

geschulpte hamerhaai meer

dan 3200 poriën terwijl de

grootbekhaai (Megachasma

pelagios) met ongeveer 225

a. b. c.

Figuur 9. Macroscopische visualisatie en distributiepatroon van de elektrosensorische huidporiën bij de kleinoogkathaai (Apristurus microps). (naar Moore et McCarthy, 2014) [59]

a. visualisatie met behulp van een koudlichtbron b. dorsale zijde van de kop c. ventrale zijde van de kop

Figuur 8. Distributiepatroon van de mechano- en elektrosensorische structuren bij de Epaulethaai (Hemiscyllium ocellatum). (naar Winther-Janson et al., 2012) [57]

A. distributie van de laterale lijnkanalen B. distributie van de huidporiën van de ampullen van Lorenzini C. ampulle van Lorenzini met ampullair kanaal (AC), ampullair orgaan (AB) en geassocieerde zenuw D. distributiepatroon van de huidporiën (velden a-k) en ampullaire clusters (1-5) van de ampullen van Lorenzini

[13]

poriën het kleinst beschreven aantal bezit [58, 62]. Verschillende onderzoeken hebben aangetoond

dat het aantal poriën ook binnen individuen van dezelfde soort kan verschillen. Zo is er bij sommige

soorten een seksueel dimorfisme vastgesteld waarbij de vrouwelijke dieren een gelijkaardig

distributiepatroon bezitten als de mannelijke dieren, maar significant meer huidporiën bezitten [59].

Op basis van de morfologie van de huidporiën en

kanalen zijn drie types van ampullen van Lorenzini

beschreven: macro-ampullen, mini-ampullen en micro-

ampullen. Het meest frequente type bij de haai zijn de

macro-ampullen met grote, zichtbare poriën en kanalen

van verschillende centimeters lengte. Micro-ampullen

worden enkel teruggevonden bij de zes- en

zevenkieuwshaaien ter hoogte van de kaken. De

kanalen van deze ampullen zijn maar enkele

millimeters lang en de poriën zijn met het blote oog niet

zichtbaar. Mini-ampullen komen enkel voor bij roggen

[56]. De ampullaire orgaantjes zelf zijn door een

bindweefselige structuur opgedeeld in één of meerdere

alveolen (figuur 10). Op basis van deze opdeling zijn vijf subtypes beschreven waarbij de meeste

haaiensoorten ampullen bezitten van het “centrum cap-type” waarbij de alveolen rondom een centrale

bindweefselpapil zijn gerangschikt (figuur 11) [55, 56, 61, 63, 64]. De alveolen zijn bekleed met een

sensorisch epitheel bestaande uit steuncellen en sensorische receptorcellen. De steuncellen maken

het grootste deel van het oppervlak uit en bezitten vele microvilli en eventueel een primair cilium. De

receptorcellen bezitten elk een lang kinocilium dat het lumen van de alveole penetreert, en zijn

verbonden met zenuwvezels die de signalen richting het centraal zenuwstelsel geleiden. De kanalen

die de ampullen met de huidporiën verbinden zijn afgelijnd door een plaveiselepitheel en gevuld met

een geleidende mucopolysaccharide gel [55].

1.3.2. Gebruik van elektroreceptie bij predatie

Elektroreceptie is een bijzonder zintuig dat voornamelijk bij

vissen en amfibieën wordt teruggevonden. Ook enkele

zoogdieren zoals het vogelbekdier zijn in staat elektrische

velden waar te nemen, echter bij deze dieren worden

elektrische signalen waargenomen door vrije intra-epidermale

zenuwuiteinden en bestaan er geen gespecialiseerde

orgaantjes zoals de ampullen van Lorenzini bij de

elasmobranchen [56].

De exacte structuur en functie van de ampullen van Lorenzini

wordt al jarenlang bestudeerd. Experimentele studies met

behulp van levende prooien en elektrodes bevestigden de rol

van elektroreceptie bij predatie: nadat haaien door de geur

Figuur 10. Schematische weergave van een ampulle van Lorenzini. (naar Hueter et al., 2004) [15]

Figuur 11. Elektronenmicroscopisch beeld van een dwarsdoorsnede doorheen een ampulle van het “centrum-captype”. (uit Theiss et al., 2011) [55]

[14]

van een prooi zijn aangetrokken, zullen zij eerder bijten naar een elektrode dan naar een nabije

voedselbron of de bron van de geur [52, 65, 66]. Ook naïeve neonatale haaien die nog geen

associatie hebben kunnen maken tussen elektroreceptieve stimuli en voedsel vertonen bijtgedrag

richting een elektrisch veld [66]. Daarnaast kunnen haaien zelfs een gerichte aanval uitvoeren op een

prooi wanneer alle visuele, olfactorische en mechanische stimuli worden uitgesloten [52, 67]. Uit al

deze onderzoeken concludeert men dat de ampullen van Lorenzini de haai in staat stellen gebruik te

maken van bijkomende stimuli bij het detecteren en grijpen van een prooi naast de bekende zintuigen

zoals de reuk en het zicht. Meer recent zijn er ook verbanden gelegd tussen de functionele

distributiepatronen van de ampullen en de habitat en leefwijze van de haai [55, 58].

Haaien zijn in staat zeer kleine potentiaalverschillen in een elektrisch veld waar te nemen. Gemiddeld

wordt een reactie gezien op gradiënten van enkele tientallen nanovolts per centimeter, terwijl bij

verschillende hamerhaaien en andere soorten al een predatierespons wordt uitgelokt bij een

potentiaalverschil van <1nV/cm [53, 65, 66, 68, 69]. Echter gezien een spanningsveld sterk afneemt

bij uitbreiding in het omringende water kunnen elektrische stimuli enkel op afstanden kleiner dan een

halve meter door de haai worden waargenomen, waarbij de maximale afstand bij de meeste soorten

rond de 25-30cm ligt. Hierdoor zou elektroreceptie voornamelijk een rol spelen in de laatste fasen van

predatie [52, 53, 65, 66]. Kalmijn (1972) toonde in verschillende experimenten aan dat gewonde

vissen en crustaceeën sterkere bio-elektrische velden produceren dan intacte individuen. Dit zou

detectie door haaien over grotere afstanden mogelijk maken [70].

Wanneer de huidporiën van de ampullen in aanraking komen met een elektrisch veld, zal een

stroompje ontstaan door de gel in de kanalen richting de ampullaire orgaantjes. De kanalen fungeren

aldus als een soort elektriciteitskabels die de stroom richting de receptorcellen geleiden [54, 71]. De

receptorcellen analyseren vervolgens het potentiaalverschil tussen het intern milieu van de ampullen

waar de stroom binnenkomt en het weefsel rondom de ampullen. Op deze wijze ontstaat stimulatie

van de zenuwuiteinden waarmee de ampullen geassocieerd zijn [54, 71, 72]. Het potentiaalverschil en

aldus het signaal is maximaal wanneer het elektrisch veld parallel loopt aan de as van het kanaal van

de ampulle [54]. Doordat de kanalen vanuit een cluster van ampullen in alle richtingen verlopen is de

detectie van een elektrisch veld in zeer veel verschillende richtingen mogelijk [58].

Detectie van prooien wordt gezien als de belangrijkste functie van de ampullen van Lorenzini en vele

onderzoeken hebben een verband aangetoond tussen het distributiepatroon van de ampullen en de

manier waarop een haai zijn prooi benadert en grijpt. Daarnaast is de habitat sterk bepalend, omdat

deze bepaalt welke stimuli voor de haai beschikbaar zijn en aldus welke zintuigen relatief het

belangrijkst zijn. Zo kunnen haaien die in troebele wateren foerageren minder op hun zicht steunen en

aldus zal het relatief belang van elektroreceptie toenemen [52, 57, 63]. Voor bodemgebonden soorten

zoals de hondshaai, waarbij de prooi zich vaak onder het substraat bevindt, is ook het soort substraat

van belang. Electroreceptie kan het gebrek aan visuele stimuli hier compenseren, echter een stenige

bodem zorgt voor minder goede prooidetectie dan wanneer de prooi bedekt is door een laagje zand

[73]. De morfologie van de kop is ook van invloed op het voorkomen van de ampullen. Bij

hamerhaaien zouden de hoge aantallen poriën gecorreleerd zijn met het relatief grote oppervlak van

de kop; door de grotere oppervlakte zijn hogere aantallen poriën nodig zijn om eenzelfde ruimtelijke

[15]

distributie als bij andere soorten te handhaven [74]. In het algemeen hebben benthische soorten een

kleiner aantal en meer ventrale distributie van de poriën dan de pelagische soorten. Dit zou

voortvloeien uit het feit dat de prooien zich meestal op de bodem bevinden. Door het grote aantal

poriën ventraal wordt de resolutie daar verhoogd wat bijdraagt aan de detectie van prooien op de

bodem [57, 58]. Een uitzondering hierop vormen de zee-engels (Squatiniformes) en de bakerhaaien

(Orectolobiformes). Zij hanteren als enige haaien de tactiek om zich op de bodem te verschuilen tot

een prooi komt overzwemmen. Hierdoor bevinden de meeste poriën bij deze dieren zich op de dorsale

zijde van de kop, wat de detectie van de prooi vergemakkelijkt [55]. Een andere soort waarbij slechts

een zeer klein aantal poriën op de ventrale zijde wordt teruggevonden is de grootbekhaai. Bij dit dier

zou dit het gevolg zijn van de sterk rostrale plaatsing van de mond, gezien haaien in het algemeen

maar weinig poriën bezitten caudaal van de onderkaak [62]. Bij de pelagische soorten hangt het

aantal poriën samen met de specifieke habitat waarin de haai leeft en jaagt. Bij soorten die in heldere

kustwateren of helder diep water leven is het zicht relatief belangrijker dan elektroreceptie door de

hogere lichtintensiteit. Deze dieren beschikken dan ook over een kleiner aantal huidporiën [57]. Dieren

die in troebelere kustwateren leven kunnen minder op hun zicht vertrouwen; bij deze soorten is het

aantal poriën dus groter, evenals bij soorten die voornamelijk ’s nachts actief zijn en op die manier ook

beperkt zijn in het detecteren van visuele stimuli [57, 63].

Het distributiepatroon van de ampullen van Lorenzini is ook geoptimaliseerd voor het soort prooi

waarvan de haai leeft en de manier waarop de haai zijn prooi grijpt. Veel benthische haaien leven van

relatief onbeweeglijke prooien die zich tevens kunnen hebben ingegraven in de bodem, waardoor een

hogere resolutie nodig is om de prooi te kunnen detecteren. Hierdoor is de densiteit van de poriën bij

benthische soorten hoger en wordt een lagere densiteit geassocieerd met meer mobiele prooien [75].

Verschillende haaiensoorten maken gebruik van een mechanisme waarbij zij de prooi naar zich toe

zuigen. Hierdoor is een exact gerichte aanval minder van belang en hebben zij aan een kleiner aantal

poriën voldoende [57]. De grootbekhaai lokt zijn prooi naar zich toe via een bioluminiscerende zone

ter hoogte van zijn bovenkaak. Om deze reden bevinden de meeste clusters van ampullen zich

rostraal waarbij het dier toehapt zodra het gewenste niveau van elektrosensorische stimuli is bereikt

[62].

De efficiëntie van het elektroreceptief systeem wordt bepaald door de combinatie van de resolutie en

de gevoeligheid van de individuele ampullen. De resolutie is een direct gevolg van de spreiding van de

huidporiën over het lichaam. Hoe dichter de poriën opeen staan, hoe hoger de resolutie dus hoe

nauwkeuriger de haai de bron van het elektrisch veld kan lokaliseren. De hoogste dichtheden worden

ter hoogte van de snuit en mond teruggevonden wat bij zou dragen aan een nauwkeurig toehappen

[55, 75]. Een hoge poriedichtheid zou ook van invloed kunnen zijn op de mogelijkheid om

verschillende prooien van elkaar te onderscheiden [75]. De gevoeligheid van de ampullen is eerder

afhankelijk van de densiteit van de receptorcellen in de alveolen alsmede het aantal alveolen in een

ampulle. Een groter aantal alveolen impliceert een groter oppervlak van het sensorisch epitheel en

aldus een groter aantal receptorcellen. Hogere aantallen alveolen worden voornamelijk

teruggevonden bij dieren die op grotere diepte leven wat de vaak schaarse aanwezigheid van prooien

enigszins zou kunnen compenseren [55]. Ook langere kanalen worden geassocieerd met een hogere

[16]

gevoeligheid voor een elektrisch veld [74].

Naast de belangrijke functie in het detecteren van elektrische stimuli worden de ampullen van

Lorenzini ook verondersteld gevoelig te zijn voor wijzigingen in temperatuur en mechanische stimuli

[54, 68]. Verder worden ze niet alleen gebruikt voor prooi detectie maar zijn ze ook belangrijk voor de

navigatie via het detecteren van magnetische velden van de aarde. Vooral bij de rog is ook de rol in

sociaal gedrag zoals het vinden van een partner gekend [76, 77].

1.4. MECHANORECEPTIE VIA DE LATERALE LIJN


De laterale lijn vormt samen met het gehoor en het evenwicht het octavolateraal systeem [60]. Dit

mechanosensorisch systeem is in staat kleine trillingen waar te nemen via speciale receptoren, en

stelt de haai in staat lokale waterverplaatsingen ten opzichte van het huidoppervlak te registreren en

zich aldus een beeld te vormen over de omgeving. Dit wordt ook wel hydrodynamische beeldvorming

genoemd [60, 78, 79].

De laterale lijn kan bij alle vissen worden teruggevonden en de structurele morfologie is uitgebreid

bestudeerd. Er lijkt een gemeenschappelijke oorsprong te zijn met de ampullen van Lorenzini, gezien

de gelijkaardige structurele en functionele eigenschappen. Zo is het distributiepatroon van de laterale

lijnkanalen en de ampullen van Lorenzini over het lichaam ongeveer gelijk (figuur 8) en beschrijven

verschillende auteurs een verband tussen de zenuwvezels die beide systemen innerveren [52, 60].

De functionele eenheid van de laterale lijn is de neuromast. Dit is een receptororgaantje bestaande uit

een cluster sensorische haarcellen omgeven door steuncellen en mantelcellen en bedekt met een

gelatineuze massa, de cupula (figuur 12) [79-82].

Figuur 12. Schematische weergave van de neuromast en lokalisatie in de huid. (naar Gardiner et Atema, 2014) [78]

a. schematische weergave van de neuromast b. vrije neuromast tussen twee gemodificeerde schubben in de verpleegsterhaai (Ginglymostoma cirratum) c. kanaalneuromasten in een laterale lijnkanaal in de zijdehaai (Carcharhinus falciformis)

[17]

De haarcellen bevatten enkele tientallen stereovilli die in een trapvormig patroon eindigen op een

eccentrisch kinocilium, ingebed in de cupula. Afferente en efferente zenuwen verzorgen de verbinding

met het centraal zenuwstelsel [81, 83-85]. Bij de hondshaai is ook een tweede type van sensorische

cel beschreven gelijkaardig aan de haarcel maar met lange microvilli en een lang cilium in plaats van

de configuratie van de stereovilli bij de haarcel [84]. Er zijn twee types van neuromasten: vrije

neuromasten en kanaalneuromasten. Vrije neuromasten komen vrij op het huidoppervlak voor en

liggen elk verzonken tussen een paar gemodificeerde schubben, een aspect typisch voor de haai

(figuur 12). Enkele bodemgebonden haaiensoorten zoals de zee-engels vertonen een afwijkende

morfologie waarbij de neuromasten in groeves op verhoogde papillen liggen [78, 79, 85, 86]. Ook

wordt er soms een associatie gevonden tussen de lokalisatie van de vrije neuromasten en specifieke

pigmentatiepatronen in de huid [86]. Het specifieke distributiepatroon van de vrije neuromasten

varieert van soort tot soort maar er is wel een algemene indeling te herkennen. De meeste

oppervlakkige neuromasten zijn geassocieerd met het achterste laterale lijnkanaal en bevinden zich

dorsolateraal en lateraal op de romp en ter hoogte van de caudale vin. Daarnaast kunnen twee

mandibulaire groepen ventraal achter de mond worden teruggevonden en een umbilicale groep

tussen de pectoraalvinnen. Bij sommige haaiensoorten verdwijnt deze laatste groep bij de overgang

van de juveniele naar volwassen fase. In enkele gevallen zijn nog extra groepen vrije neuromasten

aanwezig, namelijk supra-temporaal en in de regio van het oog (figuur 13) [79, 87].

Typisch is dat de vrije neuromasten niet altijd een bilateraal symmetrische verdeling volgen maar

binnen eenzelfde soort verschillen kunnen worden teruggevonden in het specifieke aantal en de

lokalisatie van vrije neuromasten indien met de linker- en rechterzijde vergelijkt. Het algemene

distributiepatroon blijft echter gelijk, en er is geen consequent overwicht aan poriën aan de rechter of

linkerzijde van individuen van een bepaalde soort. De oorzaak van deze asymmetrie is dan ook niet

gekend [87].

Het aantal vrije neuromasten varieert sterk tussen soorten, van 77 aan elke zijde bij de doornhaai tot

meer dan 600 bij de geschulpte hamerhaai [79]. In het algemeen bezitten benthische haaien en

relatief trage haaien zoals de verpleegsterhaai minder oppervlakkige neuromasten dan pelagische of

snellere soorten zoals de hamerhaai. Het aantal neuromasten lijkt aldus in relatie te staan met de

habitat en de activiteit van de haai [79, 87, 88]. Het distributiepatroon en aantal vrije neuromasten kan

ook sterk verschillen binnen soorten. Zo zijn bij de epaulethaai (Hemiscyllium ocellatum) individuen

Figuur 13. Distributiepatroon van de vrije neuromasten bij de

atlantische wezelhaai (Paragaleus pectoralis). (naar Peach, 2003) [87]

[18]

van vergelijkbare grootte teruggevonden waarbij het ene individu het dubbele aantal vrije

neuromasten bezat van het andere dier [87]. De kanaalneuromasten bevinden zich in een netwerk

van onderhuidse kanalen die zich voornamelijk ter hoogte van de kop bevinden. De belangrijkste

kanalen (figuur 5) omvatten ter hoogte van de kop het supra- en infra-orbitaal kanaal, het mandibulair

kanaal en het hyomandibulair kanaal. Het posterieure laterale lijnkanaal strekt zich uit van dorsaal op

de kop via dorsolateraal op de romp tot aan de dorsale staartpunt [57, 79, 82, 89]. De kanalen vormen

een bilateraal symmetrisch netwerk met verschillende bifurcaties en onderlinge verbindingen, echter

het patroon is opnieuw sterk afhankelijk van de species . De meeste van deze kanalen zijn via kleine

kanaaltjes verbonden met poriën op het huidoppervlak. Deze kanaaltjes zijn rostraal relatief groot en

naar craniaal gericht, terwijl de kanaaltjes meer caudaal op de kop kleiner zijn en naar caudaal gericht.

Dit faciliteert trage waterpassage doorheen de laterale lijnkanalen. In tegenstelling tot bij de

beenvissen kunnen bij haaien ook kanalen zonder poriën worden teruggevonden. Deze bevinden zich

voornamelijk dorsaal op het hoofd van de haai [57, 78, 79, 82]. Een ander verschil met de beenvissen

is dat de neuromasten in de kanalen zeer dicht op elkaar liggen en aldus een bijna continu sensorisch

epitheel vormen, daar waar bij beenvissen steeds slechts één neuromast wordt teruggevonden tussen

2 poriën [80-82].

1.4.2. Gebruik van de laterale lijn bij predatie

De laterale lijn wordt gestimuleerd door waterverplaatsing relatief ten opzichte van de huid van de haai.

Indien de haai zwemt beweegt het water zich met een bepaalde snelheid langs het dier heen. Een

object in het water of een naburige prooi kunnen deze waterstroom verstoren, en haaien kunnen deze

verandering registreren en hun gedrag hieraan aanpassen [78, 80]. In tegenstelling tot de

morfologische structuur van de laterale lijn bestaan er over de biologische functie van dit systeem bij

de haai nog veel onduidelijkheden. Bij beenvissen heeft men functies in navigatie, oriëntatie, het

ontwijken van objecten en predatie vastgesteld, terwijl bij de haai het merendeel van de studies zich

heeft toegespitst op de rol van de laterale lijn bij predatie. Voornamelijk prooidetectie en rheotaxis

lijken zeer sterk beïnvloed te worden door dit systeem [78, 79, 90, 91].

Stimulatie van de neuromasten en aldus het waarnemen van stroomveranderingen berust op de

beweging van de cupula ten opzichte van de stereovilli door de kracht van het water. De stereovilli

worden richting het kinocilium verplaatst en dit veroorzaakt een modulatie van het spontaan vuren van

de afferente zenuw richting het centraal zenuwstelsel [79, 80]. De gemodificeerde schubben

waartussen de vrije neuromasten verzonken liggen zouden bij sommige soorten een rol kunnen

spelen in het geleiden van water over de neuromasten, maar zouden in andere soorten juist een

beschermende functie kunnen hebben tegen de directe waterstroom [85].

Met betrekking tot de functie die de neuromasten vervullen wordt in de literatuur een onderscheid

gemaakt tussen oppervlakkige en kanaalneuromasten en tussen neuromasten in kanalen met of

zonder poriën.

Oppervlakkige neuromasten detecteren voornamelijk sterkere waterstromen. Ze zouden op deze

manier hoofdzakelijk een rol spelen bij rheotaxis waarbij de haai zich stroomopwaarts oriënteert bij het

herkennen van de geur van een potentiele prooi. Deze functie is voornamelijk aangetoond voor de

[19]

dorsolaterale vrije neuromasten. In dit geval is het waarnemen van een geur de trigger van het gedrag,

maar de laterale lijn faciliteert de prooidetectie door de haai de mogelijkheid te bieden in de geurpluim

te blijven. De laterale lijn zou hierbij belangrijker zijn dan het zicht, zeker bij nocturnale dieren die ’s

nachts van weinig visuele stimuli gebruik kunnen maken. Haaien waarbij de laterale lijn wordt

geblokkeerd worden sterk belemmerd in hun vermogen zich stroomopwaarts te oriënteren en een

geurbron te lokaliseren en aldus een prooi op te sporen. Het zicht kan dit verlies slechts gedeeltelijk

compenseren [45, 80, 91]. Een vrij recente studie stelt dat er ook een verschil zou bestaan in functie

tussen dieper liggende en ondiepe vrije neuromasten: ondiep gelegen neuromasten bij de Port

Jackson-stierkophaai zouden een rol bij rheotaxis vervullen, terwijl de dieper gelegen vrije

neuromasten bij de epaulethaai een functie zouden vervullen gelijkaardig aan die van

kanaalneuromasten, die hieronder wordt besproken [85]. Oppervlakkige neuromasten zouden in

mindere mate ook veranderingen in de waterstroom kunnen herkennen veroorzaakt door een nabije

prooi.

De kanaalneuromasten in de kanalen die poriën bevatten staan via de kanalen in contact met de

buitenwereld en kunnen aldus reageren op waterverplaatsing. Zij reageren het sterkst op

waterversnellingen en zijn beter geschikt voor het herkennen van kleine turbulenties, bijvoorbeeld

wanneer een prooi in de directe nabijheid van de haai de waterstroom verstoort [45, 79, 80].

De kanaalneuromasten in de gesloten kanalen zonder poriën zijn afgeschermd van de omgeving en

kunnen dus niet reageren op stroomveranderingen. Onderzoek bij roggen suggereert dat de

neuromasten in deze kanalen zouden kunnen functioneren als mechanotactiele receptoren en zouden

bij lokalisatie op de ventrale zijde van de kop een rol kunnen spelen in de laatste fase bij het grijpen

van een prooi [57, 79]. De specifieke functionele morfologie van de neuromasten bepaalt voornamelijk

het type van informatie dat de haai ontvangt, bijvoorbeeld een versnelling in de waterstroom. De

spatiele distributie daarentegen kan informatie verschaffen over de lokalisatie van de stimulus [79].

Doordat de laterale lijn in staat is waterverplaatsingen waar te nemen en de haai in staat stelt zich een

beeld te vormen van de omgeving, wordt het ook wel beschouwd als het orgaan dat instaat voor de

tastzin van de haai. Een andere gespecialiseerde structuur die bijdraagt aan de tastzin is het

spiraculair orgaan. Dit is een klein zakvormig orgaantje dat via een porie verbonden is met het

spiraculum of spuitgat, een buisvormige structuur die de mondholte verbindt met een huidporie vlak

achter het oog. Het spiraculair orgaan bevat haarcellen die bedekt zijn door een cupula, zoals ook bij

de laterale lijn het geval is. Stimulatie van de haarcellen treedt op bij flexie van het cranio-

hyomandibulair gewricht [92].

[20]

1.5. HET GEHOOR


Gezien uitwendige structuren de stroomlijning van het lichaam zouden verminderen, beschikken

haaien enkel over een inwendig gehoororgaan, dat bilateraal symmetrisch in de kraakbenige schedel

is ingeplant. Het binnenoor bestaat uit een kraakbenig labyrint bestaande uit verschillende kanalen en

verwijdingen (figuur 14). Zowel de kanalen als de omgevende holte rond het labyrint zijn gevuld met

vloeistof, respectievelijk de endolymfe en de perilymfe [15, 93].

Elk binnenoor staat in contact met de buitenwereld via de pariëtale fossa en het endolymfatisch

kanaal. De pariëtale fossa is een depressie in de schedel gevuld met zeer losmazig bindweefsel

waarin het endolymfatisch kanaal is ingebed, dat de bodem van de fossa penetreert en het labyrint in

verbinding stelt met een porie in het huidoppervlak dorsaal op de kop. Bij sommige haaiensoorten is

dit kanaal verwijdt tot een zakvormige structuur [93, 94]. Een tweede verbinding met het binnenoor

wordt gevormd door de fenestra ovalis, een holle structuur die vanaf de bodem van de fossa parietalis

de schedel penetreert en in het binnenoor in aansluit op het labyrint. De fenestra is zowel ter hoogte

van de fossa als ter hoogte van het labyrint afgesloten door een membraan en gevuld met perilymfe

[93, 94]. Het labyrint zelf bevat zoals bij andere vertebraten drie semicirculaire kanalen namelijk het

achterste en voorste verticale kanaal en een horizontaal kanaal [95]. Het achterste semicirculaire

kanaal vormt het membraan dat de fenestra ovalis van binnen afsluit en staat via de ductus canalis

posterior in verbinding met de sacculus. De sacculus is de grootste verwijding van het labyrint en

vertoont aan de achterzijde een uitzakking die men de lagena noemt. Via een kleine dorsale opening

is de sacculus verbonden met de utriculus. De utriculus loopt naar craniaal uit in een blinde recessus

utriculi en staat in verbinding met het voorste en horizontale semicirculaire kanaal [93, 94].

In het binnenoor bevinden zich vier gebieden met sensorisch epitheel die men maculae noemt. Deze

maculae bevatten haarcellen met een gelijkaardige conformatie als deze van de laterale lijn. De

maculae in de sacculus, de utriculus en de lagena zijn bedekt door otoconia, die het equivalent

vormen van de otolieten bij de beenvissen. De otoconia bestaan uit calciumcarbonaatgranules

ingebed in een gelatineuze matrix van mucopolysacchariden. Ook het endolymfatisch kanaal bevat

otoconia [93, 96-98]. Sommige haaiensoorten zoals de doornhaai zijn in staat exogeen materiaal

Figuur 10. Schematische weergave van het linkeroor van de grijze rifhaai (Carcharhinus amblyrhynchos) (naar Tester et al, 1972) [93] ANT-craniale zijde, POST-caudale zijde, EP-endolymfatische porie, ED-endolymfatisch kanaal, PF-pariëtale fossa, F-fenestra ovalis, MN-macula neglecta, PCD-ductus canalis posterior, L-lagena, S-sacculus, U-utriculus, RU-recessus utriculi, PVC-achterste verticale kanaal, AVC-voorste verticale kanaal, HC-horizontaal kanaal, CH-schedeldak.

[21]

zoals zandkorrels op te nemen via de poriën van het endolymfatisch kanaal die kunnen worden

geïncorporeerd in de otoconia [99]. De macula gelegen in de ductus canalis posterior neemt een

bijzondere plek in gezien dit sensorisch epitheel niet bedekt is door otoconia maar door een cupula

gelijkaardig aan deze van de laterale lijn. Deze macula neglecta bestaat uit twee stroken van

haarcellen met tegengestelde oriëntatie [93, 94, 96, 100].

1.5.2. Gebruik van het gehoor bij predatie

De verschillende delen van het oor lijken zoals bij andere vertebraten een rol te spelen bij zowel het

verwerken van akoestische stimuli als bij het evenwicht en het verschaffen van informatie over de

positie van het dier ten opzichte van de zwaartekracht [95, 101]. Echter, over het feit in welke mate

haaien in staat zijn met hun gehoororgaan geluiden waar te nemen en op welke wijze bestaan nog

veel onduidelijkheden en tegenstrijdigheden in de literatuur, voornamelijk indien men veldstudies en

laboratoriumstudies vergelijkt [102]. In verschillende veldstudies waren onderzoekers in staat haaien

aan te trekken met behulp van geluiden afgespeeld onder water, tot afstanden van meer dan 200

meter. Echter bij studies onder laboratoriumomstandigheden werden gehoorgrenzen gevonden vele

malen hoger dan de stimuli gebruikt in de veldstudies, wat juist zou duiden op gebrekkige detectie van

geluid door de haai. Een geluidsgolf die zich voortplant door het water bestaat uit twee componenten,

namelijk een drukgolf en de verplaatsing van deeltjes. Omdat haaien niet over een mechanisme

beschikken om druk in verplaatsing om te zetten (zoals bij de beenvissen gebeurt via de zwemblaas)

zouden zij enkel de deeltjesverplaatsing op zich kunnen detecteren. Een golf van verplaatsing van

deeltjes neemt echter sneller af in intensiteit bij propagatie door het water dan een drukgolf. Dit zou

een verklaring kunnen zijn voor het feit dat het gehoor van haaien beperkt is tot kleine afstanden [93,

96, 100, 102].

Voornamelijk de macula in de sacculus en de macula neglecta worden verondersteld een rol te spelen

in het detecteren van akoestische stimuli [95, 103]. De belangrijkste route van een geluidsgolf naar het

binnenoor zou lopen via de pariëtale fossa, waarbij de stimulus wordt doorgegeven vanuit de pariëtale

fossa, via de perilymfe in de fenestra ovalis naar het sensorisch epitheel van de macula neglecta in de

ductus canalis posterior. Hier zouden de haarcellen worden gestimuleerd door het veroorzaken van

een vloeistofstroom over de macula met verplaatsing van de cupula relatief ten opzichte van de

haarcellen. Deze route lijkt wordt verondersteld de meest waarschijnlijke route te zijn. Een andere

mogelijkheid is dat het geluid doorheen eender welk weefsel de otoconia bereikt die onder andere in

de macula van de sacculus zijn gelegen. De haarcellen worden in dit geval gestimuleerd door een

tragere beweging van de otoconia ten opzichte van de rest van het dier [93, 94, 100, 104]. Typisch is

dat pelagische visetende haaiensoorten in het algemeen een grotere sacculus en sterker ontwikkelde

macula neglecta bezitten dan bodemgebonden soorten die zich tegoed doen aan tragere prooien. Ook

de oriëntatie van de haarcellen in de macula neglecta is verschillend. Dit zou op een verband kunnen

duiden tussen de prooien waarvan de haai leeft en het relatief belang van het gehoororgaan [96].

De meeste studies hebben aangetoond dat haaien voornamelijk gevoelig zijn voor lage

geluidsfrequenties. Een stimulus heeft een grotere aantrekkingskracht naarmate hij sneller achtereen

of onregelmatig wordt afgespeeld. Dit zou overeen kunnen komen met het de vibraties die worden

[22]

geproduceerd door gewonde, gestresseerde vissen [96, 102]. Er bestaat nog geen consensus over

het feit of haaien in staat zijn te bepalen uit welke richting een geluid afkomstig is. De verschillende

oriëntatie van de haarcellen in de macula neglecta zou hier een rol in kunnen spelen. Andere

hypothesen suggereren analyse van het tijdsverschil tussen het rechtstreeks binnenkomen van de

stimulus en het binnenkomen van dezelfde stimulus na reflectie via het wateroppervlak en het

bemonsteren van de geluidsgolf op verschillende plekken in de omgeving [95, 96, 105].

Een van de belangrijke problemen bij onderzoek naar het gehoor van de haai is het verband met de

laterale lijn. Het binnenoor deelt verschillende eigenschappen met dit systeem en haarcellen van

beide systemen zouden in staat zijn op trillingen te reageren waardoor onderscheid tussen de

systemen soms moeilijk is. Echter in verschillende studies waarbij de laterale lijn werd uitgeschakeld

kon men nog detectie en lokalisatie van een akoestische stimulus waarnemen wat de rol van het

binnenoor in het waarnemen van geluidstrillingen zou bevestigen [95, 96].

1.6. DE SMAAK


Anatomische studies bij verschillende haaiensoorten hebben aangetoond dat haaien beschikken over

smaakpapillen gelijkaardig aan deze bij andere vertebraten. Deze papillen komen voor verspreid in de

orofarynx maar kunnen op specifieke lokalisaties in verhoogde aantallen worden teruggevonden,

bijvoorbeeld vooraan in de bek. De smaakpapillen bestaan uit clusters cilindrische sensorische cellen

met microvilli omgeven door epidermale steuncellen, gelegen op een papil gevormd door de dermis en

epidermis. Innervatie gebeurt via kleine aftakkingen van de craniale zenuwen [106-109]. Er zouden

minimaal twee types smaakpapillen kunnen worden teruggevonden die van elkaar verschillen in de

mate waarin ze boven het epitheel uitsteken [109].

Haaien bezitten in het algemeen een kleiner aantal smaakpapillen dan beenvissen, en benthische

haaien beschikken met ongeveer 1500 smaakpapillen over minder smaakpapillen dan pelagische

soorten, waarbij het gemiddelde rond de 10.000 ligt [109].

Recent onderzoek bij de Port Jackson-stierkophaai en de witpuntrifhaai (Triaenodon obesus)

suggereert aanwezigheid van vrije chemosensorische cellen op het lichaamsoppervlak van de haai.

Deze zouden gelokaliseerd zijn nabij vrije neuromasten en een gelijkaardige structuur als de

smaakpapillen bezitten, waardoor deze cellen naast de reuk en de smaak een rol zouden kunnen

spelen bij chemoreceptie [13, 110].

1.6.2. Gebruik van de smaak bij predatie

Over de rol van de smaak bij predatie is tot op heden zeer weinig bekend. Observaties in het veld

suggereren dat de smaak een rol zou kunnen spelen in het onderscheiden van een geschikte prooi

van andere dieren of voorwerpen. Haaien lijken onsmakelijke prooien uit te spuwen na erin gebeten te

hebben [15, 32]. Ook anatomische bevindingen waarbij hoge concentraties smaakpapillen werden

teruggevonden craniaal in de bek en rond de plaats waar de prooi gekauwd wordt wijzen op een rol

van de smaak in het beoordelen van de eetbaarheid van een prooi [109]. Echter specifieke

[23]

gedragsstudies naar de rol van de smaak in predatie zijn zeer moeilijk uit te voeren en tot op heden

nog niet gepubliceerd.

2. INTERACTIES TUSSEN DE ZINTUIGEN TIJDENS DE VERSCHILLENDE

FASEN VAN PREDATIE

In bovenstaande hoofdstukken zijn de verschillende zintuigen van de haai en hun rol bij predatie apart

besproken. Indien men echter uitspraken wil doen over het relatief belang van de verschillende

zintuigen en hun samenwerking tijdens de jacht is het belangrijk een overkoepelende blik te werpen

op het ganse predatiegedrag van de haai, vanaf het moment van detectie van de eerste stimulus die

wijst op de nabijheid van een prooi tot het consumeren ervan. Pas dan kan men uitspraken doen over

integratie van verschillende stimuli tegelijkertijd en de mogelijkheid tot schakelen tussen de

verschillende zintuigen naargelang de omstandigheden. Op dit gebied is het aantal studies tot op

heden echter beperkt in aantal [12].

2.1. RELATIEF BELANG VAN DE ZINTUIGEN

Doordat er onder de verschillende haaiensoorten en -families zoveel variatie bestaat in dieet en de

specifieke tactiek die gebruikt wordt voor predatie zal het precieze predatiegedrag vaak verschillen

naargelang de soort die men bestudeert [6, 12, 32]. Echter in het algemeen kan men in predatie vijf

fasen onderscheiden: detectie van een prooi, opsporen van de prooi, finale oriëntatie, initiatie van de

aanval en de daadwerkelijke vangst van de prooi [111]. Deze fasen en het gebruik van de zintuigen in

elke fase zullen hieronder worden besproken.

2.1.1. Detectie van de prooi

De detectie van een prooi is het moment waarop een stimulus afkomstig van de prooi de haai bereikt

en waardoor de haai zich bewust wordt van de aanwezigheid van een prooi in de omgeving. Dit geeft

de aanzet tot de volgende fasen van het predatiegedrag [12]. Lange tijd heeft men gedacht dat het

zicht een dominante rol vervulde in de detectie van prooien. Pas later toonden verschillende

onderzoeken aan dat ook de reuk een belangrijke rol kan spelen in het herkennen van een prooi en

dat geur mogelijk zelfs de belangrijkste stimulus is om de rest van het predatiegedrag in gang te

zetten. De geur van een prooi zou het eerste signaal zijn dat wordt opgepikt en het zicht zou pas een

rol gaan spelen wanneer de haai de prooi dichter genaderd is [32, 52, 65]. Uiteraard zijn verschillen in

predatietactiek en habitat sterk van invloed op het relatief belang van de reuk en het zicht in de

detectie van een prooi. In troebel water of bij haaien die ’s nachts actief zijn is het zicht beperkt en zal

de reuk een prominentere plek innemen in de detectie van een prooi. Bij haaien die hun prooi rammen

zoals de kaphamerhaai lijkt het zicht belangrijker te zijn dan bij haaien die hun prooi naar zich

toezuigen, zoals de verpleegsterhaai die meer op olfactorische stimuli steunt [12].

Geluidsgolven verplaatsen zich bijna 5x sneller door water dan door lucht en men zou kunnen

suggereren dat het gehoord aldus een mogelijke rol zou kunnen spelen bij de detectie van prooien

[24]

[96]. Echter gezien er nog veel onduidelijkheden zijn over de auditieve capaciteiten van de haai en de

meeste laboratoriumstudies een lage gevoeligheid voor geluidsgolven hebben aangetoond lijkt het

gehoor hier van ondergeschikt belang te zijn [102].

2.1.2. Opsporing van de prooi

Indien een haai visueel een prooi detecteert kunnen visuele stimuli de haai naar de prooi brengen. In

het algemeen is geur echter de dominante stimulus die het zoekgedrag motiveert [12, 47, 51]. De

reactie op een relevante geur bestaat uit speciesspecifieke stereotiepe zwembewegingen, zoals

cirkelen en het maken van snellere en nauwere bochten. Ook de frequentie waarmee de kop en staart

heen en weer worden bewogen kan toenemen, en haaien die leven van benthische prooien gaan

dichter bij de bodem zwemmen [46, 53, 66].

Uiteindelijk zorgt het oppikken van een relevante geur bij de meeste haaien voor een

stroomopwaartse oriëntatie, een verschijnsel dat men rheotaxis noemt. Geur is voor de haai

waarschijnlijk een niet-directionele stimulus, maar doordat geurpluimen stroomafwaarts worden

meegevoerd zal stroomopwaartse oriëntatie in het algemeen leiden tot het dichter naderen van de

prooi [12, 45, 51, 65]. De laterale lijn is hier ook sterk van belang omdat het helpt rheotaxis te

mediëren door het meten van de waterstromen en verschaft aldus directionele informatie. Bij soorten

die contact maken met de bodem kunnen ook tactiele stimuli de haai helpen zijn positie te behouden

[12, 45, 80].

In het verleden hebben verschillende onderzoekers gesteld dat sommige haaien ook in staat zouden

zijn hun prooi stroomafwaarts te benaderen door gebruik te maken van klinotaxis, waarbij de haai de

concentratiegradiënt van de geur volgt richting de bron [47, 51]. Recente experimenten met de

donkere toonhaai hebben echter aangetoond dat geur op zichzelf geen efficiënte opsporing van een

prooi tot gevolg kan hebben en dat de combinatie met input van de laterale lijn noodzakelijk is. Indien

de laterale lijn geblokkeerd wordt kan het zicht enige mate van compensatie bieden in de

stroomopwaartse oriëntatie en het vinden van de prooi [45]. Haaien met een goed ontwikkeld zicht

die jagen bij omstandigheden met hoge lichtintensiteit zouden hun prooi stroomafwaarts kunnen

benaderen via visuele stimuli. In omstandigheden met beperkt zicht blijft de laterale lijn echter

essentieel [12].

2.1.3. Finale oriëntatie en initiatie van de aanval

Zodra er een voldoende kleine afstand is tussen de haai en zijn prooi kan er worden overgegaan tot

het starten van de aanval. Door het gebrek aan een zwemblaas zijn haaien die actief rondzwemmen

niet in staat te stoppen met zwemmen om hun prooi te observeren, gezien zij dan zouden zinken. De

haai zal steeds rond zijn prooi zwemmen, ook indien herhaalde pogingen nodig zijn om de prooi te

grijpen waarbij het dier zich steeds opnieuw kan oriënteren voor het toehappen. Vaak worden

cirkelvormige of achtvormige patronen gevolgd. Haaiensoorten die op de bodem rusten zoals de

doornhaai hebben geen nood aan een dergelijk zwempatroon [18, 45].

Het gebruik van de zintuigen bij de oriëntatie ten opzichte van de prooi en het overgaan tot de aanval

verschilt sterk naargelang de wijze van predatie van de haai. Bij haaien die hun prooi rammen zoals

[25]

de kaphamerhaai en de zwartpunthaai speelt het zicht een zeer belangrijke rol. Zodra de prooi visueel

geregistreerd wordt en voldoende binnen bereik is kan de haai zich op basis van de visuele stimuli

oriënteren voor de aanval. Doordat visuele stimuli een groot bereik hebben is er op deze wijze

voldoende ruimte voor de haai om te versnellen voor het rammen van de prooi. De laterale lijn en

elektroreceptie kunnen gedetailleerde informatie geven over de precieze lokalisatie van de prooi maar

gezien deze slechts over korte afstanden bruikbaar zijn domineert het zicht. Indien men het zicht van

deze dieren blokkeert is een gerichte aanval toch nog mogelijk door gebruik te maken van de

informatie van de laterale lijn. De aanval wordt dan echter wel minder efficiënt en vanaf kleinere

afstand tot de prooi uitgevoerd. Het belang van de laterale lijn neemt toe naarmate de haai met

hogere snelheid toeslaat. Het dier zal in dit geval op het laatste moment afremmen om zijn oriëntatie

aan te passen met behulp van informatie afkomstig van de laterale lijn. Omdat elektroreceptieve

stimuli pas vanaf enkele tientallen centimeters kunnen worden opgepikt zijn haaien die hun prooi

rammen niet in staat hun aanval te initiëren op basis van elektroreceptieve stimuli alleen. Steeds zijn

bijkomende stimuli nodig van bijvoorbeeld het zicht of de laterale lijn [12, 34].

Haaien die hun prooi verkrijgen door deze naar zich toe te zuigen zoals de verpleegsterhaai, kunnen

pas succesvol van dit zuigmechanisme gebruik maken indien de prooi zeer dicht genaderd is. Op

deze afstand kunnen zowel het zicht als de laterale lijn en elektroreceptie gebruikt worden. Enkele

haaien waaronder de zee-engels maken gebruik van een hinderlaag waarbij zij verscholen op de

bodem hun prooi opwachten. Hierbij zou de belangrijkste stimulus voor het overgaan tot de aanval het

zien van de vorm van een prooi boven zich zijn [12, 33]. Uiteraard is bij soorten die jagen onder

omstandigheden met weinig licht het zicht relatief minder van belang [45].

2.1.4. Vangst van de prooi

Nadat de haai is overgegaan tot het rammen van de prooi of de prooi naar zijn bek heeft toegezogen

volgt het consumeren van de prooi waarbij kleinere prooien in hun geheel worden verorberd en

grotere prooien in gedeelten kunnen worden opgegeten. Bij het finaal beetpakken of omvatten van de

prooi is elektroreceptie het belangrijkste zintuig, waarbij elektrische stimuli het openen van de bek

kunnen stimuleren. Kaphamerhaaien zijn zonder elektroreceptie niet meer in staat naar een prooi te

happen. Visuele stimuli zouden geen rol spelen in het toehappen, ook niet bij haaien die hun prooi

initieel benaderd hebben op basis van het zicht, gezien de prooi op het laatste moment dicht bij de

kop van de haai in het blinde veld valt [12]. Zodra de prooi in aanraking komt met smaakpapillen in de

bek van de haai wordt informatie verkregen over de smaak van de prooi. Informatie aldus verkregen

kan leiden tot het uitspuwen van de prooi of het verder consumeren ervan [32, 109].

2.2. INTEGRATIE VAN INFORMATIE EN SCHAKELEN TUSSEN DE ZINTUIGEN

Een aantal studies waarbij verschillende zintuigen van haaien werden geblokkeerd of uitgeschakeld

hebben aangetoond dat haaien in staat zijn stimuli verkregen via verschillende zintuigen te integreren

en op basis hiervan hun gedrag aan te passen [12, 45, 52]. Ook neurologische studies hebben

integratie van informatie in verschillende gebieden in de hersenen aangetoond. Het feit dat haaien in

staat zijn de informatie van verschillende zintuigen met elkaar te combineren verhoogt de kans op het

detecteren, opsporen en vangen van een potentiele prooi [12, 112]. Een voorbeeld van integratie van

[26]

signalen is het combineren van informatie afkomstig van het reukorgaan en de laterale lijn bij rheotaxis

[12].

Naast het vermogen verschillende types van informatie te integreren zijn haaien ook in staat te

schakelen tussen de afzonderlijke zintuigen. Zo wordt er overgeschakeld op andere sensorische

systemen in de verschillende fasen van de jacht maar kan er ook worden gewisseld indien de

omstandigheden waarbij de haai jaagt wijzigen [12]. Doordat elke stimulus andere fysische

eigenschappen bezit functioneren de zintuigen optimaal onder verschillende omstandigheden. Geuren

verspreiden zich over grotere afstanden dan bio-elektrische velden waardoor de reuk relatief

belangrijker is op grote afstand van de prooi in vergelijking met elektroreceptie [52]. In de

verschillende fasen van de jacht wordt steeds gebruik gemaakt van het zintuig dat de meest accurate

informatie verschaft. Zodra nieuwe stimuli voor de haai beschikbaar komen die meer informatie geven

dan de tot dan toe beschikbare stimuli zal de haai overschakelen naar het zintuig dat deze nieuwe

informatieve stimulus het best kan verwerken [12, 112].

[27]

BESPREKING

Er bestaat geen twijfel omtrent het feit dat de haai over een bijzonder gespecialiseerde set zintuigen

beschikt en in staat is deze in te zetten bij het zoeken naar en verkrijgen van voedsel. In de

verschillende fasen van de jacht wordt steeds gesteund op het zintuig dat de meest relevante en

accurate informatie kan verschaffen [12]. Op grote afstand van de prooi zijn andere stimuli

beschikbaar dan wanneer de prooi dicht genaderd is [15, 37]. Daarnaast kunnen haaien efficiënt

informatie van de verschillende zintuigen integreren en schakelen tussen zintuigen indien bepaalde

zintuigen uitgeschakeld worden of de omstandigheden waarin de haai zich beweegt veranderen [12,

112].

Een van de grootste problemen bij onderzoek naar de functie en het gebruik van de zintuigen bij

haaien is het feit dat haaien geen makkelijke species zijn om te observeren, te hanteren en om

experimentele studies op uit te voeren. Onder veldomstandigheden is het vaak moeilijk haaien op te

sporen en te volgen en interacties met prooien te bestuderen, zeker als het om soorten gaat die op

grote dieptes of nabij de bodem leven of voornamelijk ’s nachts actief zijn. Daarnaast zijn niet alle

soorten geschikt om onder laboratoriumomstandigheden te houden [37, 59, 113]. Deze combinatie

van factoren heeft tot gevolg dat ten opzichte van het totaal aantal haaiensoorten dat de aarde bevolkt

slechts een klein aantal soorten is bestudeerd op het gebied van het gebruik van de zintuigen. Vooral

soorten als de hondshaai, de verpleegsterhaai en de families van de hamerhaaien en de roofhaaien

zijn geliefde studieobjecten [12, 58]. Daarnaast worden in de meeste studies slechts enkele tot enkele

tientallen individuen onderzocht [37, 58, 65]. Dit zou voor een bias in de tot op heden vergaarde

kennis kunnen leiden [87].

Een ander probleem is dat in sommige gevallen tegenstrijdige resultaten worden geleverd door

studies onder experimentele omstandigheden in het laboratorium en deze in het veld [102]. Echter

zowel laboratoriumonderzoek als veldstudies hebben hun voor- en nadelen. In het lab wordt de

observatie van de dieren sterk vergemakkelijkt en is het mogelijk omstandigheden te controleren

terwijl het in veldstudies zeer moeilijk is beïnvloedende factoren uit te sluiten. De vraag is echter in

hoeverre bevindingen uit het laboratorium geëxtrapoleerd kunnen worden naar de werkelijke

omstandigheden in de natuur [50, 102].

Een derde probleem waarvoor wetenschappers op dit gebied worden gesteld is de enorme diversiteit

die er is tussen alle verschillende soorten haaien. Haaien bezetten een groot aantal niches: ze zijn

terug te vinden in een grote variatie aan habitats en voeden zich met uiteenlopende prooien [6]. Dit

heeft sterk zijn weerslag op het predatiegedrag van de haai en aldus op het relatief belang en het

gebruik van de zintuigen. Immers, een benthische haai die voornamelijk ’s nachts actief is en zich

voedt met relatief onbeweeglijke prooien heeft behoefte aan andere specialisaties dan een pelagische

haai die overdag in helder water actief prooien achtervolgt. Men dient zich steeds van deze verschillen

bewust te zijn en op te passen met het extrapoleren van onderzoeksresultaten van één soort naar een

andere soort. De diversiteit maakt het ook lastig gegeneraliseerde conclusies te trekken over het

belang en gebruik van de zintuigen door haaien in het algemeen [15, 87]. Indien men in studies

verschillende haaiensoorten bestudeerd en vergelijkt, dient men zich er ook bewust van te zijn dat

[28]

verschillen en overeenkomsten niet enkel te wijten kunnen zijn aan habitat, prooi en predatietactiek

maar dat ook fylogenetische verbanden of andere aspecten van gedrag zoals migraties en

voortplanting hun invloed kunnen hebben op de ontwikkeling van de zintuigen [37, 88].

Een vierde uitdaging in het bestuderen van de zintuigen bij haaien is het feit dat het zeer moeilijk is

om de invloeden van de verschillende zintuigen op het gedrag van elkaar te onderscheiden. Informatie

die door de verschillende systemen wordt opgepikt wordt in de hersenen geïntegreerd en de

combinatie van deze informatie bepaalt het gedrag dat volgt. In verschillende studies blokkeert men

één van de zintuigen waarna men bekijkt of de haai nog in staat is zijn prooi te vinden om aldus

uitspraken te kunnen doen over het belang of de rol van dat specifieke zintuig. Echter de mogelijkheid

bestaat dat indien één zintuig geblokkeerd wordt andere zintuigen op een andere manier gebruikt

gaan worden waardoor het trekken van conclusies moeilijk is [52, 65, 67, 91]. Daarnaast kan één

systeem soms op verschillende stimuli reageren en kunnen verschillende systemen op eenzelfde

stimulus reageren, hetgeen het geheel nog compliceert [113].

Ten gevolge van de hierboven beschreven problematiek bestaan er nog veel onduidelijkheden over

het precieze functioneren, het gebruik en het belang van de verschillende zintuigen bij predatie.

Vooral op het gebied van mechanoreceptie waaronder het functioneren van de laterale lijn en het

gehoor vallen bestaan nog veel vraagtekens. Haaien zijn in staat trillingen waar te nemen en het

registreren van waterstromen wordt als de belangrijkste functie van de laterale lijn gezien. Echter in

welke mate de laterale lijn en de gehoororganen betrokken zijn bij het waarnemen van geluidstrillingen

is niet altijd duidelijk. Daarnaast is het aantal studies naar dit mechanosensorisch systeem bij haaien

slechts een fractie van het aantal studies dat bij beenvissen is uitgevoerd, waardoor er behoefte

bestaat aan uitbreiding van de kennis. Ook met betrekking tot de precieze samenwerking en

onderlinge hiërarchie van de verschillende zintuigen bestaan er nog veel onduidelijkheden. Studies

naar het individueel belang van de zintuigen in de verschillende fasen van predatie via het blokkeren

van zintuigen zijn van relatief recente aard. Meer van dergelijke studies bij een grotere variatie aan

haaiensoorten dienen te worden uitgevoerd om de tot op heden gevonden resultaten te bevestigen.

Daarnaast dient men bij morfologische studies steeds een zo groot mogelijk aantal haaien in het

onderzoek te betrekken, gezien de grote mate van variatie binnen soorten, bijvoorbeeld in het

precieze aantal en de lokalisatie van de ampullen van Lorenzini.

Uit bovenstaande volgt dat wetenschappers die onderzoek doen op het gebied van de zintuigen bij de

haai voor grote uitdagingen worden gesteld, en dit terwijl er nog steeds nieuwe haaiensoorten worden

ontdekt. Ook recente studies die de roggen buiten de monofyletische groep van de haaien hebben

geplaatst werpen een nieuw licht op het onderzoek naar de zintuigen en creëren nieuwe

mogelijkheden voor vergelijkende studies onder elasmobranchen [2, 3]. Naarmate echter de kennis

over de biologie van de haai en deze uit andere vakgebieden zoals de fysica en hydrodynamica

toeneemt, waardoor men meer inzicht krijgt in het gedrag van deze diersoort en de beschikbaarheid

van stimuli onder water, en naarmate de technologie om haaien te bestuderen in het veld zich blijft

uitbreiden, zullen steeds meer obstakels worden overwonnen en zullen steeds meer geheimen over

de bijzondere zintuigen van de haai worden ontrafeld [90]. Deze kennis zal op zijn beurt een bijdrage

kunnen leveren aan tal van andere onderzoeksgebieden zoals studies naar de zintuigen van andere

[29]

dieren die onder water leven en jagen, zoals zeezoogdieren. Ook zullen er naarmate de kennis van de

zintuigen uitbreidt meer mogelijkheden ontstaan voor het ontwikkelen van producten of methoden die

bijdragen aan de bescherming van bedreigde haaien en andere zeedieren. De mens is op zijn beurt

beter in staat zichzelf te beschermen tegen aanvallen door haaien naarmate de kennis over soorten

die voor ons een bedreiging vormen toeneemt [114].

[30]

REFERENTIELIJST

1. Compagno L.J.V. et al., (2005). Classification of Chondrichthyan Fish. In: Fowler S.L.,

Cavanagh R.D. et al. (Editors) Sharks, Rays and Chimaeras: The Status of the

Chondrychthyan Fishes, IUCN, Cambridge, p. 4-10.

2. Vélez-Zuazo X., Agnarsson I. (2011). Shark tales: a molecular species-level phylogeny of

sharks (Selachimorpha, Chondrichthyes). Molecular Phylogenetics and Evolution 58, 207-217.

3. Douady C.J. et al. (2003). Molecular phylogenetic evidence refuting the hypothesis of

Batoidea (rays and skates) as derived sharks. Molecular Phylogenetics and Evolution 26, p.

215-221.

4. Quattro J.M. et al. (2013). Sphyrna gilberti sp. nov., a new hammerhead shark

(Carcharhiniformes, Sphyrnidae) from the western Atlantic Ocean. Zootaxa 3702, p. 59.

5. Allen G.R. et al. (2013). Hemiscyllium halmahera, a new species of Bamboo Shark

(Hemiscylliidae) from Indonesia. Aqua, International Journal of Ichthyology 19, p. 123-136.

6. Schieber N.L. et al. (2012). Comparative retinal anatomy in four species of elasmobranch.

Journal of Morphology 273, p. 423-440.

7. Litherland L., Collin S.P. (2008). Comparative visual function in elasmobranchs: spatial

arrangement and ecological correlates of photoreceptor and ganglion cell distributions. Visual

Neuroscience 25, p. 549-561.

8. Cohen J.L. (1991). Adaptations for scotopic vision in the lemon shark (Negaprion brevirostris).

The Journal of Experimental Zoology Supplement 5, p. 76-84.

9. Martin R.A. et al. (2005). Predatory behaviour of white sharks (Carcharodon carcharias) at

Seal Island, South Africa. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom

85, p. 1121-1135.

10. Lisney T.J. et al. (2012). Vision in elasmobranchs and their relatives: 21st century advances.

Journal of Fish Biology 80, p. 2024-2054.

11. Carey F.G., Scharold J.V. (1990). Movements of blue sharks (Prionace glauca) in depth and

course. Marine Biology 106, p. 329-342.

12. Gardiner J.M. et al. (2014). Multisensory integration and behavioral plasticity in sharks from

different ecological niches. PLoS One 9, e93036.

13. Gardiner J.M. (2012). Multisensory Integration in Shark Feeding Behavior. Dissertation in

partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor of Philosophy, Department of

Integrative Biology College of Arts and Sciences, University of South Florida, p. 282

14. Motta P.J., Huber D.R. (2012). Prey capture behavior and feeding mechanics of

elasmobranchs. In: Carrier J.C., Musick J.A., Heithaus M.R. (Editors) Biology of sharks and

their relatives, CRC Press, London, p.153-210.

15. Hueter R.E. et al. (2004). Sensory biology of elasmobranchs. In: Carrier J.C., Musick J.A.,

Heithaus M.R. (Editors) Biology of sharks and their relatives, CRC Press, London, p.325-368.

[31]

16. Hueter R.E. (1980). Physiological optics of the eye of the juvenile lemon shark (Negaprion

brevirostris). Technical report, Rosenstiel school of marine and atmospheric science.,

University of Miami, Miami. p. 145.

17. McComb D.M., Tricas T.C., Kajiura S.M. (2009). Enhanced visual fields in hammerhead

sharks. The Journal of Experimental Biology 212, p. 4010-4018.

18. Harris J. (1965). Eye movements of the dogfish Squalus acanthias L. Journal of Experimental

Biology 43, p. 107-130.

19. Hueter R.E. (1991). Adaptations for spatial vision in sharks. The Journal of Experimental

Zoology Supplement 5, p. 130-141.

20. Gilbert P.W. (1963). The visual apparatus of sharks. In: Gilbert P.W. (Editor) Sharks and

survival, Heath, Boston, p. 283-326.

21. Tricas T.C., McCosker J.E. (1984). Predatory behavior of the white shark (Carcharodon

carcharias), with notes on its biology. Proceedings of the California Academy of Sciences 43,

p. 221-238.

22. Sivak J.G. (1991). Elasmobranch visual optics. The Journal of Experimental Zoology

Supplement 5, p. 13-21.

23. Gruber S.H. (1967). A behavioral measurement of dark adaptation in the lemon shark,

Negaprion brevirostris. In: Gilbert P.W., Mathewson R.F., Rall D.P. (Editors) Sharks, skates

and rays, The Johns Hopkins University Press, Baltimore, p. 479-490.

24. Zigman S. (1991). Comparative Biochemistry and biophysics of elasmobranch lenses. The

Journal of Experimental Zoology Supplement 5, p. 29-40.

25. Sivak J.G., Gilbert P.W. (1976). Refractive and histological study of accommodation in two

species of sharks (Ginglymostoma cirratum and Carcharhinus milberti). Canadian Journal of

Zoology 54, p. 1811-1817.

26. Heath A.R. (1991). The ocular tapetum lucidum: a model study for interdisciplinary studies in

elasmobranch biology. The Journal of Experimental Zoology Supplement 5, p. 41-45.

27. Gruber S.H., Gulley R.L., Brandon J. (1975). Duplex retina in seven elasmobranch species.

Bulletin of Marine Science 25, p. 353-358.

28. McFarland W. (1991). Light in the sea: the optical world of elasmobranchs. The Journal of

Experimental Zoology Supplement 5, p. 3-12.

29. Bozzano A., Collin S.P. (2000). Retinal ganglion cell topography in elasmobranchs. Brain,

Behavior and Evolution 55, p. 191-208.

30. Denton E.J., Shaw T.I. (1963). The visual pigments of some deep-sea elasmobranchs.

Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 43, p. 65-70.

31. Crescitelli F., McFall-Ngai M., Horwitz J. (1985). The visual pigment sensitivity hypothesis:

further evidence from fishes of varying habitats. Journal of Comparative Physiology A 157, p.

323-333.

32. Hobson E.S. (1963). Feeding behavior in three species of sharks. Pacific Science XVII, p.

171-194.

[32]

33. Fouts W.R., Nelson D.R. (1999). Prey capture by the pacific angel shark, Squatina californica:

visually mediated strikes and ambush-site characteristics. Copeia 2, p. 304-312.

34. Strong W.R. (1996). Shape discrimination and visual predatory tactics in white sharks. In:

Klimley A.P., Ainley D. (Editors) Great white sharks. The biology of Carcharodon carcharias,

Academic Press, p. 229-240.

35. Abel R.L. et al. (2010). Functional morphology of the nasal region of a hammerhead shark.

Comparative Biochemistry and Physiology A - Molecular & Integrative Physiology 155, p. 464-

475.

36. Tester A.L. (1963). The role of olfaction in shark predation. Pacific Science XVII, p. 145-170.

37. Schluessel V. et al. (2008). Morphometric and ultrastructural comparison of the olfactory

system in elasmobranchs: the significance of structure-function relationships based on

phylogeny and ecology. Journal of Morphology 269, p. 1365-1386.

38. Timm L.L., Fish F.E. (2012). A comparative morphological study of head shape and olfactory

cavities of sharks inhabiting benthic and coastal/pelagic environments. Journal of

Experimental Marine Biology and Ecology 414-415, p. 75-84.

39. Kajiura S.M. et al. (2005). Olfactory morphology of carcharhinid and sphyrnid sharks: does the

cephalofoil confer a sensory advantage? Journal of Morphology 264, p. 253-63.

40. Bell M.A. (1993). Convergent evolution of nasal structure in sedentary elasmobranchs. Copeia

1993, p. 144-158.

41. Theisen B. et al. (1986). Functional morphology of the olfactory organs in the spiny dogfish

(Squalus acanthias L.) and the small-spotted catshark (Scyliorhinus canicula (L.). Acta

Zoologica (Stockh.) 67, p. 73-86.

42. Meredith T.L., Kajiura S.M. (2010). Olfactory morphology and physiology of elasmobranchs.

The Journal of Experimental Biology 213, p. 3449-3456.

43. Bronshtein A.A. (1976). Fine structure of the olfactory organ of elasmobranchs

(Elasmobranchii). Zhurnal Evoliutsionnoi Biokhimii I Fiziologii 12, p. 63-67.

44. Parker G.H. (1914). The directive influence of the sense of smell in dogfish. Bulletin of the

United States Bureau of Fisheries 33, p. 61-68.

45. Gardiner J.M., Atema J. (2007). Sharks need the lateral line to locate odor sources: rheotaxis

and eddy chemotaxis. Journal of Experimental Biology 210, p. 1925-1934.

46. Johnsen P.B., Teeter J.H. (1985). Behavioral responses of bonnethead sharks (Sphyrna

tiburo) to controlled olfactory stimulation. Marine Behaviour and Physiology 11, p. 283-291.

47. Hodgson E.S., Mathewson R.F. (1971). Chemosensory orientation in sharks. Annals of the

New York Academy of Sciences 188, p 175-181.

48. Gardiner J.M., Atema J. (2010). The function of bilateral odor arrival time differences in

olfactory orientation of sharks. Current Biology 20, p. 1187-1191.

49. Kleerekoper H. (1978). Chemoreception and the role of its interaction with flow and light

perception in the locomotion and orientation of some elasmobranchs. In: Hodgson E.F.,

Mathewson R.F. (Editors) Sensory Biology of Sharks, Skates and Rays, Office of Naval

Research, Washington D.C., p. 269-329.

[33]

50. Arzi A., Sobel N. (2010). Spatial perception: time tells where a smell comes from. Current

Biology 20, R563-564.

51. Mathewson R.F., Hodgson E.S. (1972). Klinotaxis and rheotaxis in orientation of sharks

toward chemical stimuli. Comparative Biochemistry and Physiology 42A, p 79-84.

52. Kalmijn A.J. (1971). The electric sense of sharks and rays. Journal of Experimental Biology 55,

p 371-383.

53. Kajiura S.M., Holland K.N. (2002). Electroception in juvenile scalloped hammerhead and

sandbar sharks. The Journal of Experimental Biology 205, p 3609-3621.

54. Murray R.W. (1962). The response of the ampullae of lorenzini of elasmobranchs to electrical

stimulation. Journal of Experimental Biology 39, p 119-128.

55. Theiss S.M. et al. (2011). Morphology and distribution of the ampullary electroreceptors in

wobbegong sharks: implications for feeding behaviour. Marine Biology 158, p. 723-735.

56. Andres K.H., Von during M. (1988). Comparative anatomy of vertebrate electroceptors.

Progress in Brain Research 74, p 113-131.

57. Winther-Janson M. et al. (2012). Electroreceptive and mechanoreceptive anatomical

specialisations in the epaulette shark (Hemiscyllium ocellatum). PLoS One 7, e49857.

58. Kempster R.M. et al. (2012). Phylogenetic and ecological factors influencing the number and

distribution of electroreceptors in elasmobranchs. Journal of Fish Biology 80, p. 2055-2088.

59. Moore D.M., McCarthy I.D. (2014). Distribution of ampullary pores on three catshark species

(Apristurus spp.) suggest a vertical-ambush predatory behaviour. Aquatic Biology 21, p. 261-

265.

60. Freitas R. et al. (2006). Developmental origin of shark electrosensory organs. Evolution &

Development 8, p. 74-80.

61. Atkinson C.J.L., Bottaro M. (2006). Ampullary pore distribution of Galeus melastomus and

Etmopterus spinax: possible relations with predatory lifestyle and habitat. Journal of the

Marine Biological Association of the United Kingdom 86, p 447-448.

62. Kempster R.M., Collin S.P. (2011). Electrosensory pore distribution and feeding in the

megamouth shark Megachasma pelagios (Lamniformes: Megachasmidae). Aquatic Biology 11,

p. 225-228.

63. Raschi W. et al. (2001). A morphological and functional analysis of the ampullae of Lorenzini

in selected galeod sharks. In: Kapoor B.G., Hara T.J. (Editors) Sensory biology of jawed fishes

- new insights, Science Publishers Inc., Enfield, p. 297-316.

64. Whitehead D.L. (2002). Ampullary organs and electroreception in freshwater Carcharhinus

leucas. Journal of Physiology-Paris 96, p. 391-395.

65. Kajiura S.M., Fitzgerald T.P. (2009). Response of juvenile scalloped hammerhead sharks to

electric stimuli. Zoology 112, p. 241-50.

66. Kajiura S.M. (2003). Electroreception in neonatal bonnethead sharks, Sphyrna tiburo. Marine

Biology 143, p. 603-611.

67. Tricas T.C. (1982). Bioelectric-mediated predation by swell sharks, Cephaloscyllium

ventriosum. Copeia 4, p 948-952.

[34]

68. Kalmijn A.J. (1966). Electro-perception in sharks and rays. Nature 212, p 1232-1233.

69. Kalmijn A.J. (1982). Electric and magnetic field detection in elasmobranch fishes. Science 218,

p. 916-918.

70. Kalmijn A.J. (1972). Bioelectric fields in sea water and the function of the ampullae of

Lorenzini in elasmobranch fishes.Report, University of California, San Diego, p. 1-21.

71. Kim D. (2007). Prey detection mechanism of elasmobranchs. BioSystems 87322-331.

72. Lu J., Fishman H.W. (1994). Interaction of apical and basal membrane ion channels underlies

elektroception in ampullary epithelia of skates. Biophysical Journal 67, p 1525-1533.

73. Filer J.L. et al. (2008). Effects of environment on electric field detection by small spotted

catshark Scyliorhinus canicula (L.). Journal of Fish Biology 72, p. 1450-1462.

74. Kajiura S.M. (2001). Head morphology and electrosensory pore distribution of carcharinid and

sphyrnid sharks. Environmental Biology of Fishes 61, p 125-133.

75. Bedore C.N. et al. (2014). Behavioral responses of batoid elasmobranchs to prey-simulating

electric fields are correlated to peripheral sensory morphology and ecology. Zoology 117, p.

95-103.

76. Paulin M.G. (1995). Electroception and the compass sense of sharks. Journal of Theoretical

Biology 174, p 325-339.

77. Collin S.P., L. W.D. (2004). The functional roles of passive electroception in non-electric fishes.

Animal Biology 54, p. 1-25.

78. Gardiner J.M., Atema J. (2014). Flow Sensing in Sharks: Lateral Line Contributions to

Navigation and Prey Capture. In: Bleckmann H. (Editor) Flow sensing in air and water,

Springer-Verlag, Berlin Heidelberg, p. 127-146.

79. Maruska K.P. (2001). Morphology of the mechanosensory lateral line system in elasmobranch

fishes: ecological and behavioral considerations. Environmental Biology of Fishes 60, p. 47-75.

80. Montgomery J.C., Baker C.F., Carton A.G. (1997). The lateral line can mediate rheotaxis in

fish. Nature 389, p 960-963.

81. Hama K., Yamada Y. (1977). Fine structure of the ordinary lateral line organ II. The lateral line

canal organ of Spotted shark, Mustelus manazo. Cell and Tissue Research 176, p 23-36.

82. Tester A.L., Kendall J.I. (1969). Morphology of the lateralis canal system in shark genus

Carcharhinus. Pacific Science 23, p 1-16.

83. Nickel E., Fuchs S. (1974). Organization and ultrastructure of mechanoreceptors (Savi

vesicles) in the elasmobranch Torpedo. Journal of Neurocytology 3, p 161-177.

84. Roberts B.L., Ryan K.P. (1971). The fine structure of the lateral-line sense organs of dogfish.

Proceedings of the Royal Society of London B 179, p. 157-169.

85. Peach M.B., Marshall N.J. (2009). The comparative morphology of pit organs in

elasmobranchs. Journal of Morphology 270, p. 688-701.

86. Peach M.B., Marshall N.J. (2000). The pit organs of elasmobranchs: a review. Philosophical

Transactions of the Royal Society of London B 355, p. 1131-1134.

87. Peach M.B. (2003). Inter- and intraspecific variation in the distribution and number of pit

organs (free neuromasts) of sharks and rays. Journal of Morphology 256, p. 89-102.

[35]

88. Peach M.B., Rouse G.W. (2004). Phylogentic trends in the abundance and distribution of pit

organs of elasmobranchs. Acta Zoologica 85, p 233-244.

89. Boord R.L., Campbell C.B.G. (1977). Structural and functional organization of the lateral line

system of sharks. American Zoologist 17, p 431-441.

90. Coombs S. et al. (1989). A brief overview of the mechanosensory lateral line system and the

contributions to this volume. In: Coombs S., Görner P., Münz H. (Editors) The

mechanosensory lateral line. Neurobiology and evolution., Springer-Verlag, New York, p. 3-5.

91. Peach M. (2001). The dorso-lateral pit organs of the Port Jackson shark contribute sensory

information for rheotaxis. Journal of Fish Biology 59, p. 696-704.

92. Barry M.A., Bennett M.V.L. (1988). The elasmobranch spiracular organ I. Morphological

studies. Journal of Comparative Physiology A 163, p. 85-92.

93. Tester A.L. et al. (1972). Morphology of the ear of the shark genus Carcharhinus, with

particular reference to the macula neglecta. Pacific Science 26, p 264-274.

94. Fay R.R. et al. (1974). Vibration detection by the macula neglecta of sharks. Comparative

Biochemistry and Physiology 47A, p 1235-1240.

95. Popper A.N., Fay R.R. (1977). Structure and function of the elasmobranch auditory system.

American Zoologist 17, p 443-452.

96. Myrberg A.A., jr. (2001). The acoustical biology of elasmobranchs. Environmental Biology of

Fishes 60, p 31-45.

97. Lovell J.M. et al. (2007). The polarization of hair cells from the inner ear of the lesser spotted

dogfish Scyliorhinus canicula. Journal of Fish Biology 70, p. 362-373.

98. Maisey J.G. (2001). Remarks on the inner ear of elasmobranchs and its interpretation from

skeletal labyrinth morphology. Journal of Morphology 250, p 236-264.

99. Lychakov D.V. et al. (2000). Otolithic apparatus in Black sea elasmobranchs. Fisheries

Research 46, p 27-38.

100. Corwin J.T. (1977). Morphology of the macula neglecta in sharks of the genus Carcharhinus.

Journal of Morphology 152, p. 341-362.

101. Lowenstein O., Roberts T.D.M. (1951). The localization and analysis of the responses to

vibration from the isolated elasmobranch labyrinth. A contribution to the problem of the

evolution of hearing in vertebrates. Journal of Physiology 114, p 471-489.

102. Casper B.M. (2006). The hearing abilities of elasmobranch fishes. Dissertation submitted in

partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor in Philosophy, College of Marine

Science, University of South Florida, p.157.

103. Corwin J.T. (1989). Functional anatomy of the auditory system in sharks and rays. Journal of

Experimental Zoology 252, p. 62-74.

104. Casper B.M., Mann D.A. (2007). Dipole hearing measurements in elasmobranch fishes.

Journal of Experimental Biology 210, p. 75-81.

105. Casper B.M., Mann D.A. (2007). The directional hearing abilities of two species of bamboo

sharks. Journal of Experimental Biology 210, p. 505-11.

[36]

106. Cook M.H., Neal H.V. (1921). Are taste buds of elasmobranchs endodermal in origin? Journal

of Comparative Neurology 33, p 45-63.

107. Whitear M., Moate R.M. (1994). Microanatomy of taste buds in the dogfish, Scyliorhinus

canicula. Journal of Submicroscopic Cytology & Pathology 26, p. 357-367.

108. Reutter K. (1994). Ultrastructure of taste buds in the spotted dogfish Scyliorhinus caniculus

(Selachii). In: Kurihara K., Suzuki N., Ogawa H. (Editors) Olfaction and Taste XI. Proceedings

of the 11th International Symposium on Olfaction and Taste and of the 27th Japanese

Symposium on Taste and Smell. Joint Meeting held at Kosei-nenkin Kaikan, Sapporo, Japan,

July 12–16, 1993, Springer Tokyo, Tokyo, p.754

109. Atkinson C.J.L. (2011). The gustatory system of elasmobranchs: morphology, distribution and

development of oral papillae and oral denticles. PhD Thesis, School of Biomedical Sciences,

The University of Queensland, Brisbane, p. 164.

110. Peach M.B. (2005). New microvillous cells with possible sensory function on the skin of sharks.

Marine and Freshwater Behaviour and Physiology 38, p 275-279.

111. Curio E. (1976). The ethology of predation. In: Hoar W.S., Jacobs J. et al. (Editors)

Zoophysiology and Ecology, Springer Berlin Heidelberg, Berlin, p. 250.

112. Bodznick D. (1991). Elasmobranch vision: multimodal integration in the brain. Journal of

Experimental Zoology 256, p. 108-116.

113. Montgomery J.C., Coombs S., Halstead M. (1995). Biology of the mechanosensory lateral line

in fishes. Reviews in Fish Biology and Fisheries 5, p 399-416.

114. McCosker J.E. (1985). White shark attack behavior: observations of and speculations about

predator and prey strategies. In: Sibley G. (Editor) Biology of the white shark, a symposium,

Southern California Academy of Sciences, Los Angeles, p. 123-135.

PREDATIE BIJ DE HAAI: HET GEBRUIK VAN DE...

Documents

Transcript of PREDATIE BIJ DE HAAI: HET GEBRUIK VAN DE...