UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT...
29
UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2014-2015 LEEFTIJDSAFHANKELIJK DISTRIBUTIE VAN ASCARIS LUMBRICOIDES door Charlotte WESSELIUS Promotor: Prof. Dr. Peter Geldhof Literatuurstudie in het kader van de Masterproef ©2015 Charlotte Wesselius
Transcript of UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT...
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2014-2015
LEEFTIJDSAFHANKELIJK DISTRIBUTIE VAN ASCARIS LUMBRICOIDES
door
Charlotte WESSELIUS
Promotor: Prof. Dr. Peter Geldhof
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
©2015 Charlotte Wesselius
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
VOORWOORD
Graag wilde ik mijn promotor Prof. Dr. Peter Geldhof bedanken voor de begeleiding in het maken van
de scriptie. Het was voor hem geen enkel probleem om telkens even langs te komen om
verbeteringen door te nemen of vragen te beantwoorden. Voor mij was het niet gemakkelijk om het
onderwerp direct te begrijpen maar gaandeweg kreeg ik, dankzij antwoord te krijgen op mijn vele
vragen, steeds meer inzicht.
Ook wil ik graag mijn moeder, Drs. Marijke Wesselius-Boon, bedanken voor het nakijken van de scriptie.
INHOUDSOPGAVE
VOORWOORD
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING .................................................................................................................................... 1
1. INLEIDING .......................................................................................................................................... 2
2. CYCLUS ............................................................................................................................................. 3
3. DIAGNOSE ......................................................................................................................................... 3
3.1. Fecaal onderzoek ............................................................................................................................. 3
3.2. Post mortem onderzoek ................................................................................................................... 4
3.3. Serologie .......................................................................................................................................... 4
3.3.1. ELISA principe .............................................................................................................................. 4
3.3.2. ELISA voor Ascaris suum ............................................................................................................ 5
4. OVERZICHT PREVALENTIE ASCARIS LUMBRICOIDES ............................................................... 5
5. LEEFTIJDSAFHANKELIJK DISTRIBUTIE ........................................................................................ 10
6. RISICOFACTOREN .......................................................................................................................... 11
6.1. Sanitaire voorzieningen en hygiëne .............................................................................................. 11
6.2. Leeftijd ............................................................................................................................................ 12
6.3. Educatie ......................................................................................................................................... 12
6.4. Aanwezigheid van varkens ............................................................................................................ 12
6.5. Predispositie ................................................................................................................................... 12
7. EFFECT VAN CONTROLE STRATEGIEËN ..................................................................................... 13
BESPREKING ....................................................................................................................................... 14
REFERENTIELIJST .............................................................................................................................. 15
1
SAMENVATTING
Ascaris lumbricoides, de humane spoelworm, is een van de meest voorkomende gastro-intestinale
nematode waar wereldwijd 1,2 miljard mensen mee zijn geïnfecteerd. Ascaris lumbricoides vormt
samen met de zweepworm en de haakworm de groep van de ‘soil- transmitted helminthiasis’ of
kortweg ‘STH’. Een infectie met één van deze parasieten is vaak geassocieerd met slechte sanitaire
voorzieningen, gebrekkige hygiëne en lage socio-economische status daar deze feco-oraal wordt
overgedragen. De varkensspoelworm, Ascaris suum, is in de intensieve varkenshouderij de meest
voorkomende nematode bij het varken. Gezien de geringe genetische variatie en het zoönotisch
aspect tussen de humane- en varkensvorm, is het nog steeds onduidelijk of ze als één of als twee
verschillende species beschouwd mogen worden. De diagnose van de spoelworm is mogelijk door
middel van fecaal onderzoek, post mortem bevindingen en serologie aan de hand van ELISA. De
ELISA (‘enzyme-linked immunosorbent assay’) test, gebaseerd op het Ascaris suum hemoglobine
antigeen, is de beste manier om te achterhalen of dieren in contact zijn geweest met de adulte worm
én/of immature larven. Aan de hand van deze methode is gebleken dat van de 100% seropositieve
varkens er slechts 30% positief waren voor eieren in de mest. Bij de 70% van de varkens waarbij geen
eieren in de mest kon worden aangetoond, heeft er een expulsie reactie plaats gevonden. Hierbij
wordt het merendeel van de immature wormen 17 dagen na de infectie uitgescheiden via de mest.
Aangezien zich in dergelijke varkens zo goed als nooit volwassen wormen gaan ontwikkelen, worden
ze ook niet positief voor eieren in de mest ondanks hun blootstelling aan immature larven. Of
dergelijke expulsie reactie ook plaatsvindt bij de mens is nog onduidelijk. Aan de hand van prevalentie
waarden van Ascaris lumbricoides is te zien dat er een maximale prevalentie is gevonden op de
leeftijd van ongeveer 6 tot 10 jaar. Deze maximale prevalentie bereikt echter nooit een waarde boven
de 50%. Dit kan een indicatie zijn voor het optreden van de expulsie reactie bij de mens met als
resultaat een scheve verdeling voor de aanwezigheid van volwassen wormen. Serologisch onderzoek
in combinatie met fecaal onderzoek is echter nodig om deze vraag exact te kunnen beantwoorden.
Key words: Ascariasis – Human – Pigs – Prevalence – STH
2
1. INLEIDING
Ascaris lumbricoides (Linnaeus 1758), de humane spoelworm, is een van de meest voorkomende
gastro-intestinale nematoden waar wereldwijd 1,2 miljard mensen mee zijn geïnfecteerd [1]. Ascaris
lumbricoides vormt samen met de zweepworm (Trichuris trichuria) en de haakworm (Necator
americanus en Ancylostoma duodenale) de groep van de ‘soil- transmitted helminthiasis’ of kortweg
‘STH’ [2]. Een infectie met één van deze parasieten is vaak geassocieerd met slechte sanitaire
voorzieningen, gebrekkige hygiëne en lage socio-economische status daar deze feco-oraal wordt
overgedragen [3-6].
Ascaris infecties veroorzaken de hoogste morbiditeit bij kinderen [7] en kunnen leiden tot onder
andere verminderde groei [8-10] en respiratoire en gastro-intestinale problemen [11]. Omdat de
infectie intensiteit vele malen lager is bij een volwassen persoon in vergelijking met een kind [12,13],
kan men aannemen dat in een endemisch gebied immuniteit wordt opgebouwd.
De varkensspoelworm, Ascaris suum (Goeze 1758), is in de intensieve varkenshouderij de meest
voorkomende nematode bij het varken [2]. Gezien de geringe genetische variatie [14,15] en het
zoönotisch aspect [16,17] tussen de humane- en varkensvorm, is het nog steeds onduidelijk of ze als
één of als twee verschillende species beschouwd mogen worden [18-21]. Bij de meeste varkens wordt
op 17 dagen na de infectie het merendeel van de immature larven uitgescheiden via de mest, de
zogenaamde expulsie reactie [22-24]. Aangezien er in dergelijke varkens zo goed als nooit volwassen
wormen gaan ontwikkelen, worden ze ook niet positief voor eieren in de mest ondanks hun
blootstelling aan immature larven. Of dergelijke expulsie reactie ook doorgaat bij de mens is nog
onduidelijk. Op basis van prevalentie waarden wordt er in deze scriptie gekeken of deze scheve
verdeling van eieren, en dus ook volwassen wormen, ook terug te vinden is bij de mens. Allereerst
zullen de cyclus en de diagnostische middelen besproken worden om de problemen omtrent de
diagnose te verduidelijken. Vervolgens zal in deze literatuurstudie een overzicht gegeven worden van
de prevalentie van A. lumbricoides, de leeftijdsafhankelijk distributie, de risicofactoren met betrekking
tot het besmet raken met deze worm en het effect van controle strategieën.
3
2. CYCLUS
De cyclus van de humane- en de
varkensspoelworm verloopt identiek (figuur
1.)[25]. De infectie geschiedt door orale
inname van fecaal uitgescheiden eieren welke
embryoneren in de omgeving (fase 1.). De in
de dunne darm uitgekomen L3 larven (fase 2.)
verplaatsen zich naar het colon waar ze de
wand van de dikke darm penetreren [26]. De
larven migreren via het portale stelsel naar de
lever om vervolgens via de systemische
circulatie in de long terecht te komen (fase 3.)
De larven worden opgehoest en ingeslikt (fase
4.) en komen in de dunne darm terecht [27].
Eerst zullen deze vervellen tot het L4 stadium
waarna ze vervolgens zullen uitgroeien tot
adulten (fase 5.) [28]. Adulte vrouwelijke
wormen kunnen tot ongeveer 200.000 eieren
per dag produceren [29]. Naarmate het aantal
wormen in de gastheer toeneemt, zal de ei
productie afnemen [30]. De gehele cyclus duurt ongeveer 8 tot 10 weken [27] en de met de mest
uitgescheiden ongeëmbryoneerde eieren kunnen tot 15 jaar overleven in de bodem [31].
3. DIAGNOSE
Een besmetting bij het varken kan worden aangetoond via: eieren in de mest, de aanwezigheid van
wormen in de darm en/of ‘milkspots’ op de lever bij post mortem onderzoek en serologie aan de hand
van een recent ontwikkelde ELISA test [32]. Bij de mens wordt hoofdzakelijk het fecaal onderzoek
gebruikt als diagnostisch middel voor A. lumbricoides.
3.1. Fecaal onderzoek
Fecaal onderzoek is de simpelste manier om mens en dier te testen op de
aanwezigheid van wormeieren (figuur 2.). Het is echter niet altijd de meest
betrouwbare test [2]. Vals negatieve resultaten bij het mestonderzoek kunnen
bijvoorbeeld een gevolg zijn van de aanwezigheid van immature wormen. De
aan- of afwezigheid van eieren in de mest weerspiegelt ook niet het aantal
migrerende larven waar de varkens aan zijn blootgesteld. Dit is het resultaat
van de expulsie reactie die bij veel dieren plaatsvindt. Naast vals negatieve
resultaten doen zich ook vals positieve resultaten voor. Deze resultaten zijn
vaak te wijten aan coprofagie [33].
Fig. 1: Cyclus A. lumbricoides
Fase 1 t/m 5.
(Naar Centers for Disease Control and Prevention (CDC) http://www.dpd.cdc.gov/dpdx)
Fig. 2: A. lumbricoides ei [61]
4
3.2. Post mortem onderzoek
Een andere mogelijkheid om een infectie of blootstelling te achterhalen, is door bij post mortem
onderzoek te kijken naar de aanwezigheid van wormen in de darm en ‘milkspots’ op de lever. Deze
‘milkspots’ zijn het resultaat van een immunologisch respons van de gastheer tegen de migratie van
immature wormen doorheen de lever. Zoals reeds eerder aangehaald, biedt de afwezigheid van
wormen in de darm geen garantie voor de afwezigheid van een infectie. De immature wormen zijn met
het blote oog niet makkelijk waar te nemen en daarnaast zullen de wormen uitgedreven door de
expulsie reactie ook niet te zien zijn. Evenals het fecaal onderzoek heeft de diagnose op basis van
‘milkspots’ ook zijn beperkingen. Enkel recente infecties kunnen hiermee worden aangetoond. Levers
kunnen er normaal uitzien vanwege de graduele afname van ‘milkspots’ vanaf 10 weken na infectie.
Deze varkens worden als negatief beschouwd terwijl zij wel degelijk de negatieve effecten hebben
ondergaan van de migrerende larven [2].
3.3. Serologie
Uit recent onderzoek is gebleken dat serologie een betere manier is om te achterhalen of dieren in
contact zijn geweest met de adulte worm én/of immature larven [2]
3.3.1. ELISA principe
Serologie is in de meeste gevallen gebaseerd op ‘enzyme-linked
immunosorbent assay’ of kortweg ELISA. Deze techniek is
gebaseerd op het principe van antistof-antigeen binding. Enzymen
kunnen gekoppeld worden aan antistoffen zodat deze een
immunologische en enzymatische activiteit hebben. Bij de indirecte
ELISA (figuur 3.) is het antigeen door het mechanisme van
passieve absorptie gebonden op een specifieke plaat (stap 1.) Het
te testen bloedstaal wordt hieraan toegevoegd zodat als er
antistoffen aanwezig zijn, deze zullen gaan binden aan de
antigenen (stap 2.). Hierna wordt de plaat gewassen waarbij de
niet gebonden antistoffen dienen te worden weggespoeld.
Vervolgens wordt er een anti-antistof aan toegevoegd waaraan
een enzym gekoppeld is (stap 3). Na het opnieuw wassen van de
plaat, wordt het substraat toegevoegd. Een verandering in kleur zal
een maat zijn voor de aanwezigheid van specifieke antistoffen in
het te testen serum (stap 4.) [34].
Fig. 3: Indirecte ELISA methode
Stap 1 t/m 4. [90]
5
3.3.2. ELISA voor Ascaris suum
Uit onderzoek van het gebruik van A. suum hemoglobine (AsHb) als vaccin antigeen, bleek dat een
ELISA test gebaseerd op dit antigeen bruikbaar was in de diagnose van A. suum bij afmestvarkens
[36]. Deze test beschikt over een hoge sensitiviteit (99,5%) én specificiteit (100%). Aan de hand van
deze methode is gebleken dat van de 100% seropositieve varkens er slechts 30% positief testten op
de aanwezigheid van eieren in de mest [37]. De 70% die negatief testten op eieren in de mest zijn die
dieren die hoogstwaarschijnlijk op dag 17 de expulsie reactie doorgemaakt hebben [22-24].
4. OVERZICHT PREVALENTIE ASCARIS LUMBRICOIDES
De prevalentie van A. lumbricoides bij de mens is uitgebreid onderzocht. De waarden opgenomen in
deze review dateren van 2010 tot 2014, om zo een reëel beeld te schetsen van de huidige distributie.
De onderzoeken bevatten informatie over de infectiestatus bij ad random geselecteerde individuen om
zo eventuele confounding te vermijden. De gebruikte databasen zijn Sciencedirect en Pubmed. Figuur
4. toont een wereldkaart van alle prevalentie studies met betrekking tot ‘STH’. Dit om te illustreren dat
deze opgenomen data in de review slechts een fractie zijn van alle onderzoeken die uitgevoerd zijn tot
en met het jaar 2014. Onder de ‘STH’ vallen ook de haakworm en zweepworm waardoor de data op
deze kaart niet specifiek gericht zijn op A. lumbricoides.
Fig. 4: De beschikbare STH survey data wereldwijd.
[Uit Global Atlas of Helminth infections (www.thiswormyworld.org) onder een Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International (CC BY-NC 4.0) license (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.4/)]
6
Het overzicht in tabel 1. bestaat uit 43 onderzoeken die plaats hebben gevonden in 19 verschillende
landen. Van de 76876 individuen die onderzocht werden op de aanwezigheid van spoelwormeieren
waren er 9905 positief getest. Hieruit blijkt dat de prevalentie van alle onderzoeken te samen 12,8 %
is. De prevalenties per land waren zeer variabel. De hoogste prevalentie zag men in Nigeria [74] waar
deze 79,3% bedroeg en de laagste met 0,3% was te vinden in Laos [69].
Tabel 1: Overzicht prevalentie A. lumbricoides 2010-2014.
Land, regio of stad Jaar Leeftijd (jaar) Prevalentie (%)
Totaal (n) Aantal positief
Referentie
Brazilië, Noord- Oost 2010 3-5,65 10,5 325 34 [37]
Cambodja, Noord 2012 2-84 2,3 218 5 [38]
Cambodja, Takéo 2010 0->60
0-9
10-19
>60
1,2
0,6
1,7
0
768
318
450
0
9
2
7
0
[39]
Kameroen, Noord-West, Zuid, Zuid-West
2011 10,94 gemiddeld
19,5 4130 805 [40]
Kameroen, Centraal 2011 1-95
<5
5-9
10-14
15-24
15-49
>50
21,6
14,3
27,3
45,9
14,8
13,0
13,3
263
32
49
39
32
49
55
50
4
12
17
4
6
6
[41]
Kameroen, Centraal, Oost en West.
2010 2-23 11,5 12243 1405 [42]
Kameroen, Zuid- West
- Barombi-Kang
- Kake II
2010 5-15
5-15
5-15
21
17,3
24,9
370
162
208
78
28
50
[43]
China, Zuid- West 2011 8-15
8-10
11-12
13-15
44
59
36
36
69
22
33
14
30
13
12
5
[44]
China, Zuid- West 2010 3-5
8-10
16,4
18,6
815
886
133
164
[45]
Cuba. 2012 0,5 -5 7 104 7 [46]
Ethiopië, Noord- West 2011 5-15 4,2 403 16 [47]
7
Ethiopië, Noord – West 2012 9,5 gemid.
≤9
10-12
≥ 13
5,9
3,0
8,5
7,4
304
132
118
54
18
4
10
4
[48]
Ethiopië, Zuid- Oost 2013 11,08 gemiddeld
4,7 340 16 [49]
Ethiopië, Zuid 2010-2011
<4 - >44
<4
5-14
15-44
>44
7,8
2,9
9,3
6,9
10,7
858
68
236
423
131
67
2
22
29
14
[50]
Ethiopië, Zuid 2011 5-16 49,7 298 148 [51]
Ethiopië, Noord- West 2010 5-15 16,6 326 54 [52]
Ethiopië, Noord-West 2011-2012
6-18 39,7 385 153 [53]
Ethiopië, Zuid-Gondar. 2011 2-15 9,9 2338 213 [54]
Ethiopië, Jimma. 2012 1-79 27,6 434 120 [55]
Ethiopië, Noord-West 2012 5-15 39,8 261 104 [56]
Guinea 2010 9-14 8,1 420 34 [57]
Honduras 2011 7-14 30,3 320 97 [58]
India, Noord 2012 2-68 11,0 152 16 [59]
India, Rajashtan 2011 0-60
0-5
6-10
11-15
16-20
>20
4,46
4,3
15,3
1,4
6.6
1,4
224
23
26
71
33
71
10
1
4
2
2
1
[60]
India, Chennai- Zuid 2013 0-50 6,2 256 16 [61]
Ivoorkust, Zuid 2010 7-15 1,3 156 2 [62]
Ivoorkust, Zuid-Centraal 2011 <5 - >40 0,8 1992 15 [63]
Kenya 2012 3-21 18 21582 3875 [64]
Kenya, West 2012 5-19 3,3 4065 134 [65]
Kenya, Magharibi 2010 0-5 4,8 797 38 [66]
Kenya, West 2011 9-19 2,3 310 7 [67]
Kenya, West 2010 10-18 4,9 1308 64 [68]
8
Laos, Zuid 2010 2-81
<6
6-15
16-29
30-39
40-49
50-59
>60
9,8
19,2
8,4
9,6
7,6
8,6
4,8
10,0
574
-
-
-
-
-
-
-
56
-
-
-
-
-
-
-
[69]
Laos, Zuid 2011 2-95 0,3 729 2 [70]
Maleisië, Centraal Peninsular 2012 6-12 47,8 498 238 [71]
Maleisië, Peninsular 2011 <15 - >15
<15
≥15
23,8
15
8,8
500
221
279
119
75
44
[72]
Maleisië, Perak 2011 1-60
1-12
13-20
21-40
41-60
26,9
43,5
54,5
21,7
11,1
77
23
11
23
18
23
10
6
5
2
[73]
Nigeria, Edo 2010 1-15
1-5
6-10
11-15
75,6
76,6
79,3
66,7
316
135
58
30
238
104
46
20
[74]
Peru, Tambopata 2010 2-20 5 73 4 [75]
Peru, Amazone 2010
10,2 gemiddeld
10,4 gemiddeld
54,7
49,2
55,5
1035
571
518
567
280
287
[76]
Rwanda 2010 - 20 109 11 [77]
Tajikistan 2011-2012
7-11
7-9
10-11
16,9
18,8
14,1
1642
956
686
277
180
97
[78]
Venezuela 2010-2011
4-16 26,6 390 104 [79]
Zimbabwe 2010-2011
10-15 2,5 13195 329 [80]
9
De resultaten van deze studie worden ook schematisch weergegeven in figuur 5. Hierop is te zien dat
de meeste resultaten verkregen zijn in Zuid- Amerika, Afrika en Azië. Per land is één percentage
toegekend wat de gemiddelde prevalentie weerspiegelt in het desbetreffende land. Ethiopië is het land
waarvan de meeste onderzoeken beschikbaar waren. De verschillen in prevalentie in dit land per regio
is op deze kaart niet weergegeven. Dit wordt echter wel weergegeven in tabel 1. Tussen de
verschillende regio’s wisselde de prevalentie van 2,9% [50] tot 49,7% [51]. Hetzelfde geldt voor
Kenya. De prevalentie varieerde daar van 2,3% [67] tot 18% [64].
Fig. 5: Gemiddelde prevalentie van A. lumbricoides per land.
10
5. LEEFTIJDSAFHANKELIJKE DISTRIBUTIE
In 7 recent gepubliceerde studies bij de mens werd de prevalentie in verschillende leeftijdscategorieën
onderzocht. De resultaten van deze studies worden aan de hand van grafieken hieronder
weergegeven (figuur 6.).
Fig. 6: Leeftijdsafhankelijke prevalentie A. lumbricoides
11
Desondanks de verschillen in de totale prevalentie tussen de studies is te zien dat de
leeftijdsafhankelijke prevalentie in de 7 onderzoeken grotendeels een gelijkaardige dynamiek vertoont.
Op jonge leeftijd (0 tot 5 jaar) is de prevalentie minimaal waarna er een aanzienlijke stijging is te zien
met een maximale prevalentie op een leeftijd van ongeveer 6 tot 10 jaar. In vorige studies werd reeds
aangetoond dat kinderen een verhoogde kans hadden om geïnfecteerd te raken bij het bereiken van
de schoolleeftijd [56] of puberteit [50] welke overeen komt met deze leeftijdscategorie.
Na deze piek in de prevalentie lijkt er leeftijdsafhankelijke daling te zien. Niet alleen in de
bovengenoemde 7 onderzoeken werd dit vastgesteld. Dezelfde bevinding werd tevens waargenomen
in het westen van Kenya waar de prevalentie daalde bij toenemende leeftijd van 13.3% naar 0% [68].
Deze dalingen zijn hoogstwaarschijnlijk het gevolg van immuniteitsopbouw [11,12].
In Kameroen [41], Ethiopië [50], India [60], Laos [69] en Nigeria [74] werd er gekeken naar de leeftijd
van 0 tot 5 jaar. In 2 van deze 5 onderzoeken, namelijk Nigeria en Laos, is een afwijkende dynamiek
waar te nemen. De prevalentie was extreem hoog in deze leeftijdscategorie wat sterk afwijkt van de
resultaten van de andere 3 onderzoeken. Het blijft daarbij altijd belangrijk om het totaal aantal mensen
dat bemonsterd werd in acht te nemen bij de interpretatie van de cijfers. Zo zal een onderzoek met
een hoog aantal onderzochte personen meer betrouwbaar zijn dan deze met een laag aantal.
6. RISICOFACTOREN
6.1 SANITAIRE VOORZIENINGEN EN HYGIËNE.
In figuur 4. en figuur 5. is te zien dat de opgenomen prevalentie waarden in de review niet zijn
vastgesteld in de westelijke landen. Gezien de cyclus van de worm is het een feco-oraal
overdraagbare ziekte. De infectie is mede hierdoor vaker te zien in landen met slechte sanitaire
voorzieningen en gebrekkige hygiëne [3-6].
Gebrek aan hygiëne, zoals het niet wassen van de handen na een toilet bezoek, werd aangehaald als
een risicofactor [53]. Het zorgt ervoor dat re-infectie in de hand gewerkt wordt. In Kameroen werd er
ondanks de regelmatige ontworming aangetoond dat er nog steeds veel re-infectie optrad [81]
waardoor intestinale parasieten er nog steeds een belangrijk gezondheidsprobleem vormen [82]. Een
verbetering in de hygiëne en goede voorlichting zorgde echter voor een duidelijke daling van feco-
oraal overdraagbare parasieten [43].
In China werd er een onderscheid gemaakt tussen een primitief toilet en een gerioleerd toilet.
Kinderen die gebruikmaakten van een primitief toilet hadden een lagere kans geïnfecteerd te raken.
Een onverwacht resultaat omdat men zou denken dat het primitief toilet een hoger risico zou vormen.
Het toilet dat gebruikt maakt van water zou een hogere contaminatie veroorzaken waardoor de kans
hoger is besmet te raken [45].
12
6.2. LEEFTIJD
Een bijkomende risicofactor is de leeftijd. Schoolkinderen hebben een hogere kans geïnfecteerd te
raken. Hierbij dragen slechte hygiëne, lage immuniteitsstatus, overbevolking en slechte sanitaire
voorzieningen bij in het verhogen van de kans als kind op een infectie [83]. Ook was de kans hoger bij
kinderen in de puberteit. De gegeven reden hiervoor was het verhoogd contact met besmet voedsel
en water door deelname op deze leeftijd aan de agricultuur [50].
6.3. EDUCATIE
Het hebben van hoog opgeleide ouders zorgde ervoor dat deze kinderen een verlaagde kans hadden
om geïnfecteerd te raken De moeder van het gezin zou zich meer bewust zijn over de risicofactoren
van ‘STH’ waardoor kinderen meer kennis bezitten over het besmettingsgevaar [45].
6.4. AANWEZIGHEID VAN VARKENS
Varkens in de nabijheid van de mens zou een potentiële risicofactor kunnen zijn gezien de geringe
genetische variatie [14,15] en het zoönotisch aspect tussen A. suum en A. lumbricoides [16,17]. Uit
experimentele besmetting van varkens met eieren verkregen van mensen en vice versa, is namelijk
gebleken dat de cyclus zowel bij het varken als bij de mens volledig wordt doorlopen [19]. Dit wijst
erop dat de aanwezigheid van varkens mogelijks een risicofactor kan zijn. Een onderzoek in
Cambodja heeft dit echter niet uitgewezen. In Cambodja heeft men bij zowel de mens als het varken
onderzoek gedaan naar de aanwezigheid van de spoelworm. De prevalentie bij de mens was laag
(2,3%) in tegenstelling tot het varken waar deze bijna 10 maal zo hoog was (26,3%) [38]. Gezien het
grote verschil in prevalentie concludeerde men dat in Cambodja het varken in de nabijheid van de
mens geen risicofactor vormde.
6.5. PREDISPOSITIE
Naast bovenstaande risicofactoren is er ook een zogenaamde predispositie vastgesteld. Bepaalde
mensen die reeds een behandeling hebben gekregen tegen de parasiet hebben de neiging om
opnieuw een vergelijkbare infectie te ontwikkeling als zij hadden voor de behandeling. Deze
variabiliteit in infectiestatus is nog niet geheel gekend en wordt mogelijk veroorzaakt door genetische
verschillen tussen individuen [13, 84, 85].
13
7. EFFECT VAN CONTROLE STRATEGIEËN
Op basis van de risicofactoren met betrekking tot het ontwikkelen van een infectie, is te concluderen
dat de controle strategie uit 3 grote pijlers moet bestaan: het verbeteren van sanitaire voorzieningen,
voorlichtingen geven met betrekking tot het infectiegevaar en anthelmintica behandelingen [32].
Benzimidazole anthelmintica zijn goed betaalbare en efficiënte middelen om een breed spectrum van
helminth infecties, zoals de ‘STH’, te behandelen [86]. De ‘World Health Organisation’ (WHO) raadt
een preventieve anthelmintica therapie aan waarbij een eenmalige dosis benzimidazole periodiek
wordt toegediend aan schoolkinderen [87]. Preventieve therapie zal de kinderen echter niet
beschermen tegen een herinfectie [88,89] waardoor het tevens belangrijk blijft aandacht te schenken
aan hygiëne, schoon drinkwater en goede sanitaire voorzieningen [90-92].
Het ontwormingsschema had een wisselende rol als effectieve controle strategie. Kinderen die niet
jaarlijks ontwormd werden in Honduras hadden een hogere kans op infectie met A. lumbricoides [58].
In China daarentegen was de bevinding omgekeerd. Het ontwormen van de kinderen zorgde echter
niet voor een verlaging van de prevalentie. Mogelijke verklaringen hiervoor zijn het toedienen van een
te lage dosis van de medicatie of een ontworming met een te lage frequentie waardoor de
behandeling niet effectief verloopt [45].
In Ivoorkust is het project genaamd ‘CLTS’ (Community-led total sanitation) en ‘KAPB’ (knowledge,
attitude, practice and believe) ingezet om intestinale parasitaire infecties te doen afnemen [93]. Het
hebben van een toilet bleek daar geen garantie te geven voor het gebruik van een toilet. Open
defeceren in de omgeving is daar heel gebruikelijk. ‘CLTS’ is een geïntegreerde aanpak om een open-
defecatievrije status te ondersteunen [94]. Het aantal eieren dat volwassen vrouwelijke wormen
produceren is zo groot dat één enkel gecontamineerde defecatie een heel dorp kan infecteren [95].
Toch blijft het moeilijk de mensen te overhalen om op een correcte manier van sanitaire voorzieningen
gebruik te maken. Het defeceren in de buitenwereld blijft zogezegd comfortabeler [93].
De ‘UHEW’s’ (urban health extension workers) in Jimma, Ethiopië hebben zich voorgenomen om de
prevalentie te doen dalen door onder andere voorlichtingen te geven aan huishoudens. Op deze
manier zijn de mensen zich meer bewust van de risicofactoren rondom de ‘STH’ [96]. Aan het einde
van 2004 werd er in de stad een prevalentie van gastro-intestinale parasieten waargenomen van 83%
[97]. Om het effect te evalueren van de ‘UHEW’s’ werd in 2012 de prevalentie opnieuw onderzocht en
die bleek gedaald te zijn tot 48.2% [55]. Ook in Kameroen, zoals eerder vermeld bij de risicofactoren,
zorgde verbetering in de hygiëne en goede voorlichting voor een duidelijke daling van feco- oraal
overdraagbare parasieten [43].
14
BESPREKING
Om een antwoord te kunnen geven op de vraag of de ei-uitscheiding bij de mens dezelfde dergelijke
scheve verdeling vertoont zoals bij het varken, dient men te kijken naar de prevalentiewaarden. Op de
leeftijd van ongeveer 6 tot 10 jaar is er een maximum in de prevalentie te zien. Deze prevalentie rijkt
echter nooit boven de 50%. Dit ondersteunt de suggestie dat de expulsie reactie op dag 17 mogelijk
ook optreedt bij de mens. De ei-uitscheiding zal daarmee ook voor de A. lumbricoides niet normaal
verdeeld zijn. Serologisch onderzoek in combinatie met fecaal onderzoek is echter nodig om deze
vraag exact te kunnen beantwoorden.
Bij het varken zijn er in het colostrum antistoffen gevonden tegen A. suum waardoor biggen in hun
eerste levensweken potentieel beschermd zouden kunnen zijn tegen de worm [98]. Aan de hand van
tabel 1. is te zien dat ook op jonge leeftijd de worm aanwezig kan zijn bij de mens maar de prevalentie
in deze leeftijdsgroep is minimaal. Door eventueel in de toekomst moedermelkstalen van vrouwen in
een endemisch gebied te testen op antistoffen tegen A. lumbricoides, is het mogelijk om er achter te
komen of deze antistoffen bij de mens mogelijk ook een rol spelen in de maternale immuniteit bij jonge
kinderen.
Ondanks alle controle maatregelen om de prevalentie te doen afnemen, is men er tot op heden
nergens in geslaagd de parasiet te elimineren. De belangrijkste maatregelen om de infectie verder te
bestrijden zijn deze die re-infectie tegengaan namelijk het verbeteren van sanitaire voorzieningen
alsook het geven van voorlichting met betrekking tot de risicofactoren om besmet te raken [32].
Daarnaast zijn anthelmintica behandelingen essentieel om de morbiditeit van A. lumbricoides te
bestrijden [87].
Vooralsnog zijn er verschillende beperkingen in deze review waar rekening mee moet worden
gehouden. Allereerst waren er teveel data beschikbaar om allemaal op te nemen in de review.
Hierdoor is er bewust een selectie gemaakt op basis van het jaartal en database. Om een meer
exacte evaluatie te verkrijgen, zou het nodig zijn om meer data te gebruiken. Ten tweede blijft het
overzicht een weergave van de plaatsen waar onderzoek is gedaan. Er blijven altijd nog plaatsen
bestaan met een onbekende prevalentie. Tot slot blijven de meeste onderzoeken zeer beperkt in hun
leeftijdsrange waardoor er geen vergelijking mogelijk is met andere leeftijdsgroepen. Een verdere
opdeling in leeftijdscategorieën zou meer inzicht kunnen bieden.
15
LITERATUURLIJST:
1. de Silva, N.R., Brooker, S., Hotez, P.J., Montresor, A., Engels, D., Savioli, L., (2003), Soil-
transmitted helminth infections: updating the global picture, Trends Parasitol, 19, 547-551.
2. Vlaminck. J., Levecke, B., Vercruysse, J., Geldhof, P., (2014), Avances in the diagnosis of Ascaris
suum infections in pigs and their possible applications in humans, Parasitology, 141, 1-5.
3. Legesse, M., Erko, B., (2004), Prevalence of intestinal parasites among schoolchildren in a rural
area close to southeast of Lake Langano, Ethiopia, Ethiop J Health Dev, 18, 116-120.
4. Ayalew, A., Debebe, T., Worku, A., (2011), Prevalence and risk factors of intestinal parasites
among Delgi school children, North Gondar, Ethiopia, J Parasitol Vector Biology, 3, 75-81.
5. Mengistu, A., Gebre- Selassie, S., Kassa, T., (2007), Prevalence of intestinal parasitis infections
among urban dwellers in southwest Ethiopia, Ethiop J Health Dev, 21, 12-17.
6. Okyay, P., Ertug, S., Gultekin, B., Onen, O., Beser, E., (2004), Intestinal parasites prevalence
and related factors in school children, a western city sample-Turkey, BMC Public Health, 4, 64-69.
7. Bethony, J., Brooker, S., Albonico, M., Geiger, S.M., Loukas, A., Diemert, D., Hotez, P.J., (2006),
Soil-transmitted helminth infections: ascariasis, trichuriasis, and hookworm, Lancet, 367, 1521-1532.
8. Crompton, D.W.T., Nesheim, M.C., (2002), Nutritional impact of intestinal helminthiasis during the
human life cycle, Annu Rev Nutr, 22, 25-35.
9. Muniz-Junqueira, M.I., Queroz, E.O., (2002), Relationship between protein-energy malnutrition,
vitamin A and parasitoses in children living in Brasilia, Brazil Rev Soc Brad Med Trop, 35, 133-141.
10. Al-Mekhlafi, H.M., Azlin, M., Nor Aini, U., Shaik, A., Sa’iah, A., Fatmah, M.S., Ismail, M.G., Aisah,
M.Y., Rozlida, A.R., Norhayatiy, M.,(2005), Malnutrition and soil-transmitted helminthiasis among
Orang Asli children in Selangor, Malaysia, Asia Pac J Clin Nutri 14, 188-194.
11. Crompton, D.W.T., (2011), Ascaris and ascariasis, Adv. Parasitol, 48, 285-375.
12. Thein-Hlaing, T.S., (1984), Epidemiology and transmission dynamics of Ascaris lumbricoides in
Okpo village rural Burma, Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg.,78, 497-504.
13. Holland, C.V., Asaolu, S.O., Crompton, D.W.T., Stoddart, R.C., MacDonald, R., Torimoro, S.E.A.,
(1989), The epidemiology of Ascaris lumbricoides and other soil-transmitted helminths in primary
school children from Ile-Ife, Nigeria, Parasitology, 99, 275-285.
16
14. Zhu, X., Chilton, N.B., Jacobs, D.E., Boes, J., Gasser, R.B., (1999), Characterisation of Ascaris
from human and pig hosts by nuclear ribosomal DNA sequences, Int. J. Parasitol, 29, 469-478.
15. Anderson, T.J.C., Romero-Abal, M.E., Jaenike, J., (1993), Genetic structure and epidemiology of
Ascaris populations: patterns of host affliation in Guatemale, Parasitology, 107, 319-334.
16. Takata, I., (1951), Experimental infection of man with Ascaris of mand and the pig, Kitasato Arch.
Exp. Med, 23, 151.
17. Galvin, T.J., (1968), Development of human and pig Ascaris in the pig and rabbit, J. Parasitol, 54,
1085-1091.
18. Peng, W., Yuan, K., Hu, M., Gasser, R.B., (2007), Recent insights into the epidemiology and
genetics of Ascaris in China using molecular tools, Parasitology, 134, 325-330.
19. Leles, D., Gardner, S.L., Reinhard, K., Iniguez, A., Araujo, A., (2012), Are Ascaris lumbricoides
and Ascaris suum a single species?, Parasites and Vectors, 5, 42.
20. Nejsum, P., Betson, M., Bendall, R.P., Thamsborg, S.M., Stothard, J.R., (2012), Assessing the
zoonotic potential of Ascaris suum and Trichuris suis: looking to the future from an analysis of the
past, Journal of Helminthology, 86, 148-155.
21. Betson, M., Nejsum, P., Stothard, J.R., (2013), From the twig tips to the deeper branches: new
insights into evolutionary history and phylogeography of Ascaris, Uit Ascaris, the Neglected Parasite
(ed. Holland C), 265-286, Elsevier, Amsterdam, Nederland.
22. Roepstorff, A., (1997), Helminth surveillance as a prerequisite for anthelmintic treatment in
intensive sow herd, Veterinary Parasitology, 73, 139-151.
23. Helwigh, A.B., Nansen, P., (1999), Establishment of Ascaris suum in the pig: development of
immunity following a single primary infection, Acta Veterinaria Scandinavica, 40, 121-132.
24. Masure, D., Wang, T., Vlaminck, J., Calerhoudt, S., Chiers, K., Van den Broeck, W., Saunders,
J., Vercruysse, J., Geldhof, P., (2013), The intestinal expulsion of the roundworm Ascaris suum is
associated with eosinophils, intra-epithelial T cells and decreased intestinal transit time, PLoS
Neglected Tropical Diseases, 7, e2588.
25. Dold, C. en Holland, C.V, (2011), Ascaris en ascariasis, Microbes and infection, 12, 632.
17
26. Murrel, K.D., Eriksen, L., Nansen, P., Slotved, H.C., Rasmussen, T., (1997), Ascaris suum: a
reversion of its early migratory pat hand implications for humans ascariasis, J. Parasitol, 83, 225-260.
27. Roepstorff, A., Eriksen, L., Slotved, H.C., Nansen, P., (1997), Experimental Ascaris suum
infection in pig: worm population kinetics following single inoculations with three doses of infective
eggs, Parasitology, 115, 443-452.
28. Pillit, P.A., Lichtenfels, J.R., Tromba, F.G., Madden, P.A., (1981), Differentiation of late fourth and
early fifth stages of Ascaris suum Goeze, 1782 (Nematoda: Ascaridoidea) in swine, Proc. Helminthol.
Soc. Wash., 48, 1-7.
29. Sinniah, B., (1982), Daily egg production of Ascaris lumbricoides: the distribution of eggs in the
faeces and the variability of egg counts, Parasitology, 84,167e175.
30. Sinniah, B., Subramaniam, K., (2009), Factors influencing the egg production of Ascaris
lumbricoides: relationship to weight, length and diameter of worms, J. Helminthol., 65,141e147.
31. WHO, Control of Ascariasis (Report of WHO Committee), (1967), Technical Report 379, 1e39.
32. Hotez, P.J., Bundy, D.A.P, Beegle, K., Brooker, S., Drake, L., de Silva, N.R., Montresor, A.,
Engels, D., Jukes, M., Chitsulo, L., Chow, J., Laxminarayan, R., Michaud, C., Bethony, J., Correa-
Oliveira, R., Shuhua, X., Fenwick, L., Savioli, L., (2006), Helminth infections: soil-transmitted helminth
infection and schistosomiasis, uit: Jamison, D.T., Breman, J.G., Measham, A.R., Alleyne, G., Claeson,
M., Evans, D.B., Jha, P., Mills, A., Musgrove, P., (Editors), (2006), Disease Control Priorities in
Developing Countries, World Bank Group, Washington.
33. Boes, M., Nejsum, P., Sothard, J.R., (1997), False postive Ascaris suum egg counts in pigs,
International Journal for Parasitology, 27, 833-838.
34. Voller, A., Bartlett, A., Bidwell, D.E., (1978), Enzyme immunoassays with special reference to
ELISA techniques, Journal of Clinical Pathology, 31, 507-509.
35. Vlaminck, J., Martinez-Valladares, M., Dewilde, S., Moens, L., Tilleman, K., Deforce, D., Urban,
J., Claerebout, E., Vercruysse, J., Geldhof, P., (2011), Immunizing pigs with Ascaris suum
haemoglobin increases the inflammatory respons in the liver but fails to induce a protective immunity,
Parasite Immunology, 33, 250-254.
36. Vlamick, J., Nejsum, P., Vangroenweghe, F., Thamsborg, S.M., Vercruysse, J., Geldhof, P.,
(2012), Evaluation of a serodiagnostic test using Ascaris suum haemoglobin for the detection of
roundworm infections in pig population, Veterinary Parasitology, 189, 267-273.
18
37. Lander, R.L., Lander, A.G., Houghton, L., Williams, S.M., Costa-Ribeiro, H., Barreto, D.L., Mattos,
A.P., Gibson, R.S., (2012), Factors influencing growth and intestinal parasitic infections in
preschoolers attending philanthropic daycare centers in Salvador, Northeast Region of Brazil, Cad.
Saúde Pública, Rio de Janeiro, 28, 2178-2184.
38. Schär, F., Inpankaew, T., Traub, R.J., Khieu, V., Dalsgaard A., Chimnoi, W., Chhoun, C., Sok, D.,
Marti, H., Muth, S., Odermatt, P., (2014), The prevalence and diversity of intestinal parasitic infections
in humans and domestic animals in a rural Cambodian village, Parasitology International, 63, 597-603.
39. Yong, T.S., Shin, E.H., Chai, J.Y., Sohn, W.M., Eom, K.S., Lee, D.M., Park, K., Jeoung, H.G.,
Hoang, E.H., Lee, Y.H., Woo, H.J., Lee, J.H., Kang, S.I., Cha, J.K., Lee, K.H., Yoon, C.H., Sinuon, M.,
Socheat, D., (2012), High Prevalence of Opithorchis viverrini infections in a Riparian Population in
Takeo Province, Cambodia, Korean J parasitol, 50, 173-176.
40. Tchuem Tchuenté, L.A., Noumedem, C.D., Ngassam, P.N., Kenfack, C.M., Gipwe, N.F., Dankoni,
E., Tarini, A., Zhang, Y., (2013), Mapping of schistosomiasis and soil transmitted helminthiasis in the
regions of Littoral, North-West, South and South- West Cameroon and recommendations for
treatment, BMC Infectious Diseases, 13, 2-12.
41. Zeukeng, F., Tchinda, V.H.M., Bigoga, J.D., Hugues, C., Seumen, T., Ndzi, E.S., Abonweh, G.,
Makoge, V., Motsebo, A., Moyou, R.S., (2014), Co-infections of Malaria and Geohelminthiasis in Two
Rural Communities of Nkassomo and Vian in the Mfou Health District, Cameroon, PLOS neglected
tropical diseases, 8, e3236.
42. Tchuem Tchuenté, L.A., Ngassam, R.I.K., Sumo, L., Ngassam, P., Noumedem, C.D., Nzu,
D.D.L., Dankoni, E., Kenfack, C.M., Gipwe, N.F., Akame, J., Tarini, A., Zhang, Y., Angwafo, F.F.,
(2012) Mapping of Schistosomiasis and Soil- Transmitted Helminthiasis in the Regions of Centre, East
and West Cameroon, PLOS neglected tropical diseases, 6, e1553.
43. Kamga, H.L.F., Nsagha, D.S., Atanga, M.B.S., Njunda, A.L., Assob, J.C.N., Fon, P.N.,
Fomumbod, S.A., (2011), The impact of health education on the prevalence of faecal orally
transmitted parasitic infections among school children in a rural community in Cameroon, Pan African
Medical Journal, 8, 2,3,7.
44. Yap, P., Du, Z.W., Chen, R., Zhang, L.P., Wu, F.W., Wang, J., Wang, X.Z., Zhou, H., Zhou, X.N.,
Utzinger, J., Steinmann, P., (2012), Soil transmitted helminth infections and physical fitness in school-
aged Bulang children in southwest China: results from a cross-sectional survey, Parasites & Vectors,
5, 2,4,5.
19
45. Wang, X., Zhang, L., Luo, R., Wang, G., Chen, Y., Medina, A., Eggleston, K., Rozelle, S., Smith,
D.S., (2012), Soil- Transmitted Helminth Infections and Correlated Risk Factors in Preschool and
School-Aged Children in Rural Southwest China, PLOS one, 7, e45939.
46. Cañete, R., Díaz, M.M., García, R.A., Martinez, P.M.L., Ponce, F.M., (2012), Intestinal Parasites
in Children from a Day Care Centre in Mantanzas City, Cuba, PLOS one, 7, e51394.
47. Degarege, A. en Erko, B., (2013), Association between intestinal helminth infections and
underweight among school children in Tikur Wuha Elementery School, Northwestern Ethiopia, Journal
of Infection and Public Health, 6, 126,127.
48. Gelaw, A., Anagaw, B., Nigussie, B., Silesh, B., Yirga, A., Alem, M., Endris, M., Gelaw, B.,
(2013), Prevalence of intestinal parasitic infections and risk factors among schoolchildren at the
University of Gondar Community School, Northwest Ethiopia: a cross-sectional study, BMC Public
Health,13, 2-6.
49. Tulu, B., Taye, S., Amsalu, E., (2014), Prevalence and its associated risk factors of intestinal
parasitic infections among Yadot primary school children of South Eastern Ethiopia: a cross sectional
study, BMC Research Notes, 7, 2-7.
50. Wegayehu, T., Tsalla, T., Seifu, B., Telku, T., (2013), Prevalence of intestinal parasitic infections
among highland and lowland dweller in Gamo area, South Ethiopia, BMC Public Health,13, 2-6.
51. Samuel, F., Degarage, A., Erko, B., (2014), Efficacy and side effect of albendazole currently in
use against Ascaris, Trichuris and hookworm among children in Wondo Genet, southern Ethiopia,
Parasitology Internationaal, 63, 451-453.
52. Tekeste, Z., Belyhun, Y., Gebrehiwot, A., Moges, B., Workineh, M., Ayalew, G., Mandefro, M.,
Kassu, A., (2013), Epidemiology of intestinal schistosomiasis and soil transmitted helminthiasis among
primary school children in Gorgora, Northwest Ethiopia, Asian Pacific Journal of Tropical Disease, 3,
62-63.
53. Abera, A. en Nibret, E., (2014), Prevalence of gastrointestinal helminthic infections and
associated risk factors among schoolchildren in Tilili town, northwest Ethiopia, Asian Pacific Journal of
Tropical Medicine, 526-529.
20
54. King, J.D., Endeshaw, T., Escher, E., Alemtaye, G., Melaku, S., Gelaye, W., Worku, A., Adugna,
M., Melak, B., Teferi, T., Zerihun, M., Gesese, D., Tadesse, Z., Mosher, A.W., Odermatt, P., Utzinger,
J., Marti, H., Ngondi, J., Hopkins, D.R., Emerson, P.M., (2013), Intestinal Parasite Prevalence in and
Area of Ethiopia after Implementing the SAFE Stragegy, Enhanced Outreach Services, and Health
Extension Program, PLOS neglected tropical diseases, 7, e2223.
55. Jejaw, A., Zeynudin, A., Zemene, E., Belay, T., (2014), Status of intestinal parasitic infections
among residents of Jimma Town, Ethiopia, BMC Research Notes, 7, 2-6.
56. Mathewos, B., Alemu, A., Woldeyohannes, D., Alemu, A., Addis, Z., Tiruneh, M., Aimero, M.,
Kassu, A., (2014), Current status of soil transmitted helminths and Schistosoma mansoni infections
among children in two primary schools in North Gondar, Northwest Ethiopia: a cross sectional study,
BMC Research Notes, 7, 2-7.
57. Hodges, M., Koroma, M.M., Baldé, M.S., Turay, H., Fofanah, I., Divall, M.J., Winkler, M.S.,
Zhang, Y., (2011), Current status of schistosomiasis and soil-transmitted helmithiasis in Beyla and
Macenta Prefectures, Forest Guinea, Transactions of Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene,
105, 672-674.
58. Gabrie, J.A., Rueda, M.M., Canales, M., Gyorkos, T.W., Sanchez, A.L., (2014), School hygiene
and deworming are key protective factors for reduced transmission of soil-transmitted helminths
among schoolchildren in Honduras, Parasites & Vectors, 7, 3,5,6,9.
59. Barda, B., Ianniello, D., Salvo, F., Salvo, F., Sadutshang, T., Rinaldi, L., Cringoli, G., Burioni, R.,
Albonico, M., (2014), ‘’Freezing’’ parasites in pre-Himalayan region, Himachal Pradesh: Experience
with mini-FLOTAC, Acta Tropica, 130, 12-14.
60. Choubisa, S.L., Jaroli, V.J., Choubisa, P., Mogra, N., (2012), Intestinal parasitic infection in Bhil
tribe of Rajasthan, India, J parasit D, 36, 143-146.
61. Dhanabal, J., Selvadoss, P.P., Muthuswamy, K., (2014), Comparative Study of the Prevalence of
Intestinal Parasites in Low Socioeconomic Areas from South Chennai, India, Journal of Parasitology
Research, 2-5.
62. Müller, I., Coulibaly, J.T., Fürst, T., Knopp, S., Hattendorf, J., Krauth, S.J., Stete, K., Righetti,
A.A., Glinz, D., Yao, A.K., Pühse, U., N’Goran, E.K., Utzinger, J., (2011), Effect of schistosomiasis and
Soil-Transmitted Helminth Infections on Physical Fitness of School Children in Côte d’Ivoire, PLOS
neglected tropical diseases, 5, e1239.
21
63. Schmidlin, T., Hürlimann, E., Silué, K.D., Yapi, R.B., Houngbedji, C., Kouadio, B.A., Acka-
Douabélé, C.A., Kouassi, D., Outtara, M., Zouzou, F., Bonfoh, B., N’Goran, E.K., Utzinger, J., Raso,
G., (2013), Effecst of Hygiene and Defecation Behavior on Helminths and Intestinal Protozoa
Infections in Taabo, Côte d’Ivoire, PLOS one, 8 , e65722.
64. Mwandawiro, C.S., Nikolay, B., Kihara, J.H., Ozier, O., Mukoko, D.A., Mwanje, M.T., Hakobyan,
A., Pullan, R.L., Brooker, S.J., Njenga, S.M., (2013), Monitoring and evaluating the impact of national
school-based deworming in Kenya: study design and baseline results. Parasites & Vectors, 6, 2-6.
65. Odiere, M.R., Rawago, F.O., Ombok, M., Secor, W.E., Karanja, D.M.S, Mwinzi, P.N.M., Lammie,
P.J., Won, K., (2012), High prevalence of schistosomiasis in Mbita and its adjacent islands of Lake
Victoria, western Kenya, Parasites & Vectors, 5, 2-5.
66. Obala, A.A., Simiyu, C.J., Odhiambo, D.O., Nanyu, V., Downing, R., Mwaliko, F., Mwangi, A.W.,
Menya, D., Chelagat, D., Nyamogoba, H.D.N., Ayuo, P.O., O’Meara, W.P., Twagirumukiza,
Vandenbroek D, Otsyula BBO, de Maeseneer J, (2013) Webuye Health and Demographic
Surveillance Systems Baseline Survey of Soil-Transmitted Helminths and Intestinal Protozoa among
Children up to Five Years, Journal of Tropical Medicine, 2,4,5.
67. Nagi, S., Chadeka, E.A., Sunahara, T., Mutungi, F., Dan Justin, Y.K., Kaneko, S., Ichinose, Y.,
Matsumoto, S., Njenga, S.M., Hashizume, M., Shimada, M., Hamano, S., (2014), Risk Factors and
Spatial Distribution of Schistosoma mansoni Infection amon Primary School Children in Mbita District,
Western Kenya, PLOS neglected tropical diseases, 8, e2991.
68. Odiere, M.R., Opisa, S., Odhiambo, G., Jura, W.G.Z.O., Ayisi, J.M., Karanja, D.M.S., Mwinzi,
P.N., (2011), Geographical distribution of schistosomiasis and soil-transmitted helminths among
school children in informal settlements in Kisumu City, Western Kenya, Parasitology, 138, 1569-1574.
69. Phongluxa, K., Xayaseng, V., Vonghachack, Y., Akkhavong, K., van Eeuwijk, P., Odermatt, P.,
(2013), Heminth infections in southern Laos: high prevalence and low awareness, BioMed Central, 6,
2-6.
70. Vonghachack, Y., Somphou, S., Bouakhasith, D., Taisayavong, K., Akkavong, K., Odermatt, P.,
(2014), Epidemiology of Strongyloides stercoralis on Mekong islands in Southern Laos, Acta Tropica,
2,3.
71. Al-Delaimy, A.K., Al-Mekhlafi, H.M., Nasr N.A., Sany, H., Atroosh, W.M., Nashiry, M., Anuar, T.S.,
Moktar, N., Lim, Y.A.L., Mahmud, R., (2014), Epidemiology of Intestinal Polyparasitisme among Orang
Asli School Children in Rural Malaysia, PLOS neglected tropical diseases, 8, e3074.
22
72. Anuar, T.S., Md Salleh, F., Moktar, N., (2014), Soil-Transmitted Helminth Infections and
Associated Risk Factors in Three Orang Asli Tribes in Peninsular Malaysia, Scientific Reports, 4, 1-5.
73. Sinniah, B., Sabaridah, I., Soe, M.M., Sabitha, P., Awang, I.P.R., Ong, G.P., Hassan, A.K.R.,
(2012), Determining the prevalence of intestinal parasites in three Orang Asli (Aborigines)
communities in Perak, Malaysia, Tropical Biomedicine, 29, 201-204.
74. Osazuwa, F., Ayo, O.M., Imade, P., (2011), A significant association between intestinal helminth
infection and anaemia burden in children in rural communities of Edo state, Nigeria, North American
Journal of Medical Sciences, 3, 30-33.
75. Machicado, J.D., Marcos, L.A., Tello, R., Canales, M., Terashima, A., Gotuzzo, E., (2012),
Diagnosis of soil-transmitted helminthiasis in an Amazonic community of Peru using multiple
diagnostic techniques, Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene,106,
334,335.
76. Gyorkos, T.W., Maheu-Giroux, M., Blouin, B., Casapia, M., (2013), Impact of Health Education on
Soil-Transmitted Helminth Infections in Schoolchildren of the Peruvian Amazon; A Cluster-
Randomized Controlled Trial, 7, e2397.
77. Niyizurugero, E., Ndayanze, J.B., Bernard, K., (2013), Prevalence of intestinal parasitic infections
and associated risk factors among Kigali Institute of Education students in Kigali, Rwanda, Tropical
Biomedicine, 30, 718-719.
78. Sherkhonov, T., Yap, P., Mammadov, S., Sayfuddin, K., Martinez, P., Amoss, W.P., Wientzen,
R.L., Steinmann, P., (2013), National intestinal helminth survey among schoolchildren in Tajikistan:
Prevalences, risk factors en perceptions, 126, 94-96.
79. Verhagen, L.M., Incani, R.N., Franco, C.R., Ugarte, A., Cadenas, Y., Sierre Ruiz, C.I., Hermans,
P.W.M., Hoek, D., Campos Ponce, M., de Waard, J.H., Pinelli, E., (2013), High Malnutrition Rate in
Venezuelan Yanomami Compared to Warao Amerindians en Creoles: Significant Associations With
Intestinal Parasites en Anemia, PLOS one, 8, 2-4.
80. Midzi, N., Mduluza, T., Chimbari, M.J., Tshuma, C., Charimari, L., Gibson, M., Manangazira, P.,
Munyati, S.M., Phiri, I., Mutambu, S.L., Midzi, S.S., Ncube, A., Muranzi, L.P., Rusakaniko, S., Mutapi,
F., (2014), Zimbabwe Plan of Action for Control NTDs, 8, 2-6.
81. Nkengazong, L., Njiokou, F., Wanji, S., Teukeng, F., Enyong, P., Asonganyi, T., (2010),
Prevalence of Soil Transmitted Helminths and Impact of Albendazole on Parasitic indices in Kotto
Barombi and Marumba II villages (South West Cameroon). Afr J Env Sc Tech, 4, 115- 121.
23
82. Tchuem Tchuenté, L.A., (2003), Polyparasitism with Schistosoma haematobium and STH
infections among school children in Loum, Cameroon. Trop Med Int Health, 8, 975-86.
83. Jarabo, M., Garcia-Moran, N.P., Garcia-Moran, J.I, (2014), Prevalence of intestinal parasites in a
student population, Enferm Infecc Microbiol Clin, 13, 464–468.
84. Elkins, D.B., Haswell-Elkins, M., Anderson, R.M., (1986), The epidemiology and control of
intestinal helminthes in Pulicat lake region of southern India. I, Stusy design and pre- and post-
treatment observations on Ascaris lumbricoides infection, Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg, 80, 774-792.
85. Boes, J., Medley, G.F., Eriksen, L., Roepstorff, A., Nansen, P., (1989), Distribution of Ascaris
suum in experimentally and naturally infected pigs and comparison with Ascaris lumbricoides
infections in humans, Parasitology, 99, 275-285.
86. Horton, R.J., (1990), Benzimidazoles in a wormy world, Parasitol. Today, 6, 106.
87. World Health organization, (2011), Helminth Control in School-Age Children: a Guide for
Managers of Control Programmes, 2nd Edn, World Health organisation, Geneva, Zwitserland.
88. Quinnel, R.G., Slater, A.F., Tighe, P., Walsch, E.A., Keymer, A.E., Pritchard, D.I., (1993),
Reinfection with hookworm after chemotherapy in Papua New Guinea, Parasitology, 106, 379-385.
89. Jia, T.W., Melville, S., Utzinger, J., King, C.H., Zhou, X.N., (2012), Soil-transmitted helminth
reinfection after drug treatment: a systematic review and meta-analysis, PLoS Negl Trop Dis, 6,
e1621.
90. Utzinger, J., Bergquist, R., Xiao, S.H., Singer, B.H., Tanner, M., (2003), Sustainable
schistosomiasis control – the way forward, Lancet, 362, 1932-1934.
91. Singer. B.H., Castro, M.C., (2007), Bridges to sustainable tropical health, Proc Natl Acad Sci U S
A, 104, 16038 – 16043.
92. Ziegelbauer, K., Speich, B., Máusezahl, D., Bos, R., Keiser. J., Utzinger, J., (2012), Effect of
sanitation on soil-transmitted helminth infection: systematic review en metanalysis, PLos Med, 9,
e1001162.
93. Acka, C.A., Raso, G., N’Goran, E.K., Tschannen, A.B., Bogoch, I.I., Séraphin, E., Tanner, M.,
Obrist, B., Utzinger, J., (2010), Parasitic worms: knowledge, attitudes, and practices in western Coˆte
d’Ivoire with implications for integrated control, PLoS Negl Trop Dis, 4, e910.
24
94. Kar, K., Chambers, R., (2008) Handbook on community-led total sanitation. London: Plan UK, 96.
95. Hotez, P.J., Brindley, P.J., Bethony, J.M., King, C.H., Pearce, E.J., Jacobson, J., (2008),
Helminth infections: the great neglected tropical diseases, J Clin Invest, 118, 1311–1321.
96. Banteyerga, H., (2011), Ethiopia’s health extension program: improving health through
community involvement. MEDICC, 13, 46-49.
97. Mengistu, A., Gebre-Selassie, S., Kassa, T., (2007), Prevalence of intestinal parasitic infections
among urban dwellers in southwest Ethiopia, Ethiop. J. Health. Dev, 21, 12-17.
98. Boes, J., Coates, S., Medley, G. F., Varady, M., Eriksen, L., Roepstorff, A., Nansen, P., (1999),
Exposure of sows to Ascaris suum influences worm burden distributions in experimentally infected
suckling piglets, Parasitology, 119, 509–520.
