Eilanden en evolutieHerpetologie 16 mei 2006

Overzicht

• Wat zijn eilanden

• Het belang in de biologie

• Spectaculaire veranderingen fenotype

• Eilanden en evolutie

• Besluit

Wat zijn ‘eilanden’?- Oceanische eilanden – vulkanische activiteit (Galapagos, Hawaii)- Continentale eilanden – behoorden ooit tot het vasteland (UK) Maar ook andere geïsoleerde gebiedenzoals:

- Landbouwgebieden- Grotten- Gefragmenteerde bossen- Nunataks - Vijvers, rivieren- Gastheren (voor parasieten)- Natuurreservaten- …

Eilanden en evolutie

• Biota op eilanden: veranderingen in fenotype• Oorzaken:

– Genetische divergentie?• Founder effect• Genetische drift• Natuurlijke selectie• Introgressie

– Fenotypische plasticiteit (omgeving)?– Combinatie

• Eilandenreeks: herhaalde, discrete, relatief eenvoudige eenheden– Dus ‘natuurlijke laboratoria’ (Whittaker, 1998)

• Testen algemene theorieën evolutie

Eilanden en evolutie• Eilanden kunnen dus een belangrijke rol spelen in

evolutionaire studies:

→ Eerste naturalisten (Darwin, 1845; Wallace, 1859)

→ Hedendaagse evolutiebiologen (Losos, 2004)– Populatiegenetica (variatie, populatiegenetische processen)– Phylogenetica (evolutionaire relaties, vorm en functie)– Ecologische perspectieven (invloed interacties waargenomen

patroon, invasies exoten en hun impact, rol in volledige ecosysteem)

» Recente studies tonen zeer snelle evolutionaire veranderingen aan

Soortenrijkdom – oppervlakte relatie

• Relatie tussen oppervlakte (A) van een eiland en de soortenrijkdom (S)– Grote eilanden meer soorten

• Eilanden algemeen: disproportioneel hoge biodiversiteit & endemen i.v.m. vasteland

S = Caz

S = aantal soortenC = constante welke een maat is voor het aantal soorten per

eenheid van oppervlakteA = oppervlakteZ = constante welke de helling is van de relatie tussen S en A

Soortenrijkdom – oppervlakte relatie

• Andere factoren (soms inherent aan A)– Heterogeniteit

– Topografisch reliëf

– Mate van verstoring

– Klimaat

• Aantal soorten beïnvloed door:– Immigratie

– Locale extinctie (predatie, voedselschaarste)

– Emigratie (dispersie, migratie, …)

Variatie in fenotype

• Morfologie, gedrag, ecologie, life history– Lichaamsgrootte

• Gigantisme

• Nanisme

– Herbivorie (afwezigheid predatie, voedseltekort)

– Tamheid (afwezigheid predatie)

– Vleugelloosheid (afwezigheid predatie)

– …

→ Eerste drie punten uitgewerkt

Variatie in fenotype

• Morfologie, gedrag, ecologie, life history– Lichaamsgrootte

• Gigantisme

• NanismeNanisme

– HerbivorieHerbivorie

– TamheidTamheid

– VleugelloosheidVleugelloosheid

– TweehuizigheidTweehuizigheid

– … …

GigantismeMoa (Dinornis sp.) (Bunce et al., 2003)

• 3 Soorten beschreven

• 250 kg, 1 – 2 m schofthoogte

• Genetische studie: 1 soort

• Sexuele dimorfie

• vb. Ecological release door

afwezigheid zoogdieren

• verlies vliegkracht (en energetische kost)

• afname metabolische snelheid

GigantismeMoa (Dinornis sp.) (Bunce et al., 2003)

• Discrepantie tss genetische homogeniteit & morfologische variatie!

GigantismeReuzenarend (Harpagornis moorei) van

Nieuw-Zeeland (Bunce et al., 2005)

• 10 – 15 kg, VS: 2 – 3 m• Zustertaxon: ‘dwerg’ → morfologische plasticiteit

GigantismeReuzenarend (Harpagornis moorei) van

Nieuw-Zeeland (Bunce et al., 2005)

- Potentiële snelheid verandering in grootte

- Opmerkelijke evolutionaire processen op eilanden

Variatie in fenotype

• Morfologie, gedrag, ecologie, life history– Lichaamsgrootte

• GigantismeGigantisme

• Nanisme– Vb. Dwergolifanten

» Allopatrische speciatie

– HerbivorieHerbivorie

– TamheidTamheid

– VleugelloosheidVleugelloosheid

– ……

Nanisme dwergolifanten • Verspreiding:

– Meditterrane eilanden• Sardinië• Sicilië & Malta• Cyprus• Cycladen• Dodecanese eilanden

– Kanaaleilanden van Californië– Wrangel eiland– Indonesië

• Flores• Tior• Andere kleine Sunda eilanden• Sulawesi

» Enkele duizenden jaren tijd: herhaalde evolutie tot dwergvormen

Schofthoogte: 1.5 m!

Nanisme Amphibia

• Miniaturisatie:– Brachycepahlidae (Psyllophryne didactyla, Brazilië)

– Leptodactylidae (Eleutherodactylus iberica, Cuba)

– Sooglossidae (Sooglossus gardineri, Seychellen)

– Microhylidae(Microhyla ornata, Borneo)

Relaties binnen de groepen• Consistente trend naar:

– Gigantisme– Nanisme

binnen een bepaalde groep, vb.: Serpentes– Tendens tot nanisme op eilanden (Case, 1978)

– Tendens tot gigantisme op eilanden (Forsman, 1991; Mori, 1994)

• Sommigen claimen gigantisme als een regel voor slangen (vb. Rodriguez & Drummond, 2000)

Relaties binnen de groepen• Studie Boback

(2002)– Fylogenetisch

geïnformeerde studie effect naar verandering in lichaamsgrootte bij Serpentes (Boidae, Colubridae, Elaphidae & Viperidae)

Relaties binnen de groepen

• Resultaten: – Adders: afname in

grootte ( 11 op 12)– Colubers: geen

patroon

Relaties binnen de groepen

• Viperidae versus Colubridae

• Verklaringen: foerageerstrategie (Boback, 2003)

– Sit en wait (Viperidae)– Actief (Colubridae)

• Broedende zeevogels: trend naar gigantisme

• Squamaten: trend naar nanisme

Relaties binnen de groepen

• Trend binnen genera: Australische tijgerslangen (Notechis sp.) – Elaphidae (Keogh et al., 2005)

– Gigantisme en nanisme– Nanisme: prooien kleiner

dan vasteland– Gigantisme: seizoenale

prooibeschikbaarheid

Relaties binnen de groepen: Notechis sp.

• Onafhankelijk ontstaan

• Sterke selectie ↔ beschikbare prooien– Niet gezamenlijke evolutionaire afkomst– Adaptieve plasticiteit

• Snelheid van evolutie (Haldanes)– H = 0.0010 (dwerg)

– H = 0.0020 – 0.0025 (reus)

» Snelle evolutionaire verandering

» Voorbeeld herhaalde morfologische divergentie

Is Testudo weissingeri een aparte evolutionaire lijn?

• Afwijkende vormen niet enkel op klassieke eilanden: natuurlijke patchiness– Testudo weissingeri: landschildpad die extreem

droge gebieden bewoond• ‘woestijnachtige’ eilandjes

– In 1996 beschreven als nieuwe Europese landschildpaddensoort

Is Testudo weissingeri een aparte evolutionaire lijn?

• Klassiek 4 soorten Europese Testudo

• Fylogenetische relaties tussen Palearctisch genus Testudo– Testudo weissingeri synoniem T. marginata

(van der Kuyl et al., 2002;

Fritz et al., 2005)

• T. weissingeri parafyletisch genest binnen T. marginata

• Subspecies T. graeca ondersteund

• Klassieke soorten binnen genus Testudo ondersteund

Is Testudo weissingeri een aparte evolutionaire lijn?

• Kleine grootte– Suboptimale omstandigheden (Fritz et al., 2005)

• Belang van kennis fylogenie!– 4 soorten geaccepteerd– 27 soorten (vb. Guyot – Jackson, 2004; Pieh & Perälä, 2004)

• ‘Grijze literatuur’• Exclusief morfologische kenmerken• Belang rekenschap inter- en intraspecifieke

diversiteit

Is Testudo weissingeri een aparte evolutionaire lijn?

• Diagnostische kenmerken T. weissingeri– Kleine adulten (Fritz et al., 2005)

– Carapax – patronen (Artner, 1996)

Is de Komodo-varaan een dwerg?

• Komodo – varaan: Archetype gigantisme

– Voedde zich met dwergolifanten

• Tijdens Pleistoceen: 4 keer grotere varanen leefden in Australië

• Sommige auteurs: Komodo – varaan = insulaire dwerg

Fenomenen verklaren

• Feiten gekend, oorzaken?

• Welke factoren bevoordelen een soort om haar dimensies te veranderen?

• Wat bepaalt of een soort een reus of een dwerg wordt (t.o.v. vasteland vorm)?

Evolutie in lichaamsgrootte bij insulaire vertebraten:

de eiland -regel

Trend naar gigantisme bij kleine soorten en nanisme bij grote soorten

- Bestaan er gerelateerde patronen van variatie in lichaamsgrootte (e.g. isolatie en oppervlakte)?

- Causale basis voor deze patronen?

Evolutie in lichaamsgrootte bij insulaire vertebraten:

de eiland -regel• Algemener dan aangenomen (Lomolino, 2005)

• Vogels: toename grootte bek bij insulaire populaties (Lack, 1947; Grant, 1965)

• Cassuaris Nieuw Guinea (Casuarius bennetti) klein ↔ Australië (Casuarius casuarinus) (Wallace, 1857)

Evolutie in lichaamsgrootte bij insulaire vertebraten:

de eiland -regelReptielen:- Diversiteit evolutie lichaamsgrootte (Foster, 1965)

- Gigantisme: meer algemeen bij leguanen, herbivore hagedissen, tijgerslangen en vermoedelijk ook landschildpadden

Optimale grootte

• Soortspecifieke – Optimale lichaamsgrootte (bouwplan) (Case, 1978)

– Ecologische strategie (Noback & Guyer, 2003)

• Kleinere meer geïsoleerde, ecologisch eenvoudigere gemeenschappen:– Kleine soorten: gigantisme– Grote soorten: nanisme

Optimale grootte

Optimale grootte

• Gradiënt van verkleinende oppervlakte en afname van de soortendiversiteit leidt tot gemiddelde toename van lichaamsgrootte (Marquet & Taper, 1998)

• Lichaamsgrootte: invloed op– Immigratie – potentieel

– Ecologische interacties

– Benodigde hulpbronnen• Vogels: ecological release afwezigheid terrestrische zoogdieren

Optimale grootte• Vogels: toename in lichaamsgrootte (vb. Moa)

– Shift dieet• Bezetten niches typisch grote grazers

• Mate van verandering: afhankelijk organisme– Kenmerken exploiteren hulpbronnen– Interspecifieke interacties– Immigratiekarakteristieken

• Kenmerken eilanden– Primaire productiviteit / beschikbare hulpbronnen– Diversiteit / intensiteit ecologische interacties– Isolatie (leeftijd & geografische afstand)

Optimale grootte

Variatie in fenotype

• Morfologie, gedrag, ecologie, life history– Lichaamsgrootte Lichaamsgrootte

• GigantismeGigantisme

• NanismeNanisme

– Herbivorie

– TamheidTamheid

– VleugelloosheidVleugelloosheid

– TweehuizigheidTweehuizigheid

– … …

Herbivorie

•Verschillende vormen herbivorie:

• Vegetatieve delen

• Fruit

• Floraal voedsel: nectar, pollen

•Rol hagedissen traditioneel:

• Zeldzaam

• Onbelangrijk

Interactie hagedis & plant

• 2 Stadia reproductieve cycli mogelijke rol– Pollinatie– Dispersie zaden

• Pollinatie door dieren lang aanschouwt als exclusief domein van:– Nectarivore invertebraten (insecten)– Vogels (kolibri)– Zoogdieren (Megachiroptera)

Pollinatie: Podarcis lilfordiVoorbeeld van rechtstreekse pollinatie

• Balearische endeem• Bezoekt bloemen natieve Euphorbia dendroides

– Sterk geconcentreerde nectar

– Bij hoge densiteit: bezoek aan bloemen 8 keer hoger dan insecten– P. lilfordi: belangrijke pollinator van minstens 23 planten (Traveset

& Saez, 1997)

Pollinatie: Niveoscincus microlepidotus

Voorbeeld van inrechtstreekse pollinatie

• Kleine, abundante sneeuwskink (Tasmanië)

• Bezoekt Richea scoparia• Scheurt calyptra (gefuseerde

sepalen) open (omhult antheren en nectar):– eet calyptra en nectar

• Blootstelling insecten: pollinatie

Interactie hagedis & plant• Zoöchorie (dier gemedieerde dispersie) lang

aanschouwd als exclusief domein van:– Vogels– Zoogdieren

• Frugivorie relatief algemeen – Oude groepen; belangrijke dispersers eerste gymnospermen

en angiospermen– Moderne reptielen: enkel landschildpadden (25%)– Rol hagedissen belangrijk! (Borzi, 1911)

– Hagedissen Nieuw Zeeland (Whittaker, 1980)

Interactie hagedis & plant

• Dus: hagedis als mutualistische factor genegeerd– Fruitetend: 202 hagedissoorten in 19 families– 68 % Eilandsoorten

• Aanschouwd als: ware carnivoor met slechts 1 % ware herbivoor

Interactie hagedis & plant

• Herbivorie komt voor op vasteland, maar voornamelijk op eilanden– Insulaire hagedissen drinken nectar, eten

fruitpulp, ondanks lage hoeveelheid proteïne• Waarom ?

– Densiteits compensatie– Dieet expansie– Lage predatiedruk

– Algemeen: geen coëvolutie (breed trofisch spectrum)

Oorzaken herbivorie

• Eilandfenomeen: waarom meer mutualistische hagedissen?

• 4 Potentiële redenen meer florale hulpbronnen en fruit in dieet :

1. Surplus floraal voedsel & fruit

2. Schaarste arthropoden

3. Grotere hagedissen gepreadapteerd voor herbivoor dieet

4. Gereduceerd predatierisico

1. Surplus floraal voedsel & fruit

• Productie nectar / fruit niet toegenomen

• Minder geoogst– Meeste pollinators: insecten– Meeste frugivoren: vogels & zoogdieren– Hebben lagere densiteit

2. Schaarste arthropoden

• Klassieke nichetheorie:– Lagere soortendensiteit (MacArthur & Wilson, 1967)

• Zwakkere interspecifieke competitie– Niche - expansie– Toename in densiteit

» Fenomeen: densiteits – compensatie

• Eilanden armer in soortenrijkdom insecten & abundantie (Janzen, 1973; Case, 1983)– Biomassa arthropoden 4 keer lager

» Arthropoden doen niet aan densiteits - compensatie

3. Grotere hagedissen gepreadapteerd herbivoor dieet

• Vegetatieve delen (bladeren en stengels)– Veel cellulose

» Moeilijker te verteren dan pollen / nectar» Het digestief systeem van herbivore hagedissen is

dikwijls gespecialiseerd

• Voor digestieve & antipredator – redenen:– Evolutie herbivorie gecorreleerd toename

lichaamsgrootte• Enkel hagedissen > 100 g succesvolle vegetariërs

– Vb. leguaan (uitz. varanen)

3. Grotere hagedissen gepreadapteerd herbivoor dieet

• Hagedissen < 100 g eten arthropoden– Makkelijk verteerbaar voedsel (pollen &

nectar): geen specifieke adaptaties spijsverteringsapparaat

• Kleine hagedissen op eilanden ≠ klassieke dichotomie (Pough)– Kleine artropodeneters versus grote herbivoren

Voorbeelden afwijkingen dichotomie van Pough

• Canarische lacertide hagedis: Gallotia galloti – 55 g maar fruit belangrijkste component van het

dieet

• Lepidophyma smithii (Midden – Amerika)– 25 g– Dieet: 91 % fruit

4. Gereduceerd predatierisico

• Lager predatierisico (Szarski, 1962)

– Zoektijd– Verteertijd

• Maar ook fruitetende hagedissen in predatorrijke habitats– Vb. Platysaurus capensis

• Habitat extreem weinig arthropoden» Beschikbaarheid belangrijker dan predatierisico

(Olesen & Valido, 2003)

Variatie in fenotype

• Morfologie, gedrag, ecologie, life history– Lichaamsgrootte Lichaamsgrootte

• GigantismeGigantisme

• NanismeNanisme

– HerbivorieHerbivorie

– Tamheid

– VleugelloosheidVleugelloosheid

– TweehuizigheidTweehuizigheid

– … …

Tamheid

• Mogelijke oorzaak: verlies aan predatoren– Grote vogels:

• Gewicht derde macht!

• Vleugels gigantisch groot– vleugelloos

Studie van evolutie

• Voorgaande voorbeelden spectaculair, maar veranderingen in fenotype meestal subtieler

• Systeem = monofyletische groep van soorten beperkt klein, geïsoleerd habitat– Oceanische eilanden

• Hamvraag: welke evolutionaire processen speelden een rol in de divergentie die bestaat tussen eilandpopulaties?

Studie van evolutie

• Oorzaken:– Genetische divergentie?

• Founder effect• Genetische drift• Natuurlijke selectie• Introgressie

– Fenotypische plasticiteit (omgeving)?– Combinatie

Oorzaak van divergentie:Genetische drift

• Belangrijk lange duur (effectieve) populatiegrootte (Berry et al., 1992)

– Verlies / fixatie allelen• Afname heterozygositeit

• Toename genetische populatiedifferentiatie

Oorzaak van divergentie:Genetische drift

• Drift basis fenotypische divergentie– Morfologie/prestatie en ‘fitness’ geen

biologisch significant verband→ Random walks

Oorzaak van divergentie:Natuurlijke selectie

- Differentiële selectie tgv verschillen abiotische en biotische condities

Oorzaak van divergentie:Hybridisatie/introgressie

• Evolutie moleculaire technieken: komt meer voor dan aanvankelijk gedacht

• Soortvreemde allelen van sym- of parapatrische soorten– Hagedissen Middelands zeegebied:

• Podarcis sicula & Podarcis tiliguerta (Capula, 2002)

• Podarcis sicula & Podarcis melisellensis (Gorman et al., 1975)

• Podarcis sicula & Podarcis raffonei (Capula, 1993)

• Podarcis sicula & Podarcis wagleriana (Capula, 1993)

Evolutie op eilanden

• Anagenese (evolutionaire verandering binnen een lijn) is basis cladogenese– Soort drukt relatie uit tot andere ‘individuen’

welke de nazaten zijn van dezelfde ‘ouders’

Besluit: evolutie op eilanden

• Waargenomen spectaculaire fenotypes (vb. gigantisme) niet exclusief voor eilanden– Voorkomen wel frequenter

Besluit: evolutie op eilanden

• Eilanden ideale systemen voor studie fundamenteel ecologische problemen

– Nicheverschuiving

– Ecological release

– Competitie

– Predatie

• Eilanden ‘natuurlijke laboratoria’ testen algemene theoriën evolutie