UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2014 - 2015

Worminfecties bij pluimvee

door

Matthias SNIJDERS

Promotor: Prof. dr. Peter Geldhof Literatuurstudie in het kader

van de Masterproef

© 2015 Matthias Snijders

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2014 - 2015

Worminfecties bij pluimvee

door

Matthias SNIJDERS

Promotor: Prof. dr. Peter Geldhof Literatuurstudie in het kader

van de Masterproef

© 2015 Matthias Snijders

VOORWOORD

Graag wil ik de mensen bedanken, die het voor mij mogelijk hebben gemaakt om deze literatuurstudie

op een succesvolle manier af te ronden. In het bijzonder wil ik mijn promotor Prof. dr. Peter Geldhof

bedanken voor de professionele begeleiding en feedback.

Samenvatting en kernwoorden p.1

Inleiding p.2

Literatuurstudie p.2

1. Relevante wormen pluimvee p.2

1.1. Ascaridia galli p.3

Algemeen p.3

Gastheer, lokalisatie en morfologie p.3

Levenscyclus p.3

Pathogeniciteit p.4

1.2. Heterakis gallinarum p.4

Algemeen p.4

Gastheer, lokalisatie en morfologie p.5

Levenscyclus p.5

Pathogeniciteit p.6

1.3. Capillaria sp. p.6

Gastheer, lokalisatie en morfologie p.6

Levenscyclus p.7

Pathogeniciteit p.7

1.4. Raillietina sp. p.8

Gastheer, lokalisatie en morfologie p.8

Levenscyclus p.8

Pathogeniciteit p.8

2. Prevalentie p.9

2.1. Prevalentie in België p.9

2.2. Prevalentie in Europa p.10

Prevalentie in Spanje p.10

Prevalentie in Denemarken p.11

Prevalentie in het Verenigd Koninkrijk p.12

3. Diagnose p.13

3.1. Klinisch beeld p.13

3.2. Mestonderzoek p.14

3.3. Bloedonderzoek p.14

3.4. Necropsie en histologie p.16

4. Behandeling p.17

4.1. Predisposities en preventie p.17

4.1.1. Huisvesting p.17

4.1.2. Management p.19

Seizoen p.19

Genetische resistentie p.19

Leeftijd p.20

Voeder p.22

Andere infecties p.23

Bedrijfshygiëne p.24

Desinfectie p.24

4.2. Curatieve behandeling p.25

5. Discussie p.26

Referentielijst p.28

1

Samenvatting en kernwoorden

Deze literatuurstudie werd uitgevoerd met de bedoeling om recente evoluties in verband met het

probleem van worminfecties in de industriële pluimveehouderij in kaart te brengen. Er werd gevonden

dat dit probleem zeker niet te onderschatten is, en hoofdzakelijk te wijten is aan de veranderde

regelgeving omtrent de huisvesting van pluimvee. Op meer dan de helft van de bedrijven in vrijwel

gans Europa kan worden gesteld dat er één of meerdere worminfecties bij de dieren aan de gang zijn.

De wormen die het meest voorkomen, Ascaridia galli en Heterakis gallinarum, geven vooral

productiedalingen als symptoom. Bijgevolg is het beeld van een worminfectie vaak atypisch. Deze

productiedalingen kunnen echter wel een grote economische impact hebben ten gevolge van de

schaal van de pluimvee-industrie. Hierom is onderzoek naar wormbesmettingen van cruciaal belang.

Van de wormen die echt schadelijk zijn, diegene met duidelijke klinische symptomen, werd er

vastgesteld dat ze vaak niet in de aantallen voorkomen die nodig zijn om problemen op een bedrijf te

veroorzaken. De worminfecties kunnen efficiënt gediagnosticeerd worden met behulp van necropsie

en mestonderzoek. Ook werd er gevonden dat zowel preventieve behandelingen als curatieve

behandelingen efficiënt zijn om de graad van de worminfecties te beperken, alhoewel preventieve

behandeling de voorkeur zou moeten krijgen. Deze preventie dient vooral te gebeuren tussen

stalronden, zowel in de stal als in de weide, indien deze laatste beschikbaar is, en algemeen op het

bedrijf onder de vorm van een correcte bedrijfshygiëne. De curatieve behandeling omvat één

geregistreerd geneesmiddel, waartegen momenteel nog vrijwel geen resistentie wordt waargenomen.

Kernwoorden: Diagnose – Pluimvee – Prevalentie – Preventie - Worminfecties

2

Inleiding

Hoewel wormbesmetting bij hobbypluimvee altijd al een groot probleem is geweest, was dit vroeger

niet echt een groot struikelblok bij industrieel pluimvee, gehouden in de klassieke huisvesting (vooral

batterijkooien). Sinds 1 januari 2012 zijn er echter nieuwe wetten van kracht die bepaalde

minimumwaarden qua afmetingen en inrichtingen van kooien voor industrieel gehouden pluimvee

vastleggen (1,2). Pluimveebedrijven zijn nu verplicht te werken met een systeem van verrijkte kooien, of

met volière- of grondstallen. In deze systemen is er veel meer interactie tussen de dieren en tussen

het dier en de omgeving (in vergelijking met de klassieke batterijkooien). Het feit dat deze regelgeving

nog niet lang van kracht is, heeft als gevolg dat er amper goede prevalentiestudies omtrent

wormbesmetting in Vlaanderen bestaan, aangezien hier vroeger geen nood voor was. Het is echter

belangrijk voor de landbouwer om te weten in welke mate zijn dieren risico lopen en welke

maatregelen hij kan nemen om het al dan niet grote productieverlies ten gevolge van

wormbesmettingen te voorkomen. Ongetwijfeld de belangrijkste factor die de wormbesmetting zal

bepalen is echter het feit of er al dan niet uitloop is. Er is een duidelijk verschil tussen bedrijven met en

zonder uitloop.

1. Relevante wormen pluimvee

Er zijn tientallen soorten wormen die schade kunnen berokkenen bij pluimvee. Een groot deel komt

amper voor in de industriële pluimveehouderij, andere wormen komen wel voor, maar niet in de

hoeveelheden die nodig zijn om ziekte te veroorzaken. Hieronder worden de wormen besproken die

relevant zijn voor de hedendaagse pluimveehouderij, de met de hoogste prevalentie zijn Ascaridia

galli (“de grote spoelworm”) en Heterakis gallinarum (“de kleine spoelworm”). Twee andere wormen

die (meer) problemen kunnen veroorzaken, maar in veel mindere mate voorkomen, zijn Capillaria sp.

(haarwormen) en Raillietina sp. (“de grote lintworm”) (1).

3

Fig. 1. Ascaridia eieren op mestonderzoek (6)

1.1. Ascaridia galli

Algemeen

De spoelwormen uit de familie van de Ascaridiae zijn ongetwijfeld de meest bekende bij de

pluimveehouder. Deze spoelwormen werden al ontdekt in 1788 (3,4,5) en zijn nog steeds het meest

voorkomende wormprobleem van de industriële pluimveehouder (1).

Gastheer, lokalisatie en morfologie

Deze spoelworm is een typische parasiet van (het lumen van) de dunne darm, bij zware infecties kan

zelfs het volledige lumen geblokkeerd zijn (5). Occasioneel kan de worm migreren tot in het oviduct, en

eventueel zelfs geïncorporeerd worden in het ei van de kip (5). Er werden ook al Ascaridia wormen

gevonden ter hoogte van de oesophagus, de kliermaag, de krop, of gewoonweg in een lichaamsholte

(4). De grote spoelworm komt niet alleen voor bij de kip, maar ook bij andere vogels zoals eenden,

ganzen, duiven en kalkoenen (3). Ascaridia zijn de grootste rondwormen bij de kip, het vrouwtje is 7-12

centimeter lang, en het mannetje 5-8 centimeter (5). De worm is redelijk dik en geelachtig wit (3,4) tot

doorzichtig (5) van kleur. De orale opening heeft drie duidelijke lippen(5). Het mannetje heeft 2 preanale

spiculen van 1 tot 2.5 mm lang, de vulva van het vrouwtje ligt in het voorste deel van het lichaam. De

worm legt ellipsvormige, gladde eieren met een dikke wand, deze eieren zijn niet geëmbryoneerd op

het moment dat ze de worm verlaten (4,5).

Levenscyclus

Ascaridia galli heeft een relatief simpele, directe levenscyclus. Dit houdt in dat de eieren het dier

verlaten in niet infectieuze vorm. In de buitenwereld heeft het ei dan enkele dagen nodig om infectieus

te worden (onder optimale condities qua temperatuur en vochtigheid is dit mogelijk in 7 dagen,

alhoewel deze tijd kan oplopen tot 28 dagen en meer in minder ideale omstandigheden (4)). De

4

infectieuze eitjes worden opgenomen via besmet water of voeder, waarna ze uitkomen in het

duodenum of het jejunum van de gastheer binnen de 24 uur (1,5). Eens de larven uit het ei zijn

gekomen, na eerst enkele dagen vrij in het lumen van de dunne darm te hebben vertoefd (3), nestelen

ze zich in de mucosa van de dunne darm en voeden zich daar met het weefsel van het dier. Na 3 tot

54 dagen (de lengte van deze periode hangt af van de hoeveelheid opgenomen wormen (5)) komen de

wormen vrij in het lumen van de darm en beginnen er eieren te produceren, de prepatente periode

van de worm bedraagt 5 tot 8 weken (5). Bij bepaalde diersoorten (bijvoorbeeld de kalkoen), zullen een

deel van de larven in het mucosale stadium blijven (als L3 larven) als er al te veel volwassen larven in

het lumen van de dunne darm zitten. Bij de kip is dit echter niet het geval, er is geen vertraagde

ontwikkeling ter hoogte van de mucosa van het dier (4).

Pathogeniciteit

De pathogene effecten van de worm worden veroorzaakt door de aantasting van de mucosa door de

jongere wormen en de plaatsinname in het lumen door de volwassen wormen (3). Als er grote

aantallen jonge parasieten de mucosa aantasten kan er (al dan niet haemoragische) enteritis

ontstaan, al is dit niet zo’n typisch symptoom (5). Het typische symptoom van een infectie met de grote

spoelworm is echter gewichtsverlies, dat soms drastische proporties kan aannemen. Dit

gewichtsverlies is rechtstreeks gerelateerd met de hoeveelheid wormen in het aangetaste dier (4). In

extreme gevallen is dit gewichtsverlies onder andere merkbaar door een duidelijk voelbare carina van

het borstbeen. Een bijkomend effect van een ascaridia-infectie is dat het dier vatbaarder zal zijn voor

andere infecties zoals infectieuze bronchitis of coccidiose (4). Het is dus duidelijk dat een infectie met

deze rondwormen nefast is voor de gewichtstoename bij industrieel pluimvee. Infecties hebben niet

zo’n significante invloed op de eiproductie van de leghen, al kan er een enkele keer wel een parasiet

in het ei terechtkomen (4).

1.2. Heterakis gallinarum

Algemeen

De tweede worm die van groot belang is voor de industriële pluimveehouder is de Heterakis

gallinarum worm. Er bestaan verschillende Heterakis wormen, maar enkel het galinarum species

wordt als relevant gezien bij de kip (7). Ook deze worm werd al meer dan 200 jaar geleden ontdekt,

5

namelijk in 1788 (3). Veel van zijn eigenschappen (behalve de lengte) stemmen overeen met de

eigenschappen van Ascaridia galli, dit is waarschijnlijk één van de redenen waarom de ene

respectievelijk de kleine spoelworm wordt genoemd en de andere de grote spoelworm.

Gastheer, lokalisatie en morfologie

Heterakis gallinarum komt zal typisch in het lumen van het caecum van zijn gastheer zitten (3,4,5,7), niet

in de dunne darm zoals zoveel andere intestinale parasieten. De volwassen wormen zijn wit (4) en

relatief klein, namelijk zo’n 10- 13 mm (waarbij de vrouwtjes typisch iets groter kunnen worden, en de

mannetjes iets kleiner blijven) (5). Zowel het mannetje als het vrouwtje hebben een relatief lange staart

(die bij het vrouwtje ook wat smaller is en typisch op een punt eindigt (4)) Het mannetje heeft nog 12

caudale papillae en 2 grote, laterale bursale vleugels (4). Bij het vrouwtje is de vulva niet zo enorm

uitgesproken als bij sommige andere wormsoorten en bevindt het zich iets caudaal van het midden

van het lichaam (3). De eitjes zijn dikwandig, niet gesegmenteerd wanneer ze het lichaam verlaten en

ellipsvormig. Dit betekent dat het enorm moeilijk is eieren van deze worm te differentiëren van eieren

van Ascaridia galli (4,5).

Levenscyclus

Heterakis gallinarum heeft, net als de grote spoelworm, een directe levenscyclus. De eieren worden

ongeëmbryoneerd uitgescheiden door de volwassen wormen in het caecum van het dier (5). In goede

omstandigheden wordt het eitje infectieus in 1 (7) tot 2 (4,5) weken. De eieren komen uit in de dunne

darm, maar bereiken normaal binnen de 24 uur het caecum (5). Een extra aspect van de levenscyclus

van Heterakis gallinarum is dat er een facultatieve tussengastheer mogelijk is. De rol van

tussengastheer kan worden gespeeld door verschillende insecten, maar typisch is het de regenworm

die als tussengastheer dient (4). Eens het ei door een regenworm opgenomen is geweest, kan hij nog

a b

Fig.2. a en b: Links Heterakis, rechts Ascaridia, respectievelijk de worm en het ei (8)

6

vele maanden infectieus blijven en natuurlijk ook eenvoudiger worden opgenomen door zijn

eindgastheer. Oudere bronnen vermelden dat de eieren erg resistent zijn tegen klimaatsinvloeden.

Een studie uit 1921 toonde aan dat volledig ontwikkelde eieren onder natuurlijke omstandigheden na

8 maanden nog levende wormen konden voortbrengen (7).

Pathogeniciteit

Ten gevolge van een Heterakis infectie kan de wand van het caecum sterk verdikt en ontstoken zijn

(5). Bij iets zwaardere infecties kunnen er kleine bloedingen in het caecum voorkomen (5), in nog

zwaardere infecties kunnen er nodules in de mucosa en submucosa van het caecum gevormd

worden, dit is vooral ten gevolge van een immunologische reactie op secundaire pathogenen, die op

hun beurt sneller konden aanslaan door de verzwakking van het caecum ten gevolge van de

worminfectie (4). Het klinisch beeld is vaak iets minder duidelijk bij de kip; de dieren zijn vooral wat

onrustig, eventueel is er een verminderde gewichtsaanzet. Bij heel zwaar geïnfecteerd bedrijven kan

er sterfte bij kuikens optreden.

Ongetwijfeld het belangrijkste probleem dat Heterakis gallinarum veroorzaakt komt echter niet door de

worm zelf, maar wordt veroorzaakt doordat de worm de typische drager is van Histomonas

meleagrides. Deze eukaryoot is de veroorzaker van blackhead (4). Zowel de larven als de volwassen

wormen kunnen drager zijn van Histomonas (3). Histomoniase is een ziekte waarvoor de kip weinig

gevoelig is, maar die snel fataal kan zijn voor kalkoenen. Na opname van Heterakis eitjes, begint

histomonas heel snel te prolifereren in het caecum van de kalkoen, waarna het ook via “cloacal

drinking” tussen kalkoenen onderling kan worden overgedragen (4). Veel van de geïnfecteerde

kalkoenen zullen bij een uitbraak sterven en vrijwel alle dieren zullen ziek zijn. Het totaaleffect is een

enorme economische klap voor de kalkoenhouder. Hoewel kippen van nature weinig gevoelig zijn

voor deze protozoaire infectie, kunnen enorme aantallen toch klinische symptomen geven en kunnen

enkele (klinisch gezonde) kippen de ziekte snel overdragen naar kalkoenen.

1.3. Capillaria sp.

Gastheer, lokalisatie en morfologie

De relevantste worm uit de Capillaria familie is Capillaria obsignata, ook wel bekend als “de

haarworm”. Deze nematode komt voor bij vrijwel alle industrieel gehouden pluimvee en bevindt zich in

7

Fig. 3. Een Capillaria ei met de typische poolkappen (8)

de dunne darm (4). Andere species van Cappilaria kunnen in de krop, oesophagus of caeca van het

dier voorkomen (5). De haarworm is zoals zijn naam doet vermoeden een heel dunne worm, die

moeilijk met het blote oog kan gezien worden (7). Het mannetje wordt 7 tot 13 mm groot, terwijl het

vrouwtje 10 tot 18 mm lang kan zijn (4). De eieren hebben een operculum en zijn zo’n 45 µm op 25 µm

groot (4). Ook is er soms een reticulair patroon zichtbaar op het ei (4). Het meest herkenbare aspect van

de eieren is echter het feit dat de typische poolkappen op het uiteinde van het ei zitten (8).

Levenscyclus

Ook Capillaria obsignata heeft een directe levenscyclus. De niet infectieuze eieren worden

uitgescheiden, waarna ze 2 (4,5) tot 3 (7) weken nodig hebben om infectieus te worden. De eieren zijn

niet enorm resistent in de buitenwereld, zo kan te lang een matig hoge temperatuur (>25°C) al

voldoende zijn om de infectiviteit te verminderen (4). De eieren hebben ook vocht nodig om efficiënt te

kunnen ontwikkelen; uitdrogen gedurende 3-4 weken is genoeg om de meeste eieren te vernietigen

(7). Enkele andere Capillaria species kunnen ook facultatief door een tussengastheer worden

opgenomen (5). 18 dagen na de opname van het ei ontstaan de volwassen wormen (4). De totale

prepatent periode van de worm bedraagt 3 weken (5).

Pathogeniciteit

Capillaria is een erg pathogene worm; er kan al een verlies in gewichtstoename worden opgemerkt

vanaf een infectie met 14 wormen (4,9) (in andere studies waren er ook infecties met 100 tot 1000

wormen zonder echt effect op de gewichtstoename, wat kan wijzen op een genetische predispositie

qua gevoeligheid voor de worm (4)). De dieren zien er klinisch slecht uit, ze zitten in elkaar gedoken, er

kan diarree tot haemoraghische enteritis aanwezig zijn (4). Er is vaak ook duidelijke anorexie (7). De

worm is met andere woorden duidelijk pathogener dan de vorige twee wormen, ze veroorzaakt sneller

ziekte, maar komt wel algemeen gezien duidelijk minder voor (zie ook 2. Prevalentie).

8

1.4. Raillietina sp.

Gastheer, lokalisatie en morfologie

De Raillietina familie van wormen is de laatste worm die min of meer relevant is voor de industriële

pluimveehouder (1). Deze verschillen onder andere ten opzichte van de vorige drie wormen doordat

deze wormen cestoden (lintwormen) zijn in plaats van nematoden (rondwormen). Er zijn drie soorten

Raillietina die kunnen voorkomen bij de kip (Raillietina cesticillus, Raillietina tetragona en Raillietina

echinobothrida (5)). Alle drie de wormen hebben een gelijkaardige pathogenese en levenscyclus. De

lintworm kan 15 tot 35 centimeter groot worden en de scolex hecht zich typisch vast in de mucosa van

dunne darm (4).

Levenscyclus

De lintworm heeft normaal een indirecte cyclus dit wil zeggen dat hij een tussengastheer nodig heeft,

deze tussengastheer is typisch een mier of een kever (4). De worm in de eindgastheer scheidt een

graviede proglottide af, die wordt meegevoerd met de mest. Na opname van de eitjes uit deze

proglottide door de tussengastheer, komen de eitjes uit, veranderen ze in een larve en vormen ze

uiteindelijk een cysticercoïd in de tussengastheer (vaak in de lichaamsholte) (5). Hier blijven de larven

zitten tot ze worden opgenomen door de eindgastheer. Het cysticercoïd wordt typisch geactiveerd

door de galsecretie van de eindgastheer(4). Na activatie hecht het zich vast in de mucosa van de

dunne darm en begint de productie van nieuwe proglottiden (4). De prepatent periode bedraagt

ongeveer 3 weken (3).

Pathogeniciteit

De pathogeniciteit van deze wormen is relatief hoog, zeker (zoals eigenlijk bij alle wormen) bij de

jongere dieren (7). Vooral Raillietina echinobothrida is enorm pathogeen; hij veroorzaakt vaak een

soort nodules in de dunne darm, wat kan leiden tot hyperplastische, cattharale enteritis, maar ook een

infiltratie van eosinofielen, lymfocyten en polymorfonucleairen (en dus een geheel verstoorde lokale

vertering) kan triggeren (4). Alle drie de lintwormen kunnen ook problemen geven van anorexie en

verminderde gewichtsaanzet (4,7). In een studie werd er ook aangetoond dat het toedienen van 50

cysticercoïden per kip al een significante daling van de eiproductie kan veroorzaken (4). De lintworm is

dus ook duidelijk een worm die meer pathogeen is dan Heterakis gallinarum of Ascaridia galli.

9

Tabel 1. Teruggevonden wormsoorten in

meststalen van 32 Belgische bedrijven (10)

Tabel 2. Teruggevonden wormsoorten in

meststalen van 48 Belgische bedrijven (1)

Gelukkig komt ze, net als Capillaria obsignata¸ significant minder voor dan de eerste twee wormen

(zie ook 2. Prevalentie) (1).

2. Prevalentie

2.1 Prevalentie in België

In België wordt er sinds enkele jaren meer aandacht besteed aan worminfecties bij pluimvee (zie

inleiding), hierdoor is er relatief recente data beschikbaar. Zo wordt er in een recente studie op 279

meststalen (van 32 bedrijven) een totaal van 154 positieve stalen (=55.2%) gevonden. Van deze

stalen waren er 60 positief voor één wormsoort, 51 positief voor 2 wormsoorten en 38 positief voor 3

wormsoorten (met nog een vijftal bedrijven die voor vier of vijf wormsoorten positief waren) (10). Van dit

onderzoek kan je op tabel 1 zien welke wormen werden teruggevonden.

Het is duidelijk zichtbaar dat ook in België Ascaridia galli het grootste probleem vormt, met Heterakis

gallinarum als tweede. Dit resultaat wordt bevestigd door een andere studie(1) waarbij 48

leghennenbedrijven werden opgevolgd. Hier waren 56.0% van de stalen positief voor wormen en werd

er in 81.3% van de bedrijven minstens één keer een positief meststaal ontdekt tijdens de opgevolgde

ronde. De prevalenties van wormen (zoals te zien in tabel 2.(1)) komen sterk overeen met diegene uit

de vorige studie. Een laatste recente Belgische prevalentiestudie (10) (tabel 3.) geeft opnieuw

gelijkaardige resultaten; ruim de helft van de stalen worden positief bevonden en bij de positieve

stalen is de worm die het meest aanwezig is typisch de grote spoelworm.

Aantal %

Grote spoelworm (Ascardia sp. ) 126 41,7

Kleine spoelworm (Heterakis sp. ) 99 32,8

Haarworm (Capillaria sp. ) 52 17,2

Grote lintworm (Raillietina sp. ) 18 6

Gaapworm (Syngamus trachea ) 1 0,3

Trichostrongylus tenuis 2 0,7

Choanotaenia infundibulum 1 0,3

Strongyliden 2 0,7

Trichuris 1 0,3

10

Tabel 4. Omstandigheden van de studie (11) uit Spanje

Er dient bij al deze studies echter rekening mee gehouden worden dat het vaak relatief kleinschalige

onderzoeken waren wat betreft het aantal deelnemende bedrijven/onderzochte meststalen. Ook kan

er een afwijking ontstaan door de staalname bij deze onderzoeken. Over het algemeen zal dit tot

effect hebben dat de meeste van deze resultaten een (vaak lichte) onderschatting van het werkelijk

aantal aangetaste dieren naar voor brengen (10)

2.1. Prevalentie in Europa

Aangezien er relatief weinig recente (na 1990) en relevante (ten opzichte van het ras en de

huishouding in onze omstreken) studies zijn, moet er op een relatief beperkt aantal studies een

beroep worden gedaan in een poging om een representatief beeld te krijgen over de algemene

prevalentie van wormen in Europa. Een drietal artikels, uit alle delen van Europa (namelijk Spanje (11),

Denemarken (12) en het Verenigd koninkrijk (13)) kunnen samen echter een relatief goed inzicht

verschaffen in het algemeen voorkomen van wormen bij pluimvee.

Prevalentie in Spanje (11)

Tabel 3. Resultaten van een Belgisch onderzoek op 38

leghennenbedrijven (10)

11

Tabel 6. Resultaten van de studie uit Denemarken(12)

Tabel 5. Resultaten van de studie, links het mestonderzoek, rechts het bloedonderzoek(11)

Dit onderzoek werd uitgevoerd in bedrijven met leghennen, waar de dieren constant in contact met de

grond waren. In dit onderzoek werd er echter enkel naar Ascaridia gekeken. Zoals je in tabel 4. kan

zien, werden er zowel bloed- als meststalen genomen van dieren uit verschillende leeftijdsgroepen. Bij

de meststalen werd op bepaalde bedrijven gepoolde mest onderzocht, op andere bedrijven individuele

meststalen.

De resultaten van de studie zijn te zien in tabel 5. Het is onmiddellijk duidelijk dat er een enorm

verschil is tussen bedrijven, zelfs al hebben de bedrijven een sterk gelijkaardige huisvesting. Het valt

echter wel op dat er maar twee van de zeven bedrijven volledig vrij zijn van Ascaridia galli (waarbij het

in bedrijf 1 dan nog eens gaat om heel jonge dieren). De totale seroprevalentie van Ascaridia bedraagt

21.8 %. Dit maakt duidelijk dat een infectie met Ascaridia op een leghennenbedrijf met een vorm van

contact met de grond zeker geen uitzondering is. Zoals echter blijkt uit de meeste andere studies (zie

verder) is dit een relatief laag resultaat: in de meeste landen (inclusief België) wordt er voor Ascaridia

galli een veel hogere prevalentie vastgesteld.

Prevalentie in Denemarken (12)

12

Fig.4. Eieren per gram faeces voor Ascaridia (a: links) en Heterakis (b: rechts) (13)

Deze grondige studie zocht naar alle wormen aanwezig in het spijsverteringsstelsel van vleeskippen in

allerlei huisvestingsomstandigheden (dieren met vrije uitloop, in batterijkooien, dieren in een

ingestrooide stal,…). Het verschil tussen de verschillende huisvestingen valt enorm op; er kan

duidelijk worden vastgesteld dat kippen gehouden in batterijkooien (er is minder contact met mogelijke

infectiebronnen) of op ouderdierbedrijven (waar er een veel striktere hygiëne is) significant minder

besmet zijn met wormen dan dieren die in grondstallen gehouden worden. Deze bedrijven zijn vooral

meer besmet met Ascaridia en met Heterakis: respectievelijk 63.8 % en 72.5 % van de dieren werden

gediagnosticeerd met minstens één worm. Capillaria obsignata vervolledigt de top drie van meest

voorkomende wormen (het verschil bij deze worm was echter niet meer significant (P<0.05) wat

betreft het verschil in huisvesting: zie ook 4.1.1. Huisvesting). Er kan ook worden vastgesteld dat een

cestode zoals Raillietina amper werd teruggevonden.

Prevalentie in het Verenigd Koninkrijk (13)

In deze studie werden er 19 bedrijven onderzocht met leghennen van 65 weken oud. Er werd gezocht

naar Ascaridia galli, Heterakis gallinarum, Trichostrongylus en Syngamus. Minstens één van de

bovenstaande nematoden was aanwezig op ieder onderzocht bedrijf. Uit de studie bleek ook dat er

slechts 2 bedrijven vrij van Heterakis en slechts 3 bedrijven vrij van Ascaridia waren. Dit benadrukt

weer dat er een reëel probleem is in de industriële pluimveehouderij. Het is natuurlijk wel zo dat er

vaak een heel lage prevalentie van de worm was: voor Ascaridia was een dier gemiddeld besmet met

41 wormen, bij Heterakis waren er gemiddeld 13 wormen aanwezig. Deze studie kwam echter ook tot

de conclusie dat de mate van besmetting geen invloed had op de wekelijkse productie van eieren,

noch op het sterftecijfer (al kan er hier geargumenteerd worden dat er geen verandering zichtbaar was

omdat iedere onderzochte groep wormen had, een vergelijking met een negatieve controlegroep zou

mogelijks andere resultaten gegeven hebben).

13

Andere studies (14,15,16) bevestigen de resultaten die hierboven vermeld zijn: er is een duidelijke

infectiedruk van wormen op pluimvee die niet in batterijkooien wordt gehouden. De belangrijkste

wormen zijn Ascaridia en Heterakis, Capillaria en (vooral) Raillietina infecties komen duidelijk minder

voor. Bepaalde studies (14) wijzen op een besmettingsgraad van 99.6% van het individuele dier met

minstens één worm. Als dit wordt vergeleken met de studie uit Spanje (11) kan er worden verondersteld

dat ofwel de studie uit Spanje een ernstige onderschatting maakt, ofwel dat er significante

geografische verschillen in de prevalentie van wormen zijn.

3. Diagnose

3.1. Klinisch beeld

Een diagnose van een wormbesmetting is niet altijd even eenvoudig om te maken. Vaak gaat het,

zeker bij milde infecties, om subtiele veranderingen in gedrag of productiekenmerken (7). Deze

veranderingen worden meestal vastgesteld door de eigenaar van de dieren. Dan is het de taak van de

dierenarts om, in de eerste plaats door de dieren kritisch te bekijken, een correcte

differentiaaldiagnose op te stellen. Op basis van het algemeen klinisch beeld is dit geen sinecure bij

pluimvee, aangezien veel (infectie)ziekten een sterk gelijkaardig symptomenbeeld geven (5).

Voor de eerste indruk van het aanwezig zijn en de eventuele ernst van ziekte, dienen de dieren op

groepsniveau bekeken te worden. Hierbij wordt er best gelet op tekenen van anorexie, depressie of

abnormaal gedrag bij de dieren (5). Er is bijvoorbeeld aangetoond dat dieren die een persoon die

aanwezig is in de stal minder snel of niet benaderen kampen met angst- of stressproblemen. Deze

problemen kunnen gerelateerd zijn aan een vorm van stress gerelateerde immunosuppressie, wat op

zijn beurt een grotere besmettingsgraad met bepaalde wormen (onder andere Heterakis gallinarum)

bij de dieren veroorzaakt (13). Ook het aantal kippen met pootproblemen is volgens bepaalde studies

(13) significant gerelateerd aan de besmetting van het dier met Ascaridia en Heterakis (13).

Bepaalde studies stellen vast dat dieren geïnfecteerd met Ascaridia galli significant meer voeder

opnemen dan niet-geïnfecteerde controlegroepen (17). Ook bewegen de geïnfecteerde dieren minder,

en is er een verlaagde incidentie van scharrelgedrag. Het is echter onduidelijk of dit een effect is van

de worminfectie, of het een neveneffect is van de verhoogde voederopname (en dus verhoogde tijd

gespendeerd aan het eten) (17). Er werd ook een significante (p < 0.05) stijging van interacties die

14

wijzen op dreiging, aanval of verdediging bij de besmette dieren waargenomen. Volgens dezelfde

studie was er echter geen correlatie tussen wormbesmetting en de verandering van de sociale rang

tussen de dieren (17). Over het algemeen zijn de klinische tekenen van een worminfectie aspecifiek en

moeilijk interpreteerbaar, daarom moet men vaak op andere methoden terugvallen om een

betrouwbare diagnose te stellen en een gepaste behandeling op te starten (5,7).

3.2. Mestonderzoek

Mestonderzoek is een effectieve, goedkope methode die kan worden gebruikt om wormeieren bij

pluimvee te ontdekken (5). Een mestonderzoek kan zowel kwalitatief (bijvoorbeeld met een

flotatiemethode), als kwantitatief (zoals met de Mc Master methode) gebeuren (5). Bij het kwantitatief

onderzoek wordt er gezocht naar het aantal eieren per gram faeces, op basis van dit getal kan er een

goede inschatting worden gemaakt over de graad van besmetting bij het dier. Kwalitatief onderzoek

wordt gedaan om de aan- of afwezigheid van een specifieke worm te onderzoeken. Dit is nuttiger voor

de meer pathogene wormsoorten zoals Capillaria (1). De stalen worden daarna onder de microscoop

onderzocht op eitjes (of, in het geval van lintwormen, proglottiden) die uniek zijn per wormsoort (zie

ook fig. 2.b. en fig. 3.).

Het is cruciaal om goede stalen te nemen om een representatief mestonderzoek te verkrijgen. Zo

dient de (al dan niet gepoolde) mest relatief vers te zijn. Ook moet het staal voldoende mest (en niet

teveel strooisel) bevatten en neemt men best stalen over het gehele bedrijf verspreid (1). Als je dit in

acht houdt heb je een goede kans om een betrouwbaar resultaat te krijgen. Toch moet het resultaat

altijd kritisch bekeken worden, vals negatieve en vals positieve stalen zijn een reëel risico. Daarom

wordt het mestonderzoek voor de meest correcte resultaten (zeker bij maar matig overtuigende

resultaten) best gekoppeld aan één of meerdere van de andere diagnostische methoden.

3.3. Bloedonderzoek

Een betrouwbare onderzoeksmethode, is het testen op de aanwezigheid van IgG antigenen tegen de

wormen (11,18). In de praktijk wordt dit typisch toegepast onder de vorm van agglutinatietesten (7) of

ELISA testen (18). Deze testen worden het meest toegepast voor Ascaridia galli, slechts amper voor

andere nematoden bij de kip. In Fig. 5.(19) is er te zien dat er een duidelijke stijging is van IgG bij

geïnfecteerde dieren, ook is het duidelijk dat het gehalte van IgG hoog blijft (18).

15

Fig. 5. Duidelijk hogere IgG gehalten bij geïnoculeerde dieren van twee

verschillende rassen (18)

•

Geïnfecteerde

dieren

▪ Niet-

geïnfecteerde

dieren

Fig. 6. IgG respons tegen Ascaridia galli (11)

Fig. 6. geeft de immuunrespons van vier dieren weer die geïnoculeerd werden met 150 Ascaridia galli

eieren (11). Hierop is duidelijk te zien dat de infectie veel vroeger detecteerbaar is in het bloed dan in

de faeces (11). Een nadeel van bloedonderzoeken is echter dat je geen idee krijgt over de graad van

besmetting (in tegenstelling tot de (kwantitatieve) mestanalyse). Ook is het mogelijk dat je vroeger

geïnfecteerde dieren detecteert, die nu vrij van de worm zijn.

Een andere interessante beïnvloeding van het bloedbeeld ten gevolge van parasitaire infectie (in het

geval van deze studie Ascaridia galli), is een significante stijging in het testosteronniveau van het

aangetaste dier. Hoewel men nog niet weet wat de oorzaak is van deze stijging, kan het

testosterongehalte tot 70 % gestegen zijn in een dier met een matige Ascaridia infectie (17). Momenteel

is dit echter vooral een theoretische bevinding.

16

Fig. 7. Lokalisatie van de relevante wormen bij

pluimvee (8)

Tabel 7. Resultaten van necropsie tegenover

mestonderzoek (1)

3.4. Necropsie en histologie

Necropsie is waarschijnlijk de meest gebruikte methode in de praktijk. Het geeft de uitvoerder

onmiddellijk een inzicht in de algemene gezondheid van het dier en de mogelijks aanwezige

pathogenen (5,7). De necropsie dient altijd volledig volgens de correcte protocollen uitgevoerd, als dit

niet het geval is, wordt het heel gemakkelijk voor de dierenarts om één of meerdere letsels te missen,

als hij zich teveel toespitst op zijn vermoeden van een diagnose (5,7). Zoals te zien op fig. 7. (8) heeft

elke worm een specifieke lokalisatie in het lichaam van het dier. Op deze manier wordt de

differentiatie tussen wormen eenvoudiger gemaakt, alhoewel de morfologische kenmerken van de

meeste relevante wormen meestal al zo verschillen dat een extra differentiatie niet nodig is (zie ook

Fig. 2. a.). De differentiatie tussen verschillende vormen van coccidia op basis van lokalisatie is veel

belangrijker. Necropsie kan uitgevoerd worden op dode dieren of op levende dieren die worden

opgeofferd. Uit deze laatste groep komen vaak de beste resultaten (1) en voor industriële

pluimveehouders is de dood van enkele dieren geen probleem indien het helpt om een probleem te

diagnosticeren.

Zoals hierboven vermeld is het grootste voordeel van een necropsie dat het ter plaatste kan worden

uitgevoerd; binnen enkele minuten kan er een duidelijkere diagnose geformuleerd worden. Op andere

17

vlakken is necropsie vaak evenwaardig aan mestonderzoek. Zoals je kan zien in tabel 7. (1) wordt er in

40% van de gevallen minder wormen gevonden op necropsie ten opzichte van mestonderzoek, maar

wordt er in evenveel gevallen meer of andere (in dit geval kan men ervan uitgaan dat de necropsie in

de meeste gevallen het meest correcte beeld geeft) wormsoorten gevonden.

Vrijwel iedere infectie met een gastro-intestinale nematode geeft ook een verandering in de darm op

immunologisch niveau; zo is er een T-lymphocyten infiltratie maar ook andere zaken zoals

veranderingen in de lokale secreties van het darmepitheel (19). De T-lymphocyten die het meest

aangetrokken worden tot de infectie in de darm zijn de CD 4+ cellen. Deze zijn al vanaf 2 weken na

infectie duidelijk verhoogd in het darmepitheel en kunnen dus een goede differentiatie geven tussen

een geïnfecteerd en een niet-geïnfecteerd dier (19). Het dier dient hiervoor natuurlijk wel dood te zijn,

wat de relevantie van deze methode in de praktijk laat zakken. Ook moet er opgemerkt worden (zie

ook Fig. 8.) dat het gehalte T-lymphocyten normaliseert na enkele weken, een dier heeft 6 weken na

infectie al veel minder CD 4+ T-lymphocyten ter hoogte van het epitheel van de darmmucosa (19).

Fig. 8. Een duidelijke stijging in CD4+ lymphocyten in de eerste 2 weken na infectie (18)

18

0

200

400

600

800

1000

1200

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Staalname

Eitje

s Pe

r Gra

m m

est (

EPG

)

Grondstal bio

Volière met uitloop

Fig. 9.a. EPG in mest van een bedrijf zonder uitloop

Fig. 9.b. EPG in mest van een bedrijf met uitloop (10)

0

200

400

600

800

1000

1200

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Staalname

Eitje

s Pe

r Gra

m m

est (

EPG)

Volière zonder uitloop

Grondstal zonder uitloop

4. Behandeling

4.1. Predisposities en preventie

4.1.1. Huisvesting

De huisvesting is duidelijk de factor die het aantal wormen het meest beïnvloedt. Zoals te zien was in

tabel 3. (12) hebben dieren die in batterijkooien gehouden worden amper een kans op wormbesmetting,

ook de ouderdieren, die onder strikte hygiënische maatregelen worden gehouden, zullen amper

besmet zijn met wormen. De stijgende incidentie van wormen in de industriële pluimveehouderij kan

men bijna volledig terugbrengen tot het invoeren van de nieuwe Europese wet (2) die huisvesting in

batterijen verbiedt (1,12,13). In fig. 9. (10) zie je een duidelijk verschil tussen bedrijven zonder uitloop

(boven) en bedrijven met uitloop (onder) in de teruggevonden EPG (eieren per gram faeces) waarden.

Hoewel deze gegevens maar een beeld geven van een heel klein aantal bedrijven, kunnen ze wel

helpen een inschatting te maken van de toename in wormbesmetting bij bedrijven met en zonder

uitloop. Logischerwijze is de efficiëntste vorm van preventie tegen worminfecties bijgevolg het

opnieuw invoeren van de traditionele huisvesting, al is dit een onwaarschijnlijke uitkomst onder andere

ten gevolge van bezwaren tegen het dierenwelzijn van dergelijk gehouden dieren (1). Er zijn echter ook

a

b

19

andere elementen van de huisvesting die kunnen worden aangepast om een lagere prevalentie van

worminfecties te bekomen. Veel van deze elementen hebben een invloed op de prevalentie van

meerdere of alle wormsoorten, al kunnen er ook doelgericht maatregelen genomen worden die meer

effect hebben op één specifieke wormsoort (13).

Een eerste factor die van belang kan zijn is de bezettingsgraad in de groepen dieren. Zo is de

bezettingsgraad buiten vooral van belang voor het voorkomen van Ascaridia galli, de bevolking van

het hok binnen is dan weer relevanter voor het voorkomen van Heterakis gallinarum (13). Er is één

recente studie (20) die dit betwist, maar deze studie werd op tamelijk kleine schaal uitgevoerd en is

hierom mogelijks niet zo representatief. Heterakis gallinarum aantallen waren duidelijk lager bij

dieren die een groter gedeelte van hun buitenbeloop gebruikten (13). Het buitenbeloop van de dieren

aantrekkelijker maken (door bijvoorbeeld meer beplanting) kan dus efficiënt als preventiemaatregel

tegen deze worm gebruikt worden (1,13). Uitloopbeheer is in het algemeen een goede vorm van

preventie: Omweiden, verharden of kalken van de weide zijn maar enkele van de maatregelen die

kunnen worden toegepast om de wormbesmetting te verlagen (1).

Volgens dezelfde studie is er voor Heterakis gallinarum een duidelijke correlatie met het gehalte

ammoniak boven de rustplaats van de dieren en het gehalte van licht boven de voederbron. Als er

minder licht is, of meer ammoniak, zal er relatief gezien een hogere wormbesmetting zijn (13). In de stal

is er best maar één nestniveau en wordt er liever geen hout gebruikt in de constructie om de

wormbesmetting laag te houden (13). Voor Ascaridia galli is de diepte van het strooisel ook een

predispositiefactor: indien er meer dan 12 centimeter strooisel aanwezig is, zal de wormbelasting bij

de dieren significant ( P=0.01) hoger zijn (13).

4.1.2. Management

Seizoen

Een eerste mogelijke vorm van preventie is het zorgvuldig kiezen van de periode waarin de dieren in

het hok worden gestoken (bij leghennen). Dieren die in de zomer worden aangeschaft zullen duidelijk

hogere wormbesmetting vertonen (in ieder geval voor Heterakis gallinarum) dan dieren die in andere

seizoenen voor het eerst in de stal terechtkomen (13).

b

20

Genetische resistentie

Selectie op resistentie is een veelbelovende preventiemaatregel inzake worminfecties. Zo blijkt dat er

bij een worm als Ascaridia galli heel weinig genetische diversiteit is tussen de verschillende wormen

binnen een bedrijf, maar ook tussen bedrijven. Daarnaast wordt er een relatief lage mutatiegraad en

genetische evolutie bij de worm waargenomen (21). Dit maakt selecteren op resistentie realistischer.

Genetische resistentie is bij alle diersoorten en ziekten een fenomeen. Het feit dat er een verschil kan

worden waargenomen in gevoeligheid tegenover bepaalde aandoeningen is, zeker bij kippen, geen

uitzondering (22). Een studie uit Denemarken (22) illustreert dit heel goed. In deze studie werden

groepen kippen van het “Danish Landrace” (een ras dat sterk lijkt op de gouden leghorns) vergeleken

met “Lohman Brown” dieren (de standaard bruine legkip) tijdens experimentele infecties met Ascaridia

galli. Hieruit bleek dat het Deens Landras een veel slechtere immuniteit heeft bij initiële infecties (de

wormbelasting was dubbel zo groot) en duidelijk meer eieren uitscheiden (er werden tot vier keer

hogere EPG waarden vastgesteld). Bij herinfectie kwam een ander beeld tevoorschijn: het Lohman

Brown ras had een ruim drie keer hoger aantal larven die het dier konden infecteren, maar door een

efficiënt “self-cure” mechanisme bereikte geen enkele larve het volwassen stadium. Bij het Deens

Landras waren er weliswaar minder larven die in het dier konden blijven, maar een klein aantal van

die larven kon wel het volwassen stadium bereiken. Er kan worden geconcludeerd dat selectie op

genetisch niveau tegen Ascarida galli op verschillende niveaus mogelijk is, al kan ook worden

vastgesteld dat het historisch gezien jongere ras (Lohman Brown) beter is aangepast in vergelijking

met het oudere Deense Landras (22). Selectie naar zelfgenezingsmechanismen en inperken van de

initiële besmetting kan een goed alternatief bieden voor curatieve behandeling. Verder onderzoek

naar fysiologische mechanismen, zoals dat van de zelfgenezing, is hiervoor nodig (22).

Dergelijke studies werden ook uitgevoerd om resistentie ten opzichte van Heterakis gallinarum te

bepalen (23). Hier werd een wit en een bruin legkippenras onderzocht (respectievelijk Witte Leghorn en

New Hampshire kippen). Er werd een significant lagere besmettingsgraad na experimentele infectie

vastgesteld bij de New Hampshire dieren, wat wijst op een hogere resistentie tegen Heterakis

gallinarum. De erfelijkheidsgraad van deze resistentie werd door de onderzoeker geschat op 0.41 voor

de Witte Leghorn en 0.31 voor de New Hampshire. Dit maakt het in theorie mogelijk om te selecteren

op resistentie tegen de nematode. Het al dan niet negatieve effect van deze selectie op andere

21

Tabel 8. EPG waarden na één (inf) of twee (inf/inf)inoculaties met 500 Ascaridia galli eieren. Groep A

werd geïnfecteerd op een leeftijd van één dag, groep B op één maand en groep C op vier maanden. (25)

productiekenmerken werd echter nog niet voldoende onderzocht (23). Een andere interessante

bevinding van deze studie was dat bij mannelijke dieren een significant hogere besmettingsgraad

werd vastgesteld in beide rassen. Er wordt vermoed dat dit laatste het gevolg is van een

immunosuppressief effect van de mannelijke hormonen (23).

Leeftijd

Het lijkt vaak dat er een vorm van leeftijdsresistentie is bij dieren ten opzichte van Ascaridia galli. Dit

beeld is echter niet echt gerelateerd aan de leeftijd van het dier, maar wel aan de hormonale- en

immuniteit status van de dieren (24).

Tabel 8. geeft de resultaten weer van een studie (25) waar de dieren voor het eerst in contact kwamen

met Ascaridia galli op de leeftijd van één dag, één maand of vier maanden. De EPG-waarden zijn

beduidend hoger bij dieren die op vier maanden werden geïnfecteerd, terwijl de dieren die

geïnfecteerd werden op de leeftijd van één maand, de laagste EPG-waarden vertonen. Er dient

opgemerkt te worden dat in de studie enkel de EPG significant verschillend was. Bij necropsie werden

er geen significante verschillen tussen het totale aantal wormen in de dieren aangetoond. Wel blijkt

dat de wormen bij jonger geïnfecteerde dieren gemiddeld gezien kleiner waren en trager

ontwikkelden. Een duidelijk verschil is echter de resistentieontwikkeling ten opzichte van meerdere

infecties. Dieren die jonger waren bij het initiële contact met de parasiet, zullen resistenter zijn ten

opzichte van infecties in de toekomst. Er bestaat nog onduidelijkheid over het feit of dit beeld

veroorzaakt wordt door een vorm van cellulaire immuniteit ter hoogte van de darm, of dat het eerder

een gevolg is van een soort verworven immuniteit die actiever is op jonge leeftijd (25). Op basis van

deze studie zou er kunnen worden geconcludeerd dat het beter is om dieren op een relatief jonge

22

Fig. 10. EPG waarden na inoculatie op zes,

twaalf, achttien en vierentwintig weken (24)

leeftijd bloot te stellen aan Ascaridia galli in plaats van het risico te lopen dat de dieren pas op latere

leeftijd voor de eerste keer geïnfecteerd worden. Er is echter nog meer onderzoek nodig om hierover

duidelijkheid te scheppen (25).

Gelijkaardige resultaten kunnen worden gevonden in andere studies. Een studie (24) die legkippen

infecteerde op zes, twaalf, achttien en vierentwintig weken vond ook duidelijk hogere EPG- waarden

bij de groepen die later werden geïnfecteerd (zie ook fig.10. (24)). Er werd ook een verband ontdekt

tussen de hoeveelheid T4 (thyroxine, een negatieve correlatie) en T3 (trijodothyronine, een positieve

correlatie). Dit hormonaal verschil draagt waarschijnlijk bij tot het verschil in gevoeligheid tussen

verschillende leeftijdsgroepen (24). In dezelfde studie zag men dat de dieren die geïnfecteerd werden

op vierentwintig weken naast een verlaagde EPG, ook een lagere totale wormbesmetting hadden.

Verhoogde oestradiol en progesterongehalten voor de start van de leg zouden mee aan de basis van

dit verschijnsel liggen (26). Een gevolg hiervan is dat er kan gesteld worden dat een kip onderhevig is

aan een gevoelige periode (tussen de leeftijd van 6-8 weken en 5-6 maand, afhankelijk van het begin

van de legperiode van het ras) in plaats van aan een resistente periode (24). Dit kan worden in acht

genomen bij het bepalen van preventiemaatregelen op een bedrijf. Zo kan er extra aandacht qua

hygiënevoorschriften worden besteed aan de dieren die zich op basis van leeftijd in een risicoperiode

bevinden.

Een studie uit België (1) (weliswaar met slechts vier onderzochte bedrijven) stelde ook vast dat in de

legperiode van een kip, de legpiek het moment is waarop het dier het gevoeligst is. Dit kon worden

gezien door het feit dat de EPG het hoogst waren één maand na de legpiek (deze maand komt

overeen met de prepatentperiode van een worminfectie zoals Ascaridia galli).

23

Voeder

Andere studies (27) toonden aan dat ook het voeder een invloed kan uitoefenen op het al dan niet

besmet raken van kippen met maagdarmnematoden. Een eerste boosdoener is het gehalte aan

polysachariden (zonder zetmeel) in het voeder. Deze kunnen in verschillende vormen worden

toegediend in het voeder (al dan niet oplosbaar). Alle vormen van toediening van deze polysachariden

zullen echter de prevalentie, graad en excretie van besmetting verhogen. De dieren die meer

gevoederd werden met polysachariden vertoonden ook minder efficiënte voederconversie en

gewichtsaanzet (27). Het toevoegen van polysachariden is dus geen goede preventiemaatregel,

aangezien het de wormbesmetting enkel verergert (27). Een precieze oorzaak hiervan is echter nog niet

ontdekt.

Er is ook een duidelijke wisselwerking tussen de nematoden in het dier en de mycotoxines in het

voeder. In een studie (28) werd het verband tussen Ascaridia galli en het mycotoxine DON

(deoxynivalenol) onderzocht. Hoewel de precieze oorzaak nog niet bekend is, zijn de bevindingen wel

duidelijk. Uit de resultaten blijkt dat dieren die een voeder krijgen gecontamineerd met DON duidelijk

zwaardere worminfecties te verduren krijgen (meer wormen, grotere wormen en een hogere EPG) dan

diegene die een voeder krijgen zonder extra toegevoegde mycotoxines. Omgekeerd is er echter ook

een duidelijk effect waarneembaar; dieren die geïnfecteerd zijn met Ascaridia galli zullen sneller

negatieve effecten ondervinden van contaminaties van hun voeder met mycotoxines als DON.

Algemene kritische grenzen voor het gehalte DON in het voeder bedragen 5 mg DON/ kg voer (28),

maar dit moet voorzichtig geïnterpreteerd worden aangezien deze waarde geen rekening houdt met

stressfactoren of onderliggende aandoeningen (zoals een worminfectie). Contaminatie door

mycotoxines moet dus ten allen tijde vermeden worden, of tenminste zo laag mogelijk gehouden

worden (28).

a. Andere infecties

In de eerste plaats zijn worminfecties zelf vaak een predisponerende factor voor de prevalentie van

verscheidene andere ziektes. Dit wordt zowel veroorzaakt door de lokale schade van de worm

(bijvoorbeeld ter hoogte van de darmwand) als door de algemeen verminderde immuniteit van het dier

(5). Specifiek naar de link tussen Pasteurella multocida en Ascaridia galli werd er al intensief

onderzoek gedaan (29). Men kon vaststellen dat een infectie met beide pathogenen een relatief gezien

24

ernstiger ziektebeeld teweeg bracht dan men zou verwachten op basis van de resultaten van infectie

met één van beide pathogenen. Opvallend was ook dat, zeker op lange termijn, de symptomen (in het

geval van deze studie vooral een gedaalde gewichtstoename) ernstiger waren indien het dier eerst

met Ascaridia galli werd besmet en pas nadien met Pasteurella multocida (dan omgekeerd). De

onderzoekers van de studie vermoeden dat er een vorm van immunosuppressie is ten gevolge van

een infectie met Ascaridia galli (29). Ook op andere vlakken kon er een nefaste invloed van de

besmetting worden vastgesteld. Bij de groep dieren die eerst of enkel met Pasteurella multocida

werden besmet was er een uitval van 15%, terwijl er bij dieren die eerst met Ascaridia galli besmet

werden en nadien met Pasteurella multocida er een uitval van 30% was. Ook werd de gemiddelde

leeftijd waarop het eerste ei werd gelegd bij deze laatste groep naar achteren verschoven (29).

Deze parasiet mag ook niet worden onderschat als drager van secundaire pathogenen. Zo is er

Heterakis gallinarum die dienst doet als vector van Histomonas (5) (zie 1.2. Heterakis gallinarum:

pathogeniciteit), maar ook Ascaridia galli die bepaalde species van Salmonella kan overdragen (1).

b. Bedrijfshygiëne

Bedrijfshygiëne is een cruciale vorm van preventie. Er zijn echter zoveel verschillende aspecten van

bedrijfshygiëne dat het in de praktijk vrijwel onmogelijk is om alles toe te passen. Toch dienen zoveel

mogelijk van deze principes toegepast te worden om de wormbesmetting zo laag mogelijk te krijgen.

Ten eerste heeft een all-in all-out systeem een absolute voorkeur (5,7); deze vorm van bedrijfsvoering

biedt de eigenaar van de stallen een periode waarin er efficiënt kan worden gedesinfecteerd (zie ook

4.1.2. Desinfectie). De bedding van de dieren dient regelmatig ververst te worden (bepaalde richtlijnen

vermelden wekelijkse reiniging (5)) om een droog milieu te creëren, dit verlaagt de

overlevingscapaciteit van de meeste nematoden (eitjes) (5).

Verder zijn er vele voorschriften omtrent het gedrag van de boer en eventuele bezoekers op het

bedrijf. Zo dient er best een specifieke volgorde gevolgd te worden bij het bezoeken van stallen (van

gezond naar ziek en van jong naar oud (7)). Indien er zieke dieren aanwezig zijn op het bedrijf, wordt er

best een quarantaineprotocol in gang gezet, waarbij aparte kleding en schoeisel voor de stal met de

zieke dieren wordt voorzien (7). De bezoekers (die best zo laag mogelijk in aantal zijn) en

25

medewerkers dienen bedrijf- of stalspecifieke kleding en schoeisel te dragen (7). Als er karkassen van

aangetaste dieren zijn, dienen deze efficiënt en snel afgevoerd te worden (en het liefst verbrand te

worden). Deze laatste maatregel geldt ook voor vuil (al dan niet geïnfecteerd) strooisel (7). Deze lijst is

niet limitatief als het komt op hygiënevoorschriften, maar het is zeker een goed begin om de

worminfecties op een bedrijf in te perken (1,5,7).

c. Desinfectie

Belangrijk om te beseffen in verband met desinfectie, is dat met vrijwel geen enkel desinfectiemiddel

een efficiënte eliminatie van wormeieren verkregen kan worden. Het hoofddoel van het gebruik van

desinfectantia is het verminderen (of elimineren) van de infectiedruk van virussen, bacteriën en

protozoa (5). De twee beste manieren om een significante reductie van wormeieren in een stal te

krijgen zijn enerzijds droogte en anderzijds temperatuur (5). Het gebruik van hoge temperaturen na de

klassieke desinfectie draagt bij tot een duidelijke vermindering van het aantal aanwezige wormeieren

(5). Waarschijnlijk het efficiëntste hulpmiddel tegen worminfecties is echter de droogstand, hoe langer

een stal leeg staat (niet enkel zonder dieren, maar ook zonder overblijfselen van de vorige stalronde),

hoe minder wormeieren zullen kunnen overleven (5). Een principe van het roteren van het stalgebruik

kan dus ook een enorme vermindering van het aantal wormen op het bedrijf geven (7). Deze laatste

twee mogelijkheden dienen echter goed afgewogen te worden, zodat de economische voordelen van

een verminderde wormbesmetting opwegen tegen de periode waarin een stal niet kan worden

gebruikt om dieren in te houden (7). Een belangrijke opmerking is dat desinfectie moet gepaard gaan

met een aangepast weidebeheer bij buitenbeloop (zie ook 4.1.1. Huisvesting). Bij een gebrekkige

eliminatie van wormeieren bij één van beide aspecten van het bedrijf (zijnde de weide en de stal), zal

de worminfectie maar al te snel terugkeren vanuit het onvoldoende gezuiverde deel van het bedrijf (1,5).

4.2 Curatieve behandeling

In België is er weinig mogelijk qua behandeling: enkel flubendazole (een benzimidazole) is

geregistreerd voor het gebruik bij kippen (30). In de industriële pluimveehouderij worden er normaal

enkel groepsbehandelingen gebruikt tegen worminfecties, hierbij wordt flubendazole toegediend in het

voeder (onder de vorm van FLUBENOL®) of in het drinkwater (onder de vorm van SOLUBENOL®)

gedurende zeven dagen (1,10,30). Er is een wachttijd voor vleeskippen van respectievelijk één dag of

vier dagen na het stopzetten van de behandeling (10,29). Firma’s raden vier behandelingen (per

26

levenstermijn) aan voor legkippen (10). Economisch gezien is het echter interessanter om vier keer een

mestonderzoek uit te voeren en enkel te ontwormen indien nodig. Dit werkt ook

antihelminticumresistentie tegen, al moet wel gezegd worden dat de resistentie in de industriële

pluimveehouderij (nog) geen hoge niveaus heeft bereikt (5,10). Toch moet er rekening mee gehouden

worden aangezien er maar één geneesmiddel beschikbaar is in België. Om dezelfde reden moeten

preventieve behandelingen met antiparasitica afgeraden worden (5). Flubendazole kan interfereren met

de rui van de dieren, dit leidt tot een suboptimale vederontwikkeling (6). Er zijn andere stoffen die

effectief zijn tegen nematoden, deze stoffen kunnen in het buitenland worden aangesproken om een

worminfectie te bestrijden. Piperazine is een stof die veel in de Verenigde Staten wordt gebruikt

omwege van zijn effectiviteit tegen wormen bij pluimvee (4,6). Enkele andere voorbeelden van

producten die efficiënt zijn tegen de maagdarmnematoden bij pluimvee zijn hygromycine B (6) of

ivermectine (toegediend in het drinkwater) (6).

27

5. Discussie

Uit deze literatuurstudie blijkt duidelijk dat er een toename is van de worminfecties bij pluimvee, die

grotendeels te wijten is aan de veranderende huisvesting die wordt afgedwongen door het van kracht

komen van nieuwe wetten. Zonder twijfel de relevantste worm in de praktijk is Ascaridia galli¸ niet

omwille van zijn pathogeniciteit, maar vooral omwille van zijn hoge prevalentie. Ook Heterakis

gallinarum komt nog frequent voor. Andere wormsoorten hebben typisch zo’n lage prevalentie (en als

ze aanwezig zijn, is het vaak ook in minimale hoeveelheden), dat ze niet echt problemen vormen.

Ascaridia galli dient echter bestreden te worden, want hoewel de dieren zelden uiterlijk ziek zijn, zijn er

vaak duidelijke productieverliezen. Zelfs al zou het een productieverlies van slechts één procent zijn,

kan dit enorme economische gevolgen hebben voor de pluimveehouder door de enorme schaal

waarop industrieel pluimvee wordt gehouden.

Diagnose van worminfecties stelt meestal geen problemen, mestonderzoek is efficiënt indien het

uitgevoerd wordt door een bekwaam persoon. Als dit dan nog eens gecombineerd wordt met

necropsie, kan er meestal een correct beeld worden gevormd over de infectiegraad op het bedrijf.

Indien er slechts één van beide manieren wordt toegepast kan er soms een vertekend beeld

verkregen worden, maar meestal is er geen probleem om beide methoden in de praktijk uit te voeren.

Andere diagnostische methoden worden eerder toegepast in het kader van onderzoek.

De huisvesting is volgens de meeste onderzoeken de grootste veroorzaker van de wormproblemen bij

de hedendaagse pluimveehouder. Deze factor kan worden gecompenseerd, maar dit brengt natuurlijk

weer een extra economische kost met zich mee, zelfs al hebben sommige investeringen een

betrekkelijk lage kost, of zijn ze éénmalig (vooral met betrekking tot bedrijfshygiëne). Factoren zoals

leeftijdsresistentie of voederaanpassingen zijn moeilijk te gebruiken als bestrijdingsplan, maar in

zaken zoals selectie op resistentie zit er wel toekomst. Verder onderzoek dient nog te gebeuren naar

het feit of deze selectie al dan niet mogelijk is in combinatie met een behoud van alle andere

productiekenmerken, indien dit echter het geval is, zal het in de toekomst ongetwijfeld toegepast

worden. Vandaag de dag zijn hygiënemaatregelen en desinfectie, vooral onder de vorm van

droogstand, de efficiëntste middelen van preventie. Hoewel het in de praktijk moeilijk kan zijn de

droogstand lang genoeg aan te houden, kunnen de meeste hygiënemaatregelen op het bedrijf vaak

relatief goedkoop worden toegepast, aangezien ze vaak meer goede wil dan geld vergen.

28

De medicinale behandeling van worminfecties in België is (momenteel) efficiënt en relatief goedkoop.

Toch is het belangrijk om niet te veel te behandelen, aangezien er in België slechts één product

geregistreerd is. Hoewel er nu nog geen resistentie is, kan dit snel veroorzaakt worden door het

onverstandig gebruik van antihelminthica, onder- en overdosering (zowel in het te kort of te lang, als

het te weinig of te veel toedienen) zouden op de langere termijn problemen kunnen veroorzaken.

Het is cruciaal dat het wormprobleem in België niet wordt onderschat. Er zijn veel wormen in de

pluimveebedrijven, maar mits goede detectie kunnen de problemen preventief en curatief efficiënt de

kop worden ingedrukt.

29

Referentielijst

1. Helsen L. (2011). Wormbesmettingen bij leghennen in niet-kooihuisvesting. Brochure

Dierengezondheidszorg Vlaanderen, 4-23.

2. Anoniem (1999). Europese richtlijn 1999/74/EG.

3. Hofstad M.S., et al. (1984). Diseases of poultry. 8th edition. Iowa State University Press, Ames,

Iowa, p. 614-668.

4. Saif Y.M., et al (2008). Diseases of poultry, 12th edition, Blackwell Pub. Professional, Ames, Iowa,

p. 1025-1067.

5. Permin A., Hansen J.W. (1998). Epidemiology, diagnosis and control of poultry parasites. 4th

edition. Food & Agriculture Organization of the UN, Rome, p. 23-40, p. 73-155.

6. Macklin K.S., (2013). Overview of helminthiasis in poultry. Internetreferentie :

http://www.merckmanuals.com/vet/poultry/helminthiasis/overview_of_helminthiasis_in_poultry.htm

l (geconsulteerd op 12 november 2014)

7. Barger E.H., Card L.E. (1949). Diseases and parasites of poultry. 4th edition. Lea & Febiger,

Philadelphia, p.9-80, p. 312-382

8. De Gussem M. (2013). Voordracht: Poultry worms: an overview of the life cycle and related

pathology, Brugge, 12 november 2013.

9. Levine N.D. (1980). Nematode parasites of domestic animals and of man. 2nd edition. Burgess

Pub. Co., Minneapolis, p. 428-445.

10. Van Meirhaeghe H. (2013). Worminfecties bij pluimvee, Antwerpen, 2013.

11. MartÍn-Pacho J. R., et al. (2005). A coprological and serological survey for the prevalence of

Ascaridia spp. In laying hens. Journal of Veterinary Medicine Series B 52, 238-242.

12. Permin A., et al. (1999). Prevalence of gastrointestinal helminths in different poultry production

systems. British Poultry Science 40, 439-443.

13. Sherwin C.M., et al. (2013). Prevalence of nematode infection and faecal egg counts in free-range

laying hens: relations to housing and husbandry. British Poultry Science 54, 12-23.

14. Kaufmann F., et al. (2011). Helminth infections in laying hens kept in organic free range systems

in Germany. Livestock Science 141, 182-187.

15. Morgenstern R., Lobsiger C.H. (1993). Health of laying hens in alternative systems in practice.

Proceedings of the 4th European Symposium on Poultry Welfare, Edinburgh, 1993, p 81–86.

16. Zeller B. (1990). Comparative studies on the endoparasites of domestic fowls (Gallus gallus

domesticus) in commercial and fancy breed flocks. Ph.D. Thesis Ludwig Maximilian Universität,

Munich, Germany.

17. Gauly M., et al. (2007). Influence of Ascaridia galli infections and anthelmintic treatments on the

behaviour and social ranks of laying hens (Gallus gallus domesticus). Veterinary Parasitology 146,

271-280.

18. Heckendorn F., et al. (2009). Do stocking rate and a simple run management practice influence

the infection of laying hens with gastrointestinal helminths?. Veterinary Parasitology 159, 60-68.

19. Marcos-Atxutegi C., et al. (2009). Antibody and inflammatory responses in laying hens with

experimental primary infections of Ascaridia galli. Veterinary Parasitology 161, 69-75.

20. Höglund J., et al. (2010). Population genetic structure of Ascaridia galli re-emerging in non-caged

laying hens. Parasites & Vectors 5, 97.

21. Permin A., Ranvig H. (2001). Genetic resistance to Ascaridia galli infections in chickens.

Veterinary Parasitology 102, 101-111.

22. Gauly M., et al. (2008). Genetic resistance to Heterakis gallinarum in two chicken layer lines

following a single dose infection. Veterinary Parasitology 155, 74-79.

23. Gauly M., et al. (2005). Age-related differences of Ascaridia galli egg output and worm burden in

chickens following a single dose infection. Veterinary parasitology 128, 141-148.

24. Idi A., et al. (2004). Host age only partially affects resistance to primary and secondary infections

with Ascaridia galli (Schrank , 1788) in chickens. Veterinary parasitology 122, 221-231.

30

25. Proszkowiec M., Rzasa J. (2001). Variation in the ovarian and plasma progesterone and estradiol

levels of the domestic hen during a pause in laying. Folia Biologica 49, 285–289.

26. DAŞ G., et al. (2012). The effects of dietary non-starch polysaccharides on Ascaridia galli infection

in grower layers. Parasitology 139, 110-119.

27. Dänicke S., et al. (2013). Ascaridia galli infection affects pullets differently when feed is

contaminated with the Fusarium toxin deoxynivalenol (DON). Veterinary Parasitology 198, 351–

363.

28. Dahl C., et al. (2002). The effect of concurrent infections with Pasteurella multocida and Ascaridia

galli on free range chickens. Veterinary Microbiology 86, 313-324.

29. Anoniem (2013). Gecommentarieerd geneesmiddelenrepertorium voor diergeneeskundig gebruik

2013. Goekint graphics, Oostende, p. 40-48.