Le point de vue d’un Parasitologiste – Claude COMBES, François RENAUD et Nathalie LE BRUN

BIOSYSTEMA 6, J.-P. Hugot ed., SFS, 1991

SYSTEMATIQUE ET ECOLOGIE: LE POINT DE VUE D'UN PARASITOLOGISTE

Claude COMBES1, François RENAUD2 et Nathalie LE BRUN2

La relation habituelle et nécessaire entre systématique et écologie s'impose lorsque le sujet d'étude est une population de parasites, comme elle s'impose pour les populations d'animaux libres. En ce sens, le point de vue du parasitologiste n'a rien d'original.

Cependant, le parasite vit dans un milieu vivant, donc mortel, hétérogène, reproductible, variable, discontinu et agressif (EUZET et COMBES, 1980; COMBES, 1991). Ceci autorise un certain nombre de réflexions propres à la relation systématique/écologie dans le parasitisme.

*

* *

1 Centre de biologie et d'Ecologie Tropicale et Méditerranéenne, Université, Avenue de Villeneuve, 66 860, Perpignan Cedex

2 Laboratoire de Parasitologie Comparée, Université des Sciences et Techniques du Languedoc, 34 095, Montpellier Cedex 2

56

PREMIERE REFLEXION.

Le parasitologiste-écologue étudie des systèmes parasite/hôte. Il est donc attentif à la fois à la systématique des parasites et à celle des hôtes. De la qualité de cette analyse dépend toute conclusion sur la spécificité parasitaire.

Généralement rapportée comme une caractéristique de chaque espèce parasite (distinction entre parasites oïoxènes, sténoxènes, euryxènes, voir EUZET et COMBES, 1980), la spécificité est très sensible à une mise en évidence correcte des isolements re-producteurs:

- quand la systématique des hôtes s'affine, le spectre d'hôtes s'agrandit;

- quand la systématique des parasites s'affine, le spectre d'hôtes se rétrécit.

Au cours des dernières années, c'est presque toujours la seconde de ces alternatives qui s'est produite, probablement parce que la séparation des espèces d'hôtes n'a pas subi de grands bouleversements alors que celle des parasites a été véritablement renouvelée par les techniques moléculaires (méthode des iso-enzymes) permettant l'analyse des flux géniques dans et entre les populations. Ainsi s'est dessiné un déplacement quasi-général de la spécificité vers la sténoxénie et l'oïoxénie.

Cette tendance s'est affirmée dans tous les groupes. Nous citerons l'exemple suivant, très caractéristique: RENAUD (1988) montre que le Cestode, connu sous le nom de"Bothriocephalus scorpii", supposé parasite à l'état adulte de Téléostéens variés, est en fait un complexe d'au moins quatre espèces parfaitement isolées reproductivement (fig. 1) et apparemment oïoxènes.

Il faut noter bien sûr que l'oïoxénie n'est pas nécessairement le résultat des re-cherches utilisant les iso-enzymes. Le plus souvent même, l'éclatement du taxon initial se fait en des unités à spectres d'hôtes d'amplitudes différentes. Les nouveaux spectres d'hôtes peuvent de plus être juxtaposés ou recouvrants. Nous illustrons les spectres juxtaposés (fig. 2) par l'exemple des Diplozoon (d'après LE BRUN et al., 1988), et les spectres recouvrants (fig. 3) par celui des Helicometra (d'après REVERSAT et al., 1990). D'autres exemples de spectres juxtaposés ont été révélés par l'électrophorèse des enzymes dans d'autres groupes de parasites tels que Acanthocéphales (de BURON et al., 1986) et Copépodes (ZEDDAM et al., 1988).

Parfois enfin, l'affinement des méthodes aboutit à séparer de nouvelles espèces,

57

mais ne change rien à la spécificité. Tel est le cas des Bothrimonus (fig. 4): RENAUD et GABRION (1988) ont montré que le Cestode connu sous le nom de Bothrimonus nylandicus, parasite de Solea lascaris et S. impar était en fait composé de deux taxons jumeaux repro-ductivement isolés, mais qui parasitent tous les deux les deux espèces de soles. La sépa-ration de niche des deux Bothrimonus adultes (chez l'hôte définitif) se fait dans le temps (saison) et non dans l'espace (espèce de poisson).

*

* *

58

DEUXIEME REFLEXION.

La systématique des hôtes n'intéresse le parasitologiste que parce que celle-ci intéresse le parasite: aucun parasite ne se développe indifféremment chez tous les organismes vivants. Cependant, tout comme chez les biologistes, il existe chez les parasites de bons et de mauvais systématiciens: être sténoxène ou, pire, euryxène, est tout à fait équivalent à mettre dans le même bocal plusieurs échantillons de taxons différents…

L'existence de spectres d'hôtes d'amplitude très variable est connue depuis long-temps.

Il était déjà difficile d'expliquer que les espèces du genre Schistosoma aient des spectres d'hôtes aussi contrastés: S. haematobium ne parasite que l'homme, tandis que S. mansoni parasite l'homme plus divers Rongeurs, et que S. japonicum a un spectre remar-quablement large, comprenant homme, Rongeurs, Ongulés, Carnivores, etc.

Les acquisitions récentes, dues comme précédemment à l'utilisation de nouvelles techniques, montrent qu'il existe des différences étonnantes de spécificité entre des espèces extrêmement voisines. Le cas des Helicometra, déjà cité, est exemplaire à ce sujet. REVERSAT et al. (1990) montrent que trois Trématodes du genre Helicometra, vivant en sympatrie et indistinguables morphologiquement, ont des spectres d'hôtes définitifs très différents (fig. 2 et 3). Ces Helicometra, isolés reproductivement, répondent aux critères habituels d'espèces jumelles récemment séparées, de sorte que leur caractère distinctif le plus sûr est leur spécificité!

Si ces résultats récents posent plus que jamais le problème de la signification de la spécificité en tant que stratégie écologique, il faut rappeler que les spécialistes ont toujours considéré le spectre d'hôtes comme un critère de l'espèce en parasitologie. Comme l'écri-vent EUZET et COMBES (1980) "il n'a jamais paru inutile de faire suivre le nom du parasite de celui de l'hôte où il a été trouvé"… La notion même de système parasite-hôte a pour conséquence que les parasites sont des marqueurs de la systématique des animaux libres et réciproquement.

59

Le point de vue d’un Parasitologiste – Claude COMBES, François RENAUD et Nathalie LE BRUN

BIOSYSTEMA 6, J.-P. Hugot ed., SFS, 1991

TROISIEME REFLEXION.

Parler du parasite systématicien n'implique pas que l'on propose une explication, ni même que l'on attribue une responsabilité à l'un ou l'autre des partenaires.

Les notions d'angle d'exigence et de filtre éthologique développées par EUZET et COMBES (1980) et reprises par COMBES (1991) montrent que le spectre d'hôtes est au car-refour de trois conditions nécessaires:

a) le parasite et l'hôte se rencontrent (une série de conditions spatiales, temporelles et comportementales sont réunies); b) le parasite accepte l'hôte (il est adapté à l'espace et aux ressources offertes);

c) le parasite se fait accepter par l'hôte (il est adapté à éviter les défenses, immunitaires ou autres, de cet hôte).

Sans revenir en détail sur ces notions, il est clair qu'il est très souvent impossible de trancher entre (b) et (c). Divers indices font toutefois penser que l'immunité pourrait être la clef d'une majorité de spectres d'hôtes: nous rappelons ailleurs (COMBES,1990 a) que les mammifères deviennent permissifs aux schistosomes lorsqu'ils sont artificiellement immuno-déprimés, ce qui démontre, dans ce cas au moins, que les ressources ne sont pas en cause.

*

* *

61

62

QUATRIEME REFLEXION.

Il existe une relation entre la distance génétique des hôtes potentiels et la probabilité de transferts latéraux de parasites sur des hôtes nouveaux.

Les transferts latéraux, ou captures, sont considérés comme un des processus ma-jeurs de l'évolution des parasites.

Les stades infestants des parasites rencontrent sans cesse des organismes dans les-quels ils ne peuvent normalement se développer, c'est à dire des non-hôtes. Quand l'infes-tation se fait par ingestion ou par vection, nombreux sont les stades infestants qui sont dé-truits à la suite de rencontres avec des hôtes défavorables dues au caractère généraliste de beaucoup de systèmes prédateurs-proies (COMBES,1991). Mais il en est de même quand l'infestation est active: les miracidiums de schistosomes par exemple sont loin de ne pénétrer que dans le "bon" mollusque (MONE et COMBES,1986), les cercaires sont loin de ne pénétrer que dans le "bon" vertébré (voir COMBES,1990 b et c,1991). A chaque génération, des opportunités de conquêtes de nouveaux hôtes sont donc offertes aux parasites.

Les conquêtes se font par sélection de mutants ou de porteurs de nouvelles combi-naisons géniques capables d'exploiter le nouveau milieu (en particulier d'éviter les défenses immunitaires).

Ici intervient la distance génétique entre les hôtes: indépendamment des opportunités de rencontre liées par exemple à la fréquentation de mêmes milieux, il paraît logique de postuler que les captures se font d'autant plus facilement que le saut écologique à réaliser (pour vivre sur ou dans le nouvel hôte) est moins grand, donc que l'hôte d'origine et l'hôte de capture sont plus apparentés (fig. 5). Une illustration est fournie par les schistosomes para-sites de l'homme: ceux-ci sont le résultat vraisemblable de captures (COMBES,1990 c) qui se sont toutes produites à partir du stock d'espèces parasites de Mammifères, et non à partir du stock, cependant plus abondant, d'espèces parasites d'Oiseaux.

L'espèce humaine, par les bouleversements qu'ont provoqué sa propre expansion géographique, l'acquisition de comportements très divers, les pratiques d'élevage, les trans-ports d'animaux libres et de parasites, a multiplié les contacts entre parasites et hôtes poten-tiels nouveaux (COMBES,1990a,1990c).

63

64

CINQUIEME REFLEXION.

Il existe une relation entre la distance génétique des hôtes et la probabilité de spéciation du parasite. Ceci n'est vrai que si le spectre d'hôtes résulte de la cladogenèse d'un phylum, de transferts latéraux, ou des deux.

La spéciation des parasites n'obéit pas à d'autres lois fondamentales que celles qui gouvernent la spéciation des animaux libres. Toutefois les processus d'isolement y revêtent des aspects particuliers, et nous pensons que la spécificité joue un rôle important (COMBES, 1990 a).

Un bon moyen de s'en rendre compte est de se demander quelles sont les conditions à remplir pour qu'une espèce de parasite partage ses populations entre deux espèces d'hôtes différentes et qu'il ne se produise pas de spéciation. Ces conditions sont au moins au nombre de deux:

a) il faut que le parasite soit capable d'exploiter des ressources différentes et/ou d'évi-ter des systèmes immunitaires différents sans que le coût soit supérieur au bénéfice; or, ce coût s'accroit probablement très vite (exponentiellement?) quand la distance génétique entre les hôtes grandit; il pourrait en coûter plus à un parasite qu'à un prédateur d'être généraliste, en raison de l'investissement nécessaire pour combattre des systèmes immunitaires aussi divers que performants.

b) il faut que des flux géniques suffisants se maintiennent à chaque événement de transmission, ce qui implique que les deux espèces d'hôtes ne présentent pas trop de diffé-rences écologiques ou éthologiques.

Si ces conditions ne sont pas toutes deux réunies, les populations de la même es-pèce initiale de parasite ont tendance à subir un isolement "par hôte", d'où spéciation pos-sible et évolution vers l'oïoxénie.

La spécificité est même un si bon mécanisme d'isolement que l'évolution fait parfois l'économie (au moins pendant un certain temps!) de mécanismes post-zygotiques (ou d'autres mécanismes pré-zygotiques).

Un excellent exemple figure dans un récent travail de De MEEUS et al. (1990). Deux Copépodes, Lepeophtheirus thompsoni et L. europaensis sont sympatriques et spécifiques, le premier du turbot Psetta maxima, le second de la barbue Scophthalmus rhombus et du flet Platichthys flesus. Les auteurs montrent que l'isolement est uniquement prézygotique: mis en présence expérimentalement sur le turbot, les Copépodes des deux espèces survivent et s'hybrident. L'isolement reproductif ne résulte donc que du choix d'hôte de fixation.

65

L'isolement de certaines espèces de schistosomes, tels Schistosoma intercalatum et S. bovis qui s'hybrident très bien chez l'hôte expérimental souris (PAGES et THERON, 1990), parait également dû uniquement à la spécificité (dans la nature, le premier parasite l'homme, le second des Ongulés)

Bien entendu, la spéciation des parasites peut avoir de tout autres causes que celles liées à la composition des spectres d'hôtes; le travail de RENAUD et GABRION (1988) sur les Bothrimonus (voir plus haut) en témoigne.

*

* *

SIXIEME REFLEXION.

Le spectre d'hôtes, pris comme un tout, possède une dimension qui est corrélée à la distance génétique entre les hôtes.

Cette réflexion est la synthèse des deux précédentes; elle assume que, globalement, indépendamment des événements évolutifs (évolution parallèle ou captures) qui ont façonné les spectres actuels, les parasites sont des marqueurs de proximité génétique.

Cependant, le parasite ne fait pas une systématique des êtres libres, dont il n'a cure, mais une systématique des milieux vivants qu'il occupe. Il se comporte en l'occurrence comme n'importe quel organisme capable jusqu'à un certain point d'occuper des milieux dif-férents. Le parasite ne tient compte que du milieu qui lui est offert et ne fait que l'analyse de ce milieu. A travers le phénotype, il analyse les gènes de l'hôte qui ont une influence sur ce milieu, qu'il s'agisse de gènes déterminant un trait morphoanatomique, un trait biochimique, ou un trait immunitaire. CONCLUSION.

Les réflexions qui précèdent permettent de comprendre pourquoi, analysant seulement une fraction du génotype de ses hôtes, le parasite peut ne pas être meilleur systématicien que le biologiste qui ne se fierait qu'à la forme des nageoires pour classifier les Poissons: en caricaturant, le parasite peut séparer deux espèces d'hôtes taxonomiquement proches parce que leur pH intestinal est différent, ou rapprocher deux espèces d'hôtes taxonomiquement éloignées parce que leur pH intestinal est identique.

Cette vision biaisée de la systématique des hôtes qu'ont leurs parasites

66

exprime peut-être seulement le fait que les parasites sont écologues par goût et systématiciens par nécessité. Mais quels systématiciens parfois! Nous n'en voulons pour preuve que le soutien appuyé que PAUGY et al. (1990) demandent aux parasites (des Monogènes des genres Dogielius et Dactylogyrus) pour décrire une nouvelle espèce de Poisson (un Cyprinidae du genre Labeo)

Le présent texte, en partie basé sur une conférence donnée le 21 Mai 1990 devant la Société Française de Systématique, ne peut se terminer sans que les auteurs rappellent que toute "réflexion" est, par nature, faite pour susciter des contre-réflexions.

*

* *

Remerciements

Nous remercions vivement le Professeur Louis EUZET, de l'Université II de Montpellier, qui a bien voulu nous faire part de son avis et de plusieurs suggestions.

67

REFERENCES

COMBES C., 1990 a. Where do human schistosomes come from? An evolutionary approach. Trends in Ecology and Evolution, 5: 334-337.

COMBES C., 1990 b. Rencontre, identification, installation dans le cycle des Métazoaires pa-rasites. Bulletin de la Société Zoologique de France, 115: 99-105.

COMBES C., 1990 c. D'où viennent les parasites de l'homme? Annales de Parasitologie hu-maine et comparée, 65, suppl. I: 59-64.

COMBES C., 1991. Evolution of life-cycles. In: Parasitism, coexistence or conflict? Academic Press (sous presse)

de BURON I., RENAUD F. et EUZET L., 1986. Speciation and specificity of acan-thocephalans. genetic and morphological studies of Acanthocephaloides geneticus sp. nov. parasitizing Arnoglossus laterna (Bothidae) from the Mediterranean littoral (Sète-France). Parasitology, 92: 165-171.

de MEEUS T., RENAUD F. et GABRION C., 1990. A model for studying isolation mechanisms in parasite populations: the genus Lepeophtheirus (Copepoda, Caligidae). The Journal of Experimental Zoology, 254: 207-214.

EUZET L. et COMBES C., 1980. Les problèmes de l'espèce chez les animaux parasites. In: Les problèmes de l'espèce dans le règne animal. Mémoires n°40 de la Société Zoologique de France, tome 3: 239-285.

LE BRUN N., RENAUD F. et LAMBERT A., 1988. The genus Diplozoon (Monogenea, Polyopisthocotylea) in Southern France: speciation and specificity. International Journal for Parasitology, 18: 395-400.

MONE H. et COMBES C., 1987. Analyse expérimentale de l'effet "decoy" (ou effet leurre) exercé par les mollusques non cibles sur le système hôte-parasite Biomphalaria glabrata (Say, 1818)-Schistosoma mansoni Sambon, 1907. Acta OEcologica, Œcologia Applicata, 7: 281-286.

PAGES J.-R. et THERON A., 1990. Analysis and comparison of cercarial emergence rhythms of Schistosoma hæmatobium, S. intercalatum, S. bovis, and their hybrid progeny. International Journal for Parasitology, 20: 193-197.

PAUGY D., GUEGAN J. F. et AGNESE J. F., 1990. Three simultaneous and independent ap-proaches to the characterization of a new species of Labeo (Teleostei, Cyprinidae) from

68

West Africa. Canadian Journal of Zoology, 68: 38-41.

RENAUD F., 1986. Biologie et évolution des populations d'Helminthes parasites. Le modèle helminthes-Téléostéens. Thèse Université des Sciences et Techniques du Languedoc, Montpellier, 136 pp.

RENAUD F. et GABRION C., 1988. Speciation of Cestoda. Evidence for two sibling species in the complex Bothrimonus nylandicus (Schneider, 1902) (Cestoda: Cyathocephalidea). Parasitology, 97: 1-9.

REVERSAT J., RENAUD F. et MAILLARD C., 1989. Biology of parasite populations: the differential specificity of the genus Helicometra Odhner, 1902 (Trematoda: Opecoelidae) in the mediterranean sea demonstrated by enzyme electrophoresis. International Journal of Parasitology, 19: 885-890.

ZEDDAM J.-L., BERREBI P., RENAUD F., RAIBAUT A. et GABRION C., 1988. Characterization of two species of Lepeophtheirus (Copepoda, Caligidae) from flatfishes. Description of Lepeophtheirus europaensis sp. nov. Parasitology, 96: 129-144.