Respiratie bij vogels: een functioneel-anatomische benadering ...

Vlaams Diergeneeskundig Tijdschrift, 2011, 80 3Vlaams Diergeneeskundig Tijdschrift, 2011, 80 Thema: ademhaling bij vogels 3

INLEIDING

In dit tweede deel van de drieledige publicatiereeksover de ademhaling bij vogels wordt vooreerst de mor-fologie van het aviaire ademhalingsstelsel besprokenom daarna recente inzichten betreffende de fysiologievan de respiratie bij vogels te schetsen. Alhoewel deanatomische structuren van het ademhalingsstelselreeds veelvuldig werden geïllustreerd (Fitzgerald,1969; Schummer, 1973; King, 1975; Vollmerhaus enSinowatz, 1992; König et al., 2007; Salomon en Kraut-wald-Junghanns, 2008), zijn hierover nog steeds on-duidelijkheden te vinden in de literatuur. Dit is wellichtte wijten aan de erg complexe bouw van het aviaireademhalingsstelsel. Deze studie heeft dan ook als doelde anatomie van het aviaire ademhalingsstelsel en inhet bijzonder de longen eenduidig te illustreren aan dehand van een aantal figuren die gegenereerd werden viaeigen onderzoek. Ook over de fysiologie van de adem-haling bij vogels bestaat nog heel wat controverse.Het is nochtans nuttig om tot duidelijke inzichten in hetrespiratieproces te komen, omdat dit kan bijdragen tot

een betere bestrijding van ademhalingsaandoeningenbij vogels. Het tweede doel van dit artikel is dan ookeen overzicht te geven van literatuurgegevens met be-trekking tot de fysiologie van de ademhaling bij vogels.

MATERIAAL EN METHODEN

Naast enkele illustraties die in aangepaste vormovergenomen werden uit bestaande publicaties,werden talrijke figuren vervaardigd op basis vananatomische preparaten van het ademhalingsstelselvan de duif. Hiervoor werden zeven verwilderdestadsduiven gebruikt die vooraf geëuthanaseerdwerden met 0,2 ml T61® (embutramide 200 mg,mebenzoniumiodide 50 mg, tetracaïne hydrochloride 5mg, dimethylformamide et aqua dest. q.s. ad 1 ml,Intervet Belgium, Mechelen, België), geïnjecteerd inde oppervlakkige ulnairvene (v. ulnaris superficialis).

Van drie ingevroren duivenkarkassen werdendwarse doorsneden gemaakt met een lintzaag om de to-pografie van het ademhalingsstelsel, inclusief de lucht-zakken, te bestuderen. Bij twee van deze drie dieren

Respiratie bij vogels: een functioneel-anatomische benadering

Respiration in birds: a functional and anatomical approach

C. Casteleyn, J. Scheers, P. Simoens, W. Van den Broeck

Vakgroep Morfologie, Faculteit Diergeneeskunde, Universiteit Gent,

Salisburylaan 133, B-9820 Merelbeke, Belgium

[email protected]

SAMENVATTING

Het mechanisme van de respiratie bij vogels is nog steeds onderhevig aan heel wat controverse. Het is

fundamenteel verschillend van de ademhaling bij zoogdieren. Hoewel bij vogels de lucht zowel tijdens de in-

als expiratie in eenzelfde caudocraniale richting door de tertiaire bronchiën en luchtcapillairen stroomt, is er

nog geen eensgezindheid omtrent de luchtstroom in het gehele ademhalingsstelsel. Verschillende

stroompatronen voor de in- en expiratie zijn de vorige eeuw naar voor geschoven. Bovendien werden er

recentelijk ook verschillende anatomische structuren en aërodynamische processen beschreven die een

verklaring trachten te bieden voor de vooropgestelde ademhalingsmechanismen. In dit artikel wordt een

overzicht gegeven van de anatomie van het aviaire ademhalingsstelsel en de hypothesen over de fysiologie van

de ademhaling bij vogels.

ABSTRACT

The mechanism of avian respiration is still controversial. It is fundamentally different from respiration inmammals. Although during in- and expiration a continuous caudocranial airflow is present within the tertiary bronchiand the air capillaries of the avian lung, the air flow within the entire respiratory system is still equivocal. Severalpatterns explaining the air flow during in- and expiration have been proposed during the past century. Moreover,various anatomical structures and aerodynamic mechanisms have recently been described in an attempt to explainthe proposed mechanisms of respiration. This manuscript gives an overview of the anatomy of the avian respiratorysystem and the hypotheses concerning the physiology of avian respiration.

4 Vlaams Diergeneeskundig Tijdschrift, 2011, 80

werd het ademhalingsstelsel vóór het invriezen met een14 G-katheter (Cathlon IVTM, Critikon, Tampa, Ver-enigde Staten) via de trachea opgespoten met vloeibarelatexrubber, dat in bevroren toestand goed zaagbaar is,om de luchtzakken te vullen en beter zichtbaar te ma-ken. Macroscopische foto’s werden genomen met eendigitaal fototoestel (Canon EOS 300D, Canon Bel-gium, Diegem, België). De anatomische dissectie vaneen vierde, onbehandeld dier liet toe de macroscopi-sche anatomie van de longen te bestuderen, waarnadeze werden gefixeerd in 3,5% gebufferde formalde-hyde. Na automatische dehydratatie (Microm tissueprocessor STP 420D, Prosan, Merelbeke, België) en nahet inbedden van de weefsels in paraffine (Microm tis-sue embedding station EC 350-1 en EC 350-2, Prosan)werden histologische coupes gemaakt (Microm micro-tome HM 360, Prosan) die met hematoxyline en eosinewerden gekleurd. Van nog drie andere duiven werd metde Batson’s #17 Plastic Replica and Corrosion Kit(Brunschwig chemie B.V., Amsterdam, Nederland)een plastic afgietsel gemaakt van de luchtwegen of debloedvaten van het ademhalingsstelsel. Bij één dierwerd het arteriële vaatsysteem van de longen gevuld.Daartoe werd na incisie van de huid aan de ventralezijde van het rechteropperarmbeen een 26 G-katheter(Terumo Europe, Leuven, België) onder stereomi-croscopische visualisatie (Wild M7A, Wild Heerbrugg,Heerbrugg, Zwitserland) in de a. brachialis ingebracht.Deze arterie verloopt langsheen de zware oppervlak-kige v. basilica, ventraal ter hoogte van het opper-armbeen. Voor een goede fixatie van de katheter werdze naar proximaal opgeschoven tot in de a. axillaris. Bijeen ander dier werd het ademhalingsstelsel opgevuld viade trachea zoals hoger beschreven. Het laatste dier on-derging een combinatie van beide technieken. De af-gietsels werden verwerkt zoals beschreven door Caste-leyn et al. (2010). Afgietsels van de longen werdenonderzocht met een stereomicroscoop (Olympus SZX7,Olympus Belgium, Aartselaar, België), uitgerust meteen digitale camera (Olympus Colorview, Olympus Bel-gium), en met een scanning elektronenmicroscoop(JEOL JSM 5600 LV, Jeol Ltd., Zaventem, België), nahet aanbrengen van een laagje platina (JEOL JFC 1300Auto Fine Coater, Jeol).

ANATOMIE VAN HET AVIAIRE RESPIRATIE- STELSEL

De onderstaande beschrijving is een compilatie vanliteratuurgegevens die voornamelijk handelen over dekip en de duif. Waar relevant worden speciesverschil-len kort aangehaald, maar een gedetailleerde beschrij-ving van meerdere species valt buiten het bestek van ditwerk. Om de literatuurgegevens te ondersteunen wordtgerefereerd aan een aantal figuren van de duif die tij-dens eigen onderzoek werden gegenereerd.

Bovenste luchtwegen

De neusgaten (nares) zijn bij de meeste vogelsoor-ten dorsolateraal aan de basis van de bovensnavel ge-

lokaliseerd. Bij de duif worden ze bedekt door hetoperculum en caudaal geflankeerd door de erg promi-nente washuid (cera) (Figuur 1). De neusgaten staan inverbinding met de neusholte waar de ingeademde luchtgrotendeels gefilterd, opgewarmd en bevochtigd wordt(Fedde, 1998). Afhankelijk van de soort is de neusholtedoor het neusseptum (septum nasale) al dan niet vol-ledig opgedeeld in een linker- en een rechterdeel. Bijde kip en vele andere vogelsoorten is een completescheiding aanwezig (nares imperviae), terwijl het sep-tum bij watervogels, zoals de eend, een grote openingbevat (nares perviae) (King en McLelland, 1975). Ver-der bevat de neusholte bij de meeste vogelsoorten eenrostrale, een middelste en een caudale neusschelp. Derostrale neussschelp (concha nasalis rostralis) is opdwarse doorsnede C-vormig en loopt naar rostraal toeuit op een punt. Ze is afgelijnd door een meerlagig pla-veiselepitheel. De middelste neusschelp (concha na-salis media) is de grootste van de drie en vormt opdwarse doorsnede een opgekrulde spiraal van ongeveeranderhalve winding. Deze neusschelp is bedekt met eenmucociliair epitheel. De kleine caudale neusschelp(concha nasalis caudalis) tenslotte ontspringt caudaalop de laterale wand van de neusholte. Haar rostrale deelis bedekt met een mucociliair epitheel, terwijl het cau-dale deel bekleed is met het reukepitheel dat instaatvoor het reukvermogen van vogels (Fitzgerald, 1969).

De piramidevormige infraorbitale sinus (sinus in-fraorbitalis) is gelegen in de laterale wand van deneusholte, rostroventraal van het oog. Via een dorsaalgelegen opening staat de sinus in verbinding met deruimte omsloten door de caudale neusschelp. Het ro-strale deel van deze sinus is afgelijnd door een meer-lagig plaveiselepitheel, terwijl het caudale deel bedekt

Figuur 1. Rostraal aanzicht van de kop van de duif. Aande snavelbasis bevindt zich een dikke, zachte washuid (1)die de neusgaten (2) caudaal begrenst. Door de wijd ge-opende bek ziet men de choanenspleet (3) en de infundi-bulairspleet (4).

Vlaams Diergeneeskundig Tijdschrift, 2011, 80 5

Figuur 2. Ventraal aanzicht van de trachea van de duifmet aanduiding van de linker en rechter m. sternotrache-alis (1 en 1’) en m. tracheolateralis (2 en 2’). De syrinx be-vindt zich ter hoogte van de tracheabifurcatie (kader).

Figuur 3. Ventraal aanzicht van de borstholte van de duifna wegname van het borstbeen. Het hart is naar caudaalgetrokken om de tracheabifurcatie zichtbaar te maken.1 = slokdarm, 2 = trachea met de beiderzijdse m. sterno-trachealis (asterisks), 3 = syrinx, 4 en 4’ = linker en rech-terhoofdbronche, 5 en 5’ = linker en rechter long, 6 =hart, 7 = lever, 8 = spiermaag. Noteer de dorsale liggingvan de longen.

wordt door een gecilieerd kubisch epitheel dat ook en-kele slijmbekercellen bevat (McLelland, 1990).

Via de choanen (Figuur 1), die een langwerpigeopening in het gehemelte vormen, staat de neusholte inverbinding met de keelholte. Ter hoogte van deze ope-ning is het ventrale deel van het neusseptum onvolle-dig, waardoor beide neusholten daar in verbindingstaan met elkaar (Fitzgerald, 1969). Caudaal van dechoanenspleet bevindt zich de kleinere infundibulair-spleet (rima infundibuli) (Figuur 1) waarin de beidebuizen van Eustachius (tubae auditivae) uitmonden.Rondom de choanen- en infundibulairspleet bevindtzich lymfoïd weefsel (Casteleyn et al., 2010a) dat bijduiven kan ontsteken met de vorming van abcessen totgevolg (Tudor en Woodward, 1975).

De larynx, die in hoofdzaak verhindert dat onge-wenste partikels in de diepere luchtwegen terechtko-men, vormt een korte kraakbenige en musculomem-braneuze buis die de keelholte met de trachea verbindt.Het kraakbenige cricoïd (cartilago cricoidea) en pro-cricoïd (cartilago procricoidea) articuleren met detwee arytenoïden (cartilagines arytenoideae). Tussendeze laatste bevindt zich de glottis, die de toegang totde larynx vormt. De grootte van deze toegang wordtdoor laryngeale spieren geregeld. Een epiglottis eneen schildkraakbeen (cartilago thyroidea) zijn bij vo-gels afwezig (King en McLelland, 1975).

De trachea ontspringt aan het cricoïd en sluit cau-daal aan op de syrinx. Over haar gehele lengte is deluchtpijp in het mediane vlak gelegen. De slokdarmdaarentegen bevindt zich aanvankelijk zuiver dorsaalvan de trachea, maar meer naar de borstingang toe

wijkt hij naar rechts af (Fitzgerald, 1969). De tracheabestaat uit een opeenvolging van gemiddeld meer danhonderd geheel gesloten kraakbeenringen (cartilaginestracheales) die met elkaar verbonden zijn door liga-menta anularia. De kraakbeenringen bestaan uit eensmal en een breed deel die in de opeenvolgende ringenalternerend dorsaal of ventraal gelegen zijn, waardoorde opeenvolgende ringen elkaar goed overlappen(Fitzgerald, 1969). De kraakbeenringen zijn verderook onderling verbonden door spieren. Over de helelengte van de trachea loopt de dwarsgestreepte mus-culus tracheolateralis beiderzijds als een smalle spier-band over de verschillende kraakbeenringen. Bij de kipen de duif komen ook een linker- en rechter musculussternotrachealis voor, die craniolateraal op het borst-been ontspringen en net craniaal van de syrinx aan deventrale zijde van de trachea met elkaar versmelten(McLelland, 1990) (Figuur 2). Deze spiertjes spelen sa-men met de syrinx een buitengewone rol in de ge-luidsproductie van vogels.

De syrinx bevindt zich aan de hartbasis, ter hoogtevan de eerste twee ruggenwervels (Çevik-Demirkan etal., 2007). Ze is dicht tegen de longen aan gelegen, opde overgang van de trachea naar de hoofdbronchiën(Suthers et al., 1999; Larsen en Goller, 2002) (Figuur2 en 3). Het geheel wordt omsloten door de claviculaireluchtzak (Schummer, 1973). De belangrijkste struc-


turen van de syrinx zijn de labia en de membrana tym-paniformis lateralis die geluid produceren door te vi-breren tijdens de expiratie.

Bronchiaal systeem

De beiderzijdse hoofdbronche (bronchus prima-rius) loopt vanaf de bifurcatie van de luchtpijp tot in delongen, waardoor ze zowel een extrapulmonair (parsextrapulmonalis) als een intrapulmonair gedeelte (parsintrapulmonalis) bevat. Ze is opgebouwd uit 16 tot 18C-vormige kraakbeenringen (cartilagines bronchia-les), waarvan het open gedeelte aan de mediale zijdegelegen is en afgesloten wordt door een fibreuze mem-braan (Figuur 3 en 4). Histologisch is de hoofdbroncheafgelijnd door een pseudomeerlagig trilhaarepitheeldat enkele slijmbekercellen bevat. Eronder is een laaggladde spiercellen aanwezig. Het intrapulmonaire deelvan de primaire bronche verloopt samen met de long-slagader en -ader dichtbij de ventrale zijde van de longen geeft er meerdere secundaire bronchiën (bronchi se-cundarii) af (King en McLelland, 1975) (Figuur 5tot 7).

Men onderscheidt vier groepen secundaire bron-chiën (Figuur 6). De medioventrale en mediodorsalevoorzien het mediale gedeelte van de long van lucht,terwijl de lateroventrale en laterodorsale bronchiën

Figuur 4. Dwarsdoorsneden (craniale aanzichten) doorheen de borst van de duif. A: natief preparaat, B: preparaat waar-bij de luchtzakken met gele latexrubber zijn opgevuld. 1 = ruggenwervel, 2 en 2’ = linker en rechterlong, 3 = slokdarm,4 in Figuur A = tracheabifurcatie, 4 en 4’ in Figuur B = linker- en rechterhoofdbronche in de longen, 5 in Figuur A =aortaboog, 6 = voorste borstluchtzak (de pijlen in Figuur B duiden de subcordale divertikels van de claviculaire lucht-zak aan), 7 = hart, 8 en 8’ = m. supracoracoideus die de vleugel opheft, 9 en 9’ = m. pectoralis superficialis die de vleu-gel neerslaat, 10 in Figuur A = m. latissimus dorsi. Noteer de dorsale ligging van de longen. De pijlpunt in Figuur B duidtpneumatisatie van het sternum aan.

het dunnere laterale longdeel voor hun rekening nemen(King en McLelland, 1975; König et al., 2007). Demedioventrale secundaire bronchiën (bronchi medio-ventrales) zijn de eerste vier bronchiën die afsplitsenvan de primaire bronche. Ze voorzien in de luchttoe-voer van het medioventrale gedeelte van de long. Demediodorsale secundaire bronchiën (bronchi medio-dorsales) bestaan uit een achttal bronchiën die afsplit-sen uit de dorsale wand van het caudale deel van de pri-maire bronche. Zij verlopen in dorsale richting. Demedioventrale en mediodorsale secundaire bronchiënkunnen gegroepeerd benoemd worden als de cranialesecundaire bronchiën (King en McLelland, 1975). Zesbronchiën die aftakken uit de ventrale wand van hetcaudale deel van de primaire bronche worden de latero-ventrale secundaire bronchiën (bronchi lateroventrales)genoemd. Ze ontspringen dus tegenover de mediodor-sale secundaire bronchiën. De laterodorsale secundairebronchiën (bronchi laterodorsales) tenslotte ontstaanter hoogte van de laterale wand van het caudale deelvan de primaire bronche. Meestal bestaat zij uit vijfgrotere bronchiën die craniaal in de long gelegen zijnen een vijfentwintigtal kleinere die meer caudaal lig-gen. De lateroventrale en laterodorsale secundairebronchiën kunnen gegroepeerd benoemd worden als decaudale secundaire bronchiën (King en McLelland,1975).


De parabronchi zijn kleine buisjes die in groten ge-tale afsplitsen van de secundaire bronchiën. Ze wordendaarom ook wel tertiaire bronchiën genoemd. Ze be-zitten een uniforme diameter die afhankelijk van de vo-gelsoort 0,5 tot 2 mm bedraagt (Schummer, 1973;King en McLelland, 1975) (Figuur 7). De parabronchivan de medioventrale en mediodorsale secundairebronchiën zijn met elkaar verbonden en vormen éénfunctionele eenheid, de paleopulmo genoemd, die bijde meeste vogelsoorten driekwart van het longvolumebeslaat. De eenvoudige longen van pinguïns bestaannagenoeg uitsluitend uit de paleopulmo (King enMcLelland, 1975). Bij duiven en kippen staan de pa-rabronchi van de lateroventrale secundaire bronchiënook in verbinding met de laterodorsale en mediodorsalesecundaire bronchiën en met de achterste groep lucht-zakken. Dit complex geheel van verbindingen wordtneopulmo genoemd (King en McLelland, 1975). Delongen kunnen dus verdeeld worden in een paleopul-monair en een neopulmonair gedeelte, waarover de

Figuur 5. Medioventraal aanzicht van de rechterlongvan de duif. De hoofdbronche wordt gecannuleerd doorhet gele buisje, de longslagader door het rode en de long-ader door het blauwe. De buisjesstructuur van de terti-aire bronchiën is zichtbaar aan het oppervlak van delong. Zwarte pijlpunt = directe verbinding tussen dehoofdbronche en de buikluchtzak, witte pijlpunten = di-recte verbindingen tussen de lateroventrale secundairebronchiën en de buikluchtzak, pijl = directe en indirecteverbindingen tussen de lateroventrale en medioventralesecundaire bronchiën en de achterste borstluchtzak, ka-der = directe en indirecte verbindingen tussen de medio-ventrale secundaire bronchiën en de voorste borstlucht-zak, ovaal = indirecte verbindingen tussen de para-bronchiën van de medioventrale secundaire bronchiën ende claviculaire luchtzak, onderbroken pijl = directe ver-binding tussen de derde medioventrale secundaire bron-che en de voorste borstluchtzak, asterisk = directe ver-binding tussen de derde medioventrale secundairebronche en de claviculaire luchtzak, pijl met bol uit-einde = directe verbinding tussen de eerste medioventralesecundaire bronche en de halsuchtzak.

Figuur 6. Schematische voorstelling van het bronchiaalsysteem in de rechter ong van de kip, mediaal aanzicht(naar King, 1966): 1 = hoofdbronche, 2I – 2IV = medio-ventrale secundaire bronchiën I tot IV, 3I – 3VIII = medio-dorsale secundaire bronchiën I tot VIII, 4I – 4VI = latero-ventrale secundaire bronchiën I tot VI, 5 = tertiairebronchiën, 6 = ovaal in Figuur 5, 7 = kader in Figuur 5,8 = pijl in Figuur 5, 9 = zwarte pijlpunt in Figuur 5, 9’ =witte pijlpunten in Figuur 5, 10 = asterisk in Figuur 5, 11= onderbroken pijl in Figuur 5, 12 = pijl met bol uiteindein Figuur 5. Noteer dat de laterodorsale secundaire bron-chiën niet weergegeven zijn.

Figuur 7. Afgietselpreparaat van de long van de duif(mediaal aanzicht). A: De hoofdbronche (1) (kort bij delonghilus afgebroken) geeft secundaire bronchiën (2) afwaaruit talrijke tertiaire bronchiën (3) ontstaan. Bij deduif hebben deze een diameter van ongeveer 0,7 mm. Dehoofdbronche wordt geflankeerd door de niet met poly-meer gevulde longarterie (a) en longvene (v). B: Op detertiaire bronchiën (3) die van de secundaire bronchiën(2) afsplitsen zijn de uitstulpingen van de atria te zien alsminuscule verhevenheden van het afgietsel.


lucht tijdens inspiratie gelijkmatig verdeeld wordt(Fedde, 1998).

Het lumen van de parabronchi is afgelijnd door eenéénlagig plaveiselepitheel dat ook cellen bevat die sur-factant produceren. De eronder gelegen gladde spierenregelen de diameter van het lumen dat talrijke kleinezakvormige uitsparingen (atria) vertoont (König etal., 2007). Op de bodem van de atria bevinden zichverschillende trechtervormige openingen (infundibula)die naar de longbuisjes of luchtcapillairen (pneumo-capillares) leiden (King, 1979) (Figuur 8 tot 10). Dezevertakken en vormen onderling verbindingen zodateen uitgebreid netwerk gevormd wordt. Hun diametervarieert naargelang het species van 3 tot 10 µm (Figuur9). Ze worden omgeven door een uitgebreid netwerkvan bloedcapillairen dat instaat voor de gasuitwisseling(Maina, 2006) (Figuur 10). De richting van de bloed-stroom is overwegend tegengesteld aan deze van deluchtstroom in de longbuisjes. Dit counter-current ef-fect zorgt voor een goede gasuitwisseling (Maina,2002).

Luchtzakken

De luchtzakken van vogels zijn ruime, luchthou-dende, avasculaire structuren die in verbinding staan

Figuur 8. Dwarse doorsnede doorheen de long van deduif (stereomicroscopisch beeld). A: Overzicht waarop dehoofdbronche (1), twee secundaire bronchiën (2), tweebloedvaten (pijlen) en talrijke tertiaire bronchiën (aste-risks) te zien zijn. B: Detailopname van de tertiaire bron-chiën. De wand van elke tertiaire bronche (omcirkeld)vertoont talrijke uitstulpingen of atria (pijl).

Figuur 9. Lichtmicroscopische opnames van de long vande duif. A: Overzicht waarop de hoofdbronche (1), eenaftakking naar een secundaire bronche (2) en talrijke ter-tiaire bronchiën (3) te zien zijn. Noteer de aanwezigheidvan bronchusgeassocieerd lymfoïd weefsel (pijlen) in dewand van de hoofdbronche. In het longparenchym ko-men eveneens vele bloedvaten (pijlpunt) voor. B: Ster-kere vergroting van het longparenchym dat de nauwe as-sociatie tussen de tertiaire bronchiën (3) en de bloedvaten(pijlen) toont. C: Sterke vergroting van een tertiairebronche. In de wand bevindt zich glad spierweefsel (pijl-punt). De atria (asterisks) lopen uit in infundibula (langepijlen) die toegang verschaffen aan de luchtcapillairen(korte pijlen).


met het bronchiaal systeem van de longen maar nietdeelnemen aan de gasuitwisseling. Hun wand is trans-parant en bestaat voornamelijk uit een éénlagig pla-veiselepitheel dat ondersteund wordt door een dunlaagje bindweefsel. Slechts hier en daar komen ei-landjes met een gecilieerd epitheel voor (Bezuidenhout,2005). In de luchtzakwanden bevinden zich neuro-epitheliale lichaampjes die fungeren als mechano- ofchemoreceptoren die informatie naar de nervus vagussturen. De vagale innervatie van de luchtzakken werddoor Kubke et al. (2004) immunohistochemisch vast-gesteld na een voorafgaande injectie van choleratoxineB in het cervicale gedeelte van de n. vagus. Door de va-gale innervatie beïnvloeden de luchtzakken wellicht deademhaling (Kubke et al., 2004).

De luchtzakken van de kip werden in het eerste arti-kel van dit thema over de ademhaling bij vogels anato-misch in kaart gebracht aan de hand van plastic lucht-zakafgietsels (Casteleyn et al., 2010b). In de huidigestudie bij de duif werden geen noemenswaardige ver-schillen in conformatie van de luchtzakken ten opzichtevan de kip opgemerkt. De humerale divertikels van declaviculaire luchtzakken waren eveneens weinig uitge-sproken. Er dient alleen aan toegevoegd te worden dat deluchtzakken functioneel in een voorste en een achterstegroep worden ingedeeld. De cervicale, claviculaire envoorste borstluchtzakken behoren tot de voorste groep ende achterste borstluchtzakken samen met de buiklucht-zakken tot de achterste groep (Fitzgerald, 1969).

De meeste luchtzakken bezitten één of twee “di-recte” verbindingen met de primaire of een secundairebronche en meerdere “indirecte” of “recurrente” ver-bindingen met de parabronchi (King, 1966; King enMcLelland, 1975) (Figuur 6 en 11). Een gedetailleerdebeschrijving van alle connecties zou te ver leiden zo-dat hier kort samengevat wordt dat de voorste lucht-zakken in verbinding staan met de medioventrale se-cundaire bronchiën (= craniale secundaire bronchiën)en de achterste luchtzakken hoofdzakelijk met delateroventrale en laterodorsale secundaire bronchiën (=caudale secundaire bronchiën) (Figuur 11).

FYSIOLOGIE VAN DE RESPIRATIE

De onderstaande beschrijving geeft een overzichtvan de belangrijkste literatuurgegevens over de fysio-logie van de respiratie bij vogels.

Inspiratie

Inspiratie bij vogels is het gevolg van een onderdrukdie gecreëerd wordt in de borstholte (King en McLel-land, 1975). Dit gebeurt door contractie van spieren enis dus, in tegenstelling tot wat vroeger beweerd werd(Gilbert, 1939), een actief proces (King en McLel-land, 1975). De belangrijkste inspiratoire spieren zijnde musculi intercostales externi, de musculi levatorescostarum en de musculus costosternalis (Baumel et al.,1990). Bij contractie worden de ribben in craniolateralerichting verplaatst en wordt het borstbeen aldus naarcranioventraal geduwd. Hierdoor wordt de buikwandnaar lateraal en ventraal verplaatst. Ook de musculus

Figuur 10. Scanning elektronenmicroscopische opnames van afgietsels van de tertiaire bronchiën (A) en de longbloed-vaten (B). In figuur A zijn de atria (asterisks), infundibula (lange pijlen) en luchtcapillairen (korte pijlen) van de terti-aire bronche (3) duidelijk te zien. Figuur B toont een fijn capillair netwerk dat een tertiaire bronche (3) omgeeft.

Figuur 11. Schematische voorstelling van het ademha-lingsstelsel van de vogel: Tr = trachea, Cr Lz = voorstegroep luchtzakken, Ca Lz = achterste groep luchtzakken,TB = tertiaire bronchiën, PB = primaire bronche, R = re-currente connecties, CrSB = craniale secundaire bron-chiën, CaSB = caudale secundaire bronchiën (naar Bretzen Schmidt-Nielsen, 1971)


longissimus dorsi, die het bekken opheft, is van belangtijdens de inspiratie (Baumel et al., 1990). Aangeziendelen van de luchtzakken met de ribben verbonden zijn,zullen zij mee uitzetten tijdens inspiratie (Bezuiden-hout, 2005) en met lucht gevuld worden (Bretz enSchmidt-Nielsen, 1971). Alhoewel lange tijd aange-nomen werd dat de luchtdruk in alle luchtzakken opeenzelfde moment gelijk is, zijn er toch kleine ver-schillen in luchtdruk waar te nemen tussen de ver-schillende luchtzakken die de luchtbeweging bij in-spiratie zouden kunnen verklaren (Brackenbury, 1971).Over de exacte luchtstroom tussen de luchtzakken be-stond lange tijd grote onduidelijkheid. Bretz enSchmidt-Nielsen (1971) geven een overzicht van vijfhypothesen voor de luchtstroom tijdens inspiratie diein de vorige eeuw werden voorgesteld.

In een eerste hypothese opgesteld naar aanleidingvan de studie van de depositie van ingeademde kool-stofpartikels bij vinken, duiven en eenden, verplaatst delucht zich tijdens het inademen vanuit de trachea via deprimaire bronche rechtstreeks naar de achterste lucht-zakken (Figuur 12A). Opmerkelijk genoeg stroomt de

lucht die reeds in de tertiaire bronchiën aanwezig isdaarbij gelijktijdig voornamelijk naar de voorste lucht-zakken (Dotterweich, 1930, 1933). Tijdens dit proceswordt ervan uitgegaan dat de craniale secundaire bron-chiën gesloten zijn, waardoor er geen directe lucht-stroom vanuit de primaire bronche naar de voorsteluchtzakken optreedt. Dit impliceert wel dat er eenmechanisme aanwezig moet zijn dat in staat is om devoorste secundaire bronchiën af te sluiten. Dit mecha-nisme wordt omschreven als “inspiratoire aërodyna-mische klepwerking” en wordt verder in dit overzichtkort besproken (Maina en Africa, 2000; Maina et al.,2009).

In een tweede hypothese, opgesteld aan de hand vanmetingen van de gassamenstelling in de verschillendedelen van het ademhalingsstelsel bij eenden, blijft delucht die reeds in de tertiaire bronchiën aanwezig waster plaatse tijdens inspiratie (Figuur 12B). De in-geademde lucht zou hierbij verspreid worden tussen decaudale en craniale luchtzakken via de primaire en se-cundaire bronchiën (Vos, 1934).

Een derde mogelijkheid is dat de lucht uit de terti-

Figuur 12. Schematische voorstellingen aangepast naar Bretz en Schmidt-Nielsen (1971) van hypothetische stromings-patronen tijdens inspiratie volgens (A) Dotterweich (1930, 1933), (B) Vos (1934), (C) Zeuthen (1942), (D) Shepard et al.(1959), (E) Bretz en Schmidt-Nielsen (1971) bij vogels in rust en (F) Bretz en Schmidt-Nielsen (1971) bij vogels met ver-snelde ademhaling.


aire bronchiën zich tijdens inspiratie voornamelijk naarde caudale luchtzakken verplaatst (Figuur 12C). Eendeel van de lucht in deze luchtzakken wordt echter ookaangevoerd via de hoofdbronche. De craniale lucht-zakken worden via de craniale secundaire bronchiëngevuld met lucht die deels afkomstig is uit de tertiairebronchiën en deels uit de primaire bronche. Deze hypo-these werd voorgesteld door Zeuthen (1942) die ver-anderingen in de gassamenstelling in het ademha-lingsstelsel van kippen bestudeerde na de inhalatie vanmengsels van waterstof en lucht.

Volgens een vierde hypothese, voorgesteld doorShepard et al. (1959) die ongeveer zoals Zeuthen(1942) te werk gingen, verplaatst de nieuw aange-voerde lucht zich tijdens inspiratie via de craniale se-cundaire bronchiën naar de tertiaire bronchiën (Figuur12D). Hierdoor stroomt de lucht vanuit deze bron-chiën naar beide groepen luchtzakken. Er is geen pas-sage doorheen de hoofdbronche naar caudaal toe.

De meest recente hypothese (Bretz en Schmidt-Nielsen, 1971) stelt dat er kleine verschillen in stroom-patroon bestaan afhankelijk van het type ademhaling.De onderzoekers maakten gebruik van complexe ex-perimenten waarbij het tidaal volume, de ademha-lingsfrequentie, de lichaamstemperatuur en lucht-stroompatronen werden opgemeten bij de eend. In rust(Figuur 12E) wordt de ingeademde lucht via de pri-maire bronche naar de caudale luchtzakken gevoerd.Gelijktijdig wordt lucht uit de tertiaire bronchiënhoofdzakelijk via de indirecte verbindingen naar de

craniale luchtzakken geleid. Er is slechts een zeer be-perkte luchtstroom vanuit de craniale secundaire bron-chiën naar de craniale luchtzakken. De lucht die tijdensde inspiratie door de caudale secundaire bronchiënstroomt, wordt wel via recurrente connecties vanuit delong naar de caudale luchtzakken gestuurd. Bij een ver-snelde ademhaling, zoals ze voorkomt bij het vliegen,wijzigt het stroompatroon nauwelijks (Figuur 12F).Er is enkel geen luchtdoorstroming meer in de cranialesecundaire bronchiën. De inspiratie onder anesthesieten slotte blijkt niet fundamenteel te verschillen vandeze onder normale fysiologische condities. Een ietssterkere luchtstroom zou echter meetbaar zijn in de cra-niale secundaire bronchiën (Bretz en Schmidt-Niel-sen, 1971).

Expiratie

Ook expiratie is een gevolg van drukverschillendie ontstaan in de luchtzakken. Het opnieuw verkleinenvan de borstinhoud is voor de helft te danken aan eenactieve contractie van spieren en voor de andere helftaan de passieve elasticiteit van de weefsels (King enMcLelland, 1975). De belangrijkste expiratoire spierenzijn de in- en uitwendige schuine en de dwarse buik-spieren, bijgestaan door enkele andere spieren, name-lijk de staartspieren (musculus caudofemoralis en demusculi pubocaudales externus et internus) (Baumel etal., 1990). Tijdens expiratie wordt een positieve drukgecreëerd in de luchtzakken. Wederom bestaan ermeerdere theorieën aangaande de luchtstroom tijdensexpiratie.

Een eerste hypothese stelt dat er tijdens expiratiegeen luchtstroom wordt gegenereerd in de tertiairebronchiën (Figuur 13A). De lucht uit zowel de cranialeals caudale luchtzakken verplaatst zich hierbij via deprimaire bronche naar buiten (Shepard et al., 1959). Ditimpliceert wederom het bestaan van een mechanisme,“expiratoire aërodynamische klepwerking” genoemd,dat de luchtstroom controleert (Brown et al., 1995).

Een tweede theorie luidt dat de lucht tijdens expi-ratie uit de caudale luchtzakken via recurrente con-necties doorheen de tertiare bronchiën wordt gestuwd(Figuur 13B). Vervolgens stroomt de lucht via de cra-niale secundaire bronchiën naar de primaire broncheom uiteindelijk uitgeademd te worden. Lucht afkom-stig uit de craniale luchtzakken wordt onmiddellijk

Figuur 14. Schematische voorstelling van het segmentumaccelerans dat de ingeademde lucht in de hoofdbronchelangsheen de openingen van de medioventrale secun-daire bronchiën leidt.

Figuur 13. Schematische voorstellingen aangepast naar Bretz en Schmidt-Nielsen (1971) van hypothetische stromings-patronen tijdens expiratie volgens (A) Shepard et al. (1959) en volgens (B) Dotterweich (1930, 1933), Vos (1934) en Ha-zelhoff (1951).


via de craniale secundaire bronchiën naar de primairebronche afgevoerd (Dotterweich 1930, 1933; Vos,1934). Hazelhoff (1951), die de depositie van partikelsin vervuilde lucht naging bij de kraai, de kip, de duifen de reiger, maar ook experimenteerde met glazen mo-dellen van het aviaire ademhalingsstelsel, heeft hetconcept van de voorwaarts gerichte unidirectioneleluchtstroom tijdens in- en expiratie voorgesteld.

KLEPWERKING

Tijdens de vorige eeuw zijn er dus vele hypotheti-sche modellen van de ademhaling bij vogels voorge-steld. Recenter onderzoek, onder andere gebruik ma-kende van driedimensionale reconstructies van hetaviaire ademhalingsstelsel en computersimulaties,heeft de hypothese van Hazelhoff (1951), dat er zoweltijdens in- als expiratie een voorwaarts gerichte uni-directionele luchtstroom in de tertiaire bronchiën voor-komt, bevestigd (Maina, 2006; König et al., 2007;Moyes en Schulte, 2008; Salomon en Krautwald-Jung-hanns, 2008; Maina et al., 2009). Een dergelijke lucht-stroom wordt gezien in de modellen van Dotterweich(1930, 1933) en Bretz en Schmidt-Nielsen (1971), ho-ger in de tekst respectievelijk als eerste en laatste in-spiratoire hypothese aangehaald. De mechanismen diedeze unidirectionele luchtstroom toelaten, worden hier-onder beschreven.

Om de unidirectionele luchtstroom in de tertiairebronchiën te verklaren, wordt aangenomen dat er in hetademhalingsstelsel een systeem aanwezig is dat deluchtstroom doorheen de bronchiën kan regelen. Tij-dens het inademen zou dit systeem ervoor zorgen datde lucht uit de primaire bronche de openingen van decraniomediale secundaire ventrale bronchiën gewoonvoorbij stroomt (Figuur 12A, 12E en 12F). Bij het uit-ademen zou de lucht uit de achterste luchtzakken zichnaar de tertiaire bronchiën verplaatsen zonder dat eenaanzienlijke luchtstroom in de primaire bronche op temerken valt (Figuur 13B).

Anatomische kleppen

Enkele auteurs stelden voorop dat het mechanismedat verantwoordelijk is voor het regelen van de uni-directionele luchtstroom uit anatomische kleppen be-staat (Brandes, 1924; Bethe, 1925; Dotterweich, 1930;Vos (1934). Deze zijn later echter nooit teruggevondendoor Dotterweich (1936), King (1966), Duncker (1971)en Jones et al. (1981). Hun bestaan wordt dan ook invraag gesteld en daarom werden enkele andere me-chanismen naarvoor geschoven.

Structuren die de diameter van de luchtwegen aan-passen

De structuur en configuratie van de bronchiën (zo-wel de primaire als de secundaire en tertiaire bron-chiën) zouden van belang kunnen zijn om een uni-directionele luchtstroom te bewerkstelligen (Maina,2002). Net voor de aftakking van de eerste medioven-

trale secundaire bronche uit de primaire bronche werder een uitpuiling van de wand van deze laatste gevon-den, die groter is bij rustige ademhaling dan bij een ver-sneld ademhalingsritme (Wang et al., 1992). Deze uit-puiling wordt het segmentum accelerans genoemd.Aangezien ze zeer sterk doorbloed is, wordt vermoeddat het erectiel weefsel betreft (Maina, 2002). Door hetopzwellen van dit weefsel wordt de luchtstroom voor-bij de openingen van de craniale secundaire bronchiëngeleid (Schied et al., 1972) (Figuur 14). Bij sommigevogelspecies, zoals de struisvogel, ontbreekt het seg-mentum accelerans echter. Hierdoor kan deze structuurniet als enige verantwoordelijk zijn voor de unidirec-tionele luchtstroom (Maina, 2006).

Een verandering in luchtstroom kan ook optredendoor het wijzigen van de gehele diameter van de bron-chiën. In het extrapulmonaire deel van de primairebronche bevat het subepitheliale weefsel immers affe-rente zenuwvlechten die gevoelig zijn aan veranderin-gen in de samenstelling van de lucht (Bower et al.,1978). Verder blijken de intrapulmonaire gladde spie-ren te worden beïnvloed door veranderingen in deCO2-concentratie van de lucht (Molony et al., 1976;Barnas et al., 1978).

Ook dynamische compressie zou van belang kun-nen zijn. Het principe hiervan is dat de diameter van deprimaire bronche kan veranderen afhankelijk van hetverschil tussen de uitwendige en de inwendige drukkendie inwerken op de wand van de primaire bronche. Demediaal gelegen fibreuze membraan van de primairebronche kan tijdens het uitademen door uitwendigedruk, uitgeoefend door de luchtzakken, naar het lumentoe worden geduwd. Vooral de achterste borstluchtzakzou hierbij van belang zijn. Dit dichtdrukken van debronche is des te sterker naarmate de stroomsnelheidbij expiratie toeneemt (Brown et al., 1995).

Inspiratoire en expiratoire aërodynamische klep-werking

Schied et al. (1972) toonden dat de luchtstroom nietwijzigt in gefixeerde longen, waardoor het niet uitge-sloten is dat dynamische veranderingen in de luchtwe-gen, zoals het opzwellen van het segmentum accele-rans, niet van essentieel belang zijn om een unidirectionele luchtstroom te creëren. Bovendien tredener geen veranderingen in de diameter van de luchtwe-gen op tijdens fysiologische ademhaling (Jones et al.,1981). Mogelijk ontstaat de unidirectionele luchtstroomdoordat er op eenzelfde moment een verschil in lucht-druk bestaat tussen de craniale en caudale luchtzakken(Brackenbury, 1972; Maina et al., 2009). Tijdens in-spiratie wordt namelijk een onderdruk gecreëerd inzowel de voorste als de achterste luchtzakken, maaromdat de achterste luchtzakken volgens de hypothesendie met een unidirectionele luchtstroom rekening hou-den (Dotterweich, 1930, 1933; Bretz en Schmidt-Niel-sen, 1971) meteen met lucht worden gevuld, is de on-derdruk hier minder uitgesproken (Keuthe, 1988). Ditresulteert in een netto craniaal gerichte luchtstroom inde tertiaire bronchiën tijdens inspiratie. Tijdens expi-


ratie ontstaat door de grote overdruk in de caudaleluchtzakken een craniaal gerichte luchtstroom in de ter-tiaire bronchiën (Brackenbury, 1979).

De luchtdrukverschillen tussen de luchtzakkenbeïnvloeden de hoeveelheid en de distributie van delucht die doorheen de bronchiën stroomt gedurenderespiratie. Hoe groter de luchtdrukverschillen, hoe gro-ter de kracht en de snelheid van de luchtstroom in deluchtwegen (Keuthe, 1988). Lucht met voldoendekracht en snelheid passeert makkelijker een opening inde zijwand van een rechte luchtweg dan lucht die zichmet een tragere snelheid verplaatst. Dit is wat bedoeldwordt met “aërodynamische klepwerking”. Bij hogeluchtstroom passeert de lucht langs de opening van desecundaire bronchiën zonder deze ingang in te gaan. Delucht stroomt dus gewoon verder recht in de primairebronche (Butler et al., 1988).

DISCUSSIE

Deze functioneel-anatomische benadering van deademhaling bij vogels heeft als doel het mechanismevan de aviaire ademhaling te schetsen en de anatomi-sche structuren die een rol spelen te illustreren. Omdatbasiskennis van deze structuren een vereiste is om defysiologie van respiratie te begrijpen, werd in dit arti-kel eerst de anatomie besproken aan de hand van lite-ratuurgegevens. Deze werden geïllustreerd door beel-den die voornamelijk tijdens eigen onderzoek opduiven werden gegenereerd. Voor wat het tweede, fy-siologische gedeelte van dit artikel betreft werd uit-sluitend beroep gedaan op literatuurgegevens om dehuidige kennis van de ademhaling bij vogels weer tegeven.

In dit werk werd vooral de anatomie van het adem-halingsstelsel van de duif en de kip besproken. Het ei-gen anatomische onderzoek richtte zich specifiek op deduif. Vele gegevens kunnen weliswaar geëxtrapoleerdworden naar de kip omdat de eigen bevindingen gro-tendeels overeenstemmen met gegevens over de kip dieterug te vinden zijn in de literatuur. Er moet echter op-gemerkt worden dat er nogal wat verschillen voorko-men tussen vogelsoorten. Waar relevant werden dezein de tekst kort aangehaald.

Over het respiratiemechanisme bij vogels zijn erverschillende hypothetische modellen ontwikkeld. Re-cent onderzoek heeft aangetoond dat er tijdens in- enexpiratie een continue caudocraniale unidirectioneleluchtstroom in de tertiaire bronchiën voorkomt (Maina,2006; König et al., 2007; Moyes en Schulte, 2008; Sa-lomon en Krautwald-Junghanns, 2008; Maina et al.,2009). Het model van Bretz en Schmidt-Nielsen(1971), dat deze luchtstroom incorporeert, lijkt daaromhet meest plausibel. Opmerkelijk genoeg gelijkt ditmodel heel goed op het oudste model opgesteld doorDotterweich in 1930.

Zowel anatomische structuren als dynamische ef-fecten worden naarvoor geschoven ter verklaring vande stroompatronen, maar een volledige verklaring doormiddel van één welbepaalde structuur of effect vindtmen niet in de literatuur. Naar alle waarschijnlijkheid

is het stromingspatroon het gevolg van synergie tussenmeerdere effecten en/of structuren. Omdat niet bekendis welke deze exact zijn, dringt verder onderzoek zichop. Hierbij kan een interdisciplinaire aanpak, met sa-menwerking tussen morfologische en fysiologischedisciplines, samen met het aanwenden van modernetechnieken, zoals computersimulaties van luchtstro-mingen gebaseerd op driedimensionale replica’s vanhet avaire ademhalingsstelsel, nieuwe inzichten ople-veren.

REFERENTIES

Barnas G., Mather F.B., Fedde M.R. (1978). Response ofavian intrapulmonary smooth muscle to changes in carbondioxide concentration. Poultry Science 57, 1400-1407.

Baumel J.J., Wilson J.A., Bergren D.R. (1990). The venti-latory movements of the avian pelvis and tail: function ofthe muscles of the tail region of the pigeon. Journal of Ex-perimental Biology 151, 263-277.

Bethe A. (1925). Atmung: Allgemeines und Vergleichendes.In: Bethe A., Bergmann G.V., Embden G., Ellinger A.(Editors). Handbuch der normalen und pathologischenPhysiologie. Vol. 2. Springer, Berlin, pp. 1-36.

Bezuidenhout A.J. (2005). Light and electron microscopicstudy of the thoracic respiratory air sacs of the fowl. Ana-tomia, Histologia, Embryologia 34, 185-191.

Bower A.J., Parker S., Molony V. (1978). An autoradiogra-phic study of the afferent innervation of the trachea, syrinxand extrapulmonary primary bronchus of Gallus gallus do-mesticus. Journal of Anatomy 126, 169-180.

Brackenbury J.H. (1971). Airflow dynamics in the avianlung as determined by direct and indirect methods. Res-piration Physiology 13, 319-329.

Brackenbury J.H. (1972). Lung-air-sac anatomy and respi-ratory pressures in the bird. Journal of Experimental Bio-logy 57, 543-555.

Brackenbury J.H. (1979). Corrections to the Hazelhoff mo-del of airflow in the avian lung. Respiration Physiology 36,143-154.

Brandes G. (1924). Atmung der Vögel. VergleichendenDeutsche Zoologie Gesellschaft 28, 57-59.

Bretz W.L., Schmidt-Nielsen K. (1971). Bird respiration:flow patterns in the duck lung. Journal of ExperimentalBiology 54, 103-118.

Brown R.E., Kovacs C.E., Butler J.P., Wang N., Lehr J., Ban-zett R.B. (1995). The avian lung: is there an aerodynamicexpiratory valve? Journal of Experimental Biology 198,2349-2357.

Butler J.P., Banzett R.B., Fredberg J.J. (1988). Inspiratoryvalving in avian bronchi: aerodynamic considerations.Respiration Physiology 72, 241-255.

Casteleyn C., Doom M., Lambrechts E., Van den Broeck W.,Simoens P., Cornillie P. (2010a). Locations of gut-asso-ciated lymphoid tissue in the 3-month-old chicken: a re-view. Avian Pathology 39, 143-150.

Casteleyn C., Françoys D., Simoens P., Van den Broeck W.(2010b). The avian air sacs: visualization in the chicken bymeans of the corrosion casting technique. Vlaams Dier-geneeskundig Tijdschrift 79, 429-435.

Çevik-Demirkan A., Haziroğlu R.M., Kürtül I. (2007). Grossmorphological and histological features of larynx, tracheaand syrinx in Japanese quail. Anatomia Histologia Em-bryologia 36, 215-219.


Dotterweich H. (1930). Versuch über den Weg der Atemluftin der Vogellunge. Zeitschrift für vergleichende Physiolo-gie 11, 271-284.

Dotterweich H. (1933). Ein weiterer Beitrag zur Atmungs-physiologie der Vögel. Zeitschrift für vergleichende Phy-siologie 18, 803-809.

Dotterweich H. (1936). Die Atmung der Vögel. Zeitschriftfür vergleichende Physiologie 23, 744-770.

Duncker H.R. (1971). Structure of the avian lung. Respira-tion Physiology 14, 44-63.

Fedde M.R. (1998). Relationship of structure and functionof the avian respiratory system to disease susceptibility.Poultry Science 77, 1130-1138.

Fitzgerald T.C. (1969). Respiratory system. In: FitzgeraldT.C. (Editor). The Coturnix Quail. The Iowa State Uni-versity Press, Ames, pp. 239-253.

Gilbert P.W. (1939). The avian lung and air-sac system.Journal of the American Ornitologists’ Union 56, 57-63.

Hazelhoff B.H. (1951). Structure and function of the lung inbirds. Poultry Science 30, 3-10.

Jones J.H., Effmann E.L., Schmidt-Nielsen K. (1981). Con-trol of airflow in bird lungs: radiographic studies. Respi-ration Physiology 45, 121-131.

Keuthe D.O. (1988). Fluid mechanical valving of air flow inbird lungs. Journal of Experimental Biology 136, 1-12.

King A.S. (1966). Structural and functional aspects of theavian lung and its air sacs. International Review of Gene-ral and Experimental Zoology 2, 171-267.

King A.S. (1975). Respiratory system In: Getty R. (Editor).Sisson and Grossman’s The Anatomy of the Domestic Ani-mals. Volume 2, 5th edition. W.B. Saunders Company,London, pp. 1883-1918.

King A.S. (1979). Systema respiratoria. In: Baumel J.J.,King A.S., Lucas A.M., Breazile J.E., Evans H.E. (Edi-tors). Nomina Anatomica Avium, an Annotated Anatomi-cal Dictionary of Birds. Academic Press, London, pp.227-265.

King A.S., McLelland J. (1975). Respiratory system. In:King A.S., McLelland J. (Editors). Outlines of Avian Ana-tomy. Baillière Tindal, London, pp. 43-64.

König H.E., Navarro M., Mülling C., Liebich H.-G. (2007).Atmungsapparat (Apparatus respiratorius). In: König H.E.,Liebich H.-G. (Editors). Anatomie und Propädeutik desGeflügels. Schattauer, Stuttgart, pp. 105-118.

Kubke M.F., Ross J.M., Wild J.M. (2004). Vagal innervationof the air sacs in a songbird, Taenopygia guttata. Journalof Anatomy 204, 283-292.

Larsen O.N., Goller F. (2002). Direct observation of syrin-geal muscle function in songbirds and a parrot. The Jour-nal of Experimental Biology 205, 25-35.

Maina J.N. (2002). Some recent advances on the study andunderstanding of the functional design of the avian lung:morphological and morphometric perspectives. BiologicalReview 77, 97-152.

Maina J.N. (2006). Development, structure and function ofa novel respiratory organ, the lung-air sac system of birds:to go where no other vertebrate has gone. Biological Re-view 81, 545-579.

Maina J.N., Africa M. (2000). Inspiratory aerodynamic val-ving in the avian lung: functional morphology of the ex-trapulmonary primary bronchus. Journal of ExperimentalBiology 203, 2865-2876.

Maina J.N., Singh P., Moss E.A. (2009). Inspiratory aero-dynamic valving occurs in the ostrich, Strutio cameluslung: a computational fluid dynamics study under restingunsteady state inhalation. Respiratory Physiology and

Neurobiology 169, 262-270.McLelland J. (1990). Respiratory system. In: McLelland J.

(Editor). A Colour Atlas of Avian Anatomy. Wolfe Publis-hing Ltd., Aylesbury, pp. 95-119.

Molony V., Graf W., Schied P. (1976). Effects of CO2 on pul-monary flow resistance in the duck. Respiration Physio-logy 26, 333-349.

Moyes C.D., Schulte P.M. (2008). Respiratory systems. In:Moyes C.D., Schulte P.M. (Editors). Principles of AnimalPhysiology. Pearson Education Inc., London, pp. 410-469.

Salomon F.-V., Krautwald-Junghanns M.-E. (2008). Anato-mie der Vögel. In: Salomon F.-V., Geyer H., Gille U.(Editors). Anatomie für die Tiermedizin. Enke Verlag,Stuttgart, pp. 754-814.

Schied P., Slama P., Piper J. (1972). Mechanisms of theunidirectional flow in parabronchi of avian lungs: mea-surements in duck lung preparations. Respiration Physio-logy 14, 83-95.

Schummer A. (1973). Atmungssystem, Systema respirato-rium. In: Nickel R., Schummer A., Seiferle E. (Editors).Lehrbuch der Anatomie der Haustiere. Band V: Anatomieder Hausvögel. Verlag Paul Parey, Berlin, pp. 63-70.

Shepard R.H., Sladen B.K., Peterson N., Enns T. (1959).Path taken by gases through the respiratory system of thechicken. Journal of Applied Physiology 14, 733-735.

Suthers R.A., Goller F., Pytte C. (1999). The neuromuscu-lar control of birdsong. Philosophical Transactions of theRoyal Society of London 354, 927-939.

Tudor D.C., Woodward H.L. (1975). Tonsil abscesses of pi-geons. Poultry Science 54, 412-414.

Vollmerhaus B., Sinowatz F. (1992). Atmungsapparat. In:Nickel R., Schummer A., Seiferle E. (Editors). Lehrbuchder Anatomie der Haustiere. Band V, zweite Auflage:Anatomie der Hausvögel. Verlag Paul Parey, Berlin, pp.159-223.

Vos H.J. (1934). Über den Weg der Atemluft in der Enten-lunge. Zeitschrift für Vergleichende Physiologie 21, 552-578.

Wang N., Banzet R.B., Butler J.P., Jenkins, F.A. (1992). Anaerodynamic valve in the avian primary bronchus. Jour-nal of Experimental Zoology 262, 441-445.

Zeuthen E. (1942). The ventilation of the respiratory tract inbirds. Kongelige Danske Videnskabernes Selskab Biolo-giske Meddelelser 17, 1-50.

Respiratie bij vogels: een functioneel-anatomische benadering ...

Documents

Transcript of Respiratie bij vogels: een functioneel-anatomische benadering ...