UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2015 – 2016

De morfologie van de hersenen en het

oog bij vissen

Door

Cordemans Julie

Promotoren: Prof. Dr. Annemie Decostere Literatuurstudie in het kader

Prof. Dr. Wim Van den Broeck van de Masterproef

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of

volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk

uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden.

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor

enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig

vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2015 – 2016

De morfologie van de hersenen en het

oog bij vissen

Door

Cordemans Julie

Promotoren: Prof. Dr. Annemie Decostere Literatuurstudie in het kader

Prof. Dr. Wim Van den Broeck van de Masterproef

VOORWOORD

Eerst en vooral wil ik mijn promotor, Prof. dr. Annemie Decostere, bedanken. In eerste instantie was ik

niet erg enthousiast over het onderwerp dat mij toegewezen was, maar dankzij Prof. Decostere ben ik

toch geïnspireerd geraakt. Ook wil ik haar bedanken voor de vele nuttige tips die ze mij gegeven heeft

en voor het feit dat ik altijd bij haar terecht kon als ik vragen of twijfels had.

Ook wil ik mijn co-promotor, Prof. Dr. Wim Van den Broeck bedanken voor het nakijken van mijn werk.

In het bijzonder wil ik mijn ouders, Alain Cordemans en Ann Vermoesen, bedanken. Zij hebben steeds

hard gewerkt zodat het voor mij mogelijk was om deze studie te realiseren. Ook wil ik hen een woord

van dank betuigen voor de steun die zij mij steeds hebben gegeven. Tot slot wil ik mijn vriend, Kjeld

De Baere, bedanken voor de steun die hij mij al 8 jaar lang geeft.

INHOUDSOPGAVE

VOORBLAD (vrijwaringsclausule)

TITELBLAD

VOORWOORD

INHOUDSOPGAVE

SAMENVATTING....................................................................................................................................1

INLEIDING...............................................................................................................................................2

LITERATUURSTUDIE.............................................................................................................................3

A. De hersenen........................................................................................................................................3

1 Algemeen overzicht ......................................................................................................................... 3

2 Prosencephalon ............................................................................................................................... 3

2.1 Telencephalon ......................................................................................................................... 4

2.2 Diencephalon ........................................................................................................................... 7

3 Mesencephalon ............................................................................................................................... 8

4 Rhombencephalon ........................................................................................................................ 10

4.1 Metencephalon ...................................................................................................................... 10

4.2 Myelencephalon..................................................................................................................... 13

B. Het oog..............................................................................................................................................15

1 Algemene anatomie van het vissenoog ........................................................................................ 15

2 Verwerking van visuele stimuli ...................................................................................................... 17

BESPREKING.......................................................................................................................................18

REFERENTIELIJST...............................................................................................................................19

1

SAMENVATTING

Deze masterproef bestaat uit twee delen: een deel over de hersenen en een deel over het oog van

vissen. In het eerste deel wordt een algemeen overzicht gegeven van de hersenen van vissen.

Vervolgens zal dieper ingegaan worden op de verschillende grotere structuren van de hersenen,

zijnde het Prosencephalon, het Mesencephalon en het Rhombencephalon.

Eerst wordt het Prosencephalon besproken. Hierbij wordt een onderscheid gemaakt tussen het

Telencephalon en het Diencephalon. Vervolgens wordt het telencephalon behandeld. Hierbij wordt

ook nog kort ingegaan op de ontwikkeling ervan, om een beter inzicht te verschaffen in het ‘waarom’

van de morfologie van deze structuur. Als laatste wordt een inzicht verschaft in het

Rhombencephalon. Hierbij wordt er ook een differentiatie gemaakt tussen het Metencephalon en het

Myelencephalon.

Bij de beschrijving van de verschillende hersendelen wordt ook kort ingegaan op de

speciesverschillen, aangezien de variatie in de anatomie zeer uitgebreid is. Ook wordt er een stukje

fysiologie aangehaald, om deze speciesverschillen beter in kaart te brengen.

Hierna volgt een tweede deel van de masterproef. Hierin wordt een algemeen overzicht gegeven van

de morfologie van het vissenoog. Er wordt kort ingegaan op de anatomie van de verschillende

componenten, in het bijzonder de sclera, de cornea, de lens en de retina. Tot slot wordt er een link

gelegd tussen de anatomie van de hersenen en deze van het oog, in het onderdeel over de

verwerking van visuele stimuli.

2

INLEIDING

Volgens het FAO (Food Agriculture Organization) is momenteel 53% van de wilde vissen met

economische waarde volledig geëxploiteerd, 28% overgeëxploiteerd en 3% opgebruikt (FAO, 2014a).

De nood aan productie van vis in aquacultuur is dus groeiend, aangezien er door de stijging van de

wereldbevolking ook meer vraag is naar aquatisch voedsel. Vis is immers een belangrijke bron van

energie en eiwitten. In 2012 was vis goed voor 17% van de inname van dierlijke proteïnen wereldwijd.

(FAO, 2014b)

De groei van de globale visproductie overtreft tegenwoordig de groei van de wereldpopulatie. In 2012

bleef de productie van gevangen vis stabiel op 80 miljoen ton, terwijl de productie van vis in

aquacultuur een record behaalde van 66 miljoen ton. Daarmee is aquacultuur één van de snelst

groeiende voedselproducerende sectoren ter wereld (FAO, 2014b).

Met een groeiende visproductie in aquacultuur, komt ook een groeiend aantal ziekten voor onder de

populatie. Er is nog weinig gekend over de mechanismen van deze ziekten, waardoor ze niet steeds

adequaat kunnen behandeld worden. Een aantal van deze ziekten tast ook het zenuwstelsel aan, met

inbegrip van de hersenen. Om de pathogenese van deze ziekten te kunnen achterhalen en in te

schatten welke schade ze precies aanrichten, is het nodig om te weten hoe normale hersenen van

vissen eruit zien.

Het probleem is dat hersenen in de bestaande literatuur slechts weinig uitvoerig zijn beschreven. In de

meeste handboeken over vissenanatomie, worden ze gewoon overgeslagen of is er een heel klein

hoofdstuk ingesloten, waarbij in elk boek hetzelfde wordt gezegd. Er zijn een aantal publicaties over

specifieke anatomie van de hersenen van de meest beschreven vissoorten zoals de goudvis, de

karper en de zalm.

Een ander probleem hierbij is dat naast de klassieke goed bestudeerde aquacultuur species, zijnde de

zalm (Salmo), de forel (Salmo trutta), de karper (Cyprinus carpio), de zeebaars (Dicentrarchus labrax)

en de zeebrasem (Pagellus erythrinus), ook nieuw opkomende species worden geproduceerd. In de

Europese Unie zijn de klassieke species goed voor 91% van de totale aquacultuur productie. Zes

procent is afkomstig van 6 andere species, namelijk de aal (Anguilla anguilla), de Afrikaanse katvis

(Clarias gariepinus), de zilverkarper (Hypophthalmichthys molitrix), de tarbot (Psetta maxima), de

zeeforel (Salmo trutta trutta) en de grootkopkarper (Hypophthalmichthys nobilis). De overige 3% wordt

geproduceerd door 59 andere species. Deze nieuw opkomende species die belangrijk zijn voor de

diversificatie van de aquacultuur zijn nog onvoldoende bestudeerd.

3

LITERATUURSTUDIE

A. De hersenen

1 Algemeen overzicht

De hersenen van de vis kunnen onderverdeeld worden in: het prosencephalon, het mesencephalon

en het rhombencephalon. Het prosencephalon kan nog verder worden ingedeeld in het rostraal

gelegen telencephalon en het caudaal gelegen diencephalon. Het rhombencephalon bestaat uit het

rostraal gelegen metencephalon en het caudaal gelegen myelencephalon of medulla oblongata,

waarop het ruggenmerg aansluit (Butler en Mason, 2000a; Stotskopf, 1993). Deze structuren worden

weergegeven in figuur 1.

Figuur 1: Uit Yopak(2009): Lateraal aanzicht van de hersenen van de gladde hamerhaai (Sphyrna zygaena). Links is rostraal. D=diencephalon, C=cerebellum, M=mesencephalon, Md=medulla oblongata, T=telencephalon

Vissen beschikken over bijkomende sensorische systemen in vergelijking met dieren die op het land

leven. Dit is het gevolg van het leven onder water, waarmee specifieke fysische eigenschappen

verbonden zijn. Naast horen, zien en ruiken, hebben vissen een aantal ‘aquatische’ sensorische

systemen. Dit zijn onder andere het mechanosensorische laterale lijn systeem, verschillende

systemen aan de buitenkant van het lichaam voor smaak (o.a. smaakknopjes) en verscheidene

elektroreceptor systemen. De anatomie van de hersenen van de verschillende species varieert

naargelang deze systemen in mindere of meerdere mate zijn uitgebouwd (Kotrschal et al., 1998). De

Sarcopterygii of kwastvinnigen bezitten hersenen die meer gelijken op deze van bepaalde amfibiën,

dan op deze van vissen (Kotrschal et al., 1998; Butler en Mason, 2000a).

Vissen met een speciale hersenmorfologie zijn platvissen of Pleuronectiformes. Hun hersenen zijn

symmetrisch tijdens het jonge leven, maar deze verkrijgen een uitgesproken asymmetrie tijdens hun

latere leven, wanneer ze zich draaien om te gaan liggen op hun rechter of linkerzijde (Kotrschal et al.,

1998).

2 Prosencephalon

Zoals reeds vermeld, bestaat het prosencephalon, ook voorhersenen genoemd, uit het telencephalon

en het diencephalon. Deze zijn onderling sterk verbonden. Het diencephalon wordt nog verder

4

onderverdeeld, van dorsaal naar ventraal, in de epithalamus, de dorsale thalamus, de ventrale

thalamus en de hypothalamus. Caudaal van deze gedeelten zijn nog twee hersenregio’s gelegen, die

we ook tot de diencephale regio’s rekenen, namelijk het pretectum en het meer caudaal gelegen

tuberculum (Butler en Mason, 2000a).

Het telencephalon bestaat uit gepaarde cerebrale hemisferen (Kortschal et al., 1998). Voor de verdere

onderverdeling ervan wordt gebruik gemaakt van verschillende systemen (zie verder). Ook bevat het

telencephalon de rostraal gelegen olfactorische bulbi (Butler en Mason, 2000a; Kortschal et al., 1998).

2.1 Telencephalon

De grootte van het telencephalon hangt af van de complexiteit van de omgeving waarin de vissen

leven. Dit hersengebied is bijvoorbeeld zeer groot bij de haai Carcharhinus falciformis (Collin en

Lisney, 2006). Bij deze species domineert het telencephalon de hersenen, wat te zien is op figuur 2.

De reden voor de uitgesproken grootte van het telencephalon bij deze haaisoort, is volgens Collin en

Lisney niet geweten. In een artikel van Yopak en Frank (2009) werden de hersenen de walvishaai

Rhincodon typus beschreven. Deze bezit een relatief klein telencephalon, wat volgens de auteurs

suggestief is voor matig ontwikkeld sociaal gedrag. Deze species is te zien op figuur 3 en is de

grootste vis ter wereld.

Figuur 2:Uit Collin en Lisney (2006): lateraal aanzicht van de hersenen van de zijdehaai Carcharhinus falciformis. Bemerk vooral de grootte van het telencephalon (T) en het cerebellum (C).

Figuur 3: Uit the digital fish library (2009): foto van de walvishaai Rhincodon typus.

Om de anatomie van het telencephalon te begrijpen, is het nodig om een stukje embryologie boven te

halen. Bij de Agnata of kaaklozen en de Chondrychtyes of kraakbeenvissen is de embryologische

ontwikkeling van het telencephalon gelijkaardig aan dat van de longvissen en de tetrapoden. Uit de

ventriculaire ruimte ontwikkelen de hemisferen van het telencephalon volgens het proces van

evaginatie. De hemisferen groeien en puilen uiteindelijk aan beide zijden lateraal uit. Op deze manier

worden de gepaarde laterale ventrikels gevormd. Het resultaat van dit ontwikkelingsproces is dat de

5

topografische relaties tussen de verschillende delen van het pallium behouden blijven, ook in het

volwassen leven (Butler en Mason, 2000a).

Bij de Actinopterygii of straalvinnige vissen ligt een ander proces aan de basis van de embryologische

ontwikkeling van het telencephalon. De hemisferen van het telencephalon breiden opwaarts uit en

draaien dan buitenwaarts volgens een proces dat we eversie noemen (Butler en Mason, 2000a). Deze

eversie wordt bij zoogdieren gevolgd door evaginatie en involutie van de hemisferen (Hoar en Randal,

1970).

Het weefsel dat de hemisferen verbindt, wordt in de dorsale mediaanlijn dunner. Dit weefsel gaat

verlengen en vormt uiteindelijk een eenvoudige laag van ependymcellen. Dit is duidelijk te zien in

figuur 4. Het zijn dezelfde cellen, die de ventriculaire ruimtes aflijnen doorheen heel de hersenen en

het ruggenmerg. Terwijl het eversie proces doorgaat, vormen de laterale ventrikels zich dorsaal van

de naar buiten draaiende hemisferen. Ze worden dorsaal enkel ingesloten door de dunne laag

ependymcellen (Butler en Mason, 2000a). Een T-vormig ventrikel scheidt de twee hemisferen tot aan

het dorsolaterale oppervlak. Centraal zijn de twee hemisferen sterk met elkaar verbonden en soms

zelfs versmolten (Kotrschal et al, 1998). Het resultaat is dat bij de volwassen vissen de topografische

relaties omgekeerd liggen, maar de volgorde wel behouden blijft. Ter verduidelijking: Het gedeelte van

het pallium, dat lateraal komt te liggen bij evaginatie, ligt mediaal bij hersenen die gevormd worden

door eversie. Zo ook ligt het gedeelte, dat mediaal ligt na evaginatie, lateraal na eversie. Dit is

allemaal goed te volgen op figuur 4.

Figuur 4: uit Butler en Mason (2000a): Figuur ter verduidelijking van de processen evaginatie en eversie. (A) Schematische weergave van het proces van evaginatie. (B) Transversale coupe door het telencephalon van de volwassen doornhaai Squalas acanthias, waarbij de hersenen ontstaan door evaginatie. (C) Schematische voorstelling van het proces van eversie. (D) Transversale coupe doorheen de hersenen van Polypterus palmas. Het mediale deel van het pallium (*), zat origineel mediaal en komt nu lateraal te liggen. Uiterst rechts een foto van Polypterus palmas uit digital fish library (2009).

Volgens Hoar en Randall (1970) vormt het telencephalon bij vissen een probleem voor anatomen,

door het gebrek aan belangrijke structuren die ons begeleiden bij de onderverdeling van het

6

telencephalon. Zo is er bij vissen bijvoorbeeld geen duidelijke laterale ventrikel en geen prominente

sulcus ventricularis. Er worden twee verschillende systemen gebruikt voor de nomenclatuur van de

verschillende regio’s van het telencephalon bij de vis.

Bij het eerste systeem worden de verschillende regio’s vergeleken met deze die gevonden worden bij

de zoogdieren. Dit systeem wordt ook gebruikt door Butler en Mason (2000a) bij het beschrijven van

de anatomie van het telencephalon. Dorsaal bevindt zich het pallium en ventraal het subpallium. Deze

laatste bevat lateraal het stratium, dat gerelateerd is aan motorische functies, en mediaal het septale

gedeelte, dat gerelateerd is aan het mediale pallium, de hypothalamus en een aantal viscerale

functies. Voor de uitgebreide bespreking van de verschillende palliale en subpalliale regio’s verwijs ik

naar het artikel van Butler en Mason (2000a).

Echter, bij de meeste straalvinnigen is de onderverdeling tussen palliale en subpalliale regio’s zeer

uitdagend. Daarom spreken we beter van een regio dorsalis en een regio ventralis (Butler en Mason ,

2000b). Dit werd ook besloten door Nieuwenhuys (1963). Deze onderverdeling wordt ook gebruikt

door Roberts (2012) Centraal bevindt zich in elke hemisfeer de zijventrikel of ventriculus lateralis I en

II (Holden et al., 2013).

Een andere belangrijke structuur van het telencephalon is de bulbus olfactorius. Dit is het meest

rostrale gedeelte ervan. De bulbus communiceert met het overige gedeelte van het telencephalon via

de mediale en laterale tractus olfactorius. De bulbus olfactorius is o.a. goed beschreven bij de

zebravis (Danio rerio) (Holden et al, 2013). Het bestaat uit 4 laminae die concentrisch zijn geordend.

Bij de Teleosteii of beenvissen zijn er twee variaties op de topografie van de bulbus. Ofwel is deze

rostraal versmolten met de rest van het telencephalon, zoals bij forellen (Oncorhynchus), palingen

(Anguillidae) en stekelbaarzen (Gasterosteidae), ofwel ligt deze op een afstand van de hemisferen en

is ermee verbonden via de tractus olfactorius, zoals bij de goudvis (Carassius auratus auratus), de

meervallen (Siluridae) en de olifantvissen (Mormyridae) (Butler en Mason, 2000). Deze variaties zijn

weergegeven in figuur 5.

Figuur 5: Uit Butler en Mason (2000a). Links: schematische tekening van de hersenen van de regenboogforel Oncorhynchus mykiss. Rechts: schematische tekening van de hersenen van de goudvis Carassius auratus auratus. OIN= nervus olfactorius, OB= bulbus olfactorius, OIT=tractus olfactorius, P=pallium, OT=tectum opticum, Cb=cerebellum.

7

Een speciale topografie van de bulbus olfactorius zien we bij de platvissen. Hoewel hun ogen aan één

zijde van het lichaam zijn gelegen, zijn de visuele regio’s in de hersenen symmetrisch. Echter, de

bulbus olfactorius is bij sommige platvissen gekenmerkt door een anatomische symmetrie. Dit is te

zien in figuur 6. Het rechter neusgat ligt boven het linker en de rechter olfactorische regio’s in de

hersenen zijn duidelijk groter dan de linker regio’s (Breedlove en Watson, 2012).

Figuur 6: Uit Breedlove en Watson (2012): (A) foto van een platvis, (B) overzicht van het draaien van het hoofd tijdens het ouder worden, (C) overzicht van de hersenen van platvissen, bemerk de asymmetrie in de bulbi olfactorii.

2.2 Diencephalon

Het diencephalon ligt tussen het telencephalon en de middenhersenen. Zoals eerder vermeld bevat

het diencephalon zes onderdelen: de epithalamus, de dorsale en ventrale thalamus, de hypothalamus,

het pretectum en het caudaal gelegen tuberculum. Deze laatste ligt caudaal van de hypothalamus. In

al deze structuren liggen verschillende nuclei, die informatie sturen naar het telencephalon over zicht,

gehoor, smaak, de linea lateralis en andere zintuigen (Butler en Mason, 2000 a en b).

De grootte van het diencephalon wordt vooral bepaald door de grootte van de hypothalamus. Bij de

meeste vissen bevat de hypothalamus zeer grote ventraal gelegen lobben. Deze vormen grote

uitstulpingen aan het ventrale oppervlak van de hersenen (Butler en Mason, 2000a).

De epithalamus bestaat uit twee gedeeltes: de epifyse, die dorsaal ligt, en de nucleus habenualis. De

dorsale en ventrale thalamus zijn bij vissen moeilijk te onderscheiden, aangezien het moeilijk is om de

sulcus medialis, die de klassieke scheiding vormt tussen de twee, aan te duiden (Hoar en Randal,

1970; Roberts, 2012). Centraal ligt de derde ventrikel (Holden et al, 2013).

Bij prikken bevat de epifyse nog een extra fotoreceptief parapineaal orgaan. De epifyse is het

belangrijkste licht detecterend systeem gedurende het larvale leven van de prik. Bij slijmprikken

daarentegen ontbreekt de epifyse (Butler en Mason, 2000a). Volgens Gaskell (1890) zijn de epifyse

en het parapineaal orgaan bij prikken respectievelijk het rechtse en het linkse dorsale oog van deze

vissen, vergelijkbaar met de ocelli van arthropoden. Hierbij zou de epifyse de ‘echte ocellus’ zijn en

het parapineaal orgaan zijn degeneratieve partner. Ook werd beschreven dat de bodem van de

epifyse een soort van niet-geïnverteerde retina is met gelijkende cellen en een enkelvoudige zenuw

die eindigt in de nucleus habenualis.

8

De hypothalamus is relatief groot bij de meeste species. De bodem ervan wordt het infundibulum

genoemd. De neurohypofyse is een neerwaartse uitzakking hiervan. Caudaal van het infundibulum ligt

de saccus vasculosus, een plexus choroideus die verantwoordelijk is voor de secretie van

cerebrospinaal vocht (Kotrschal et al., 1998). Deze structuur is aangeduid op figuur 7.

Figuur 7: Uit Abrahão en Shibatta (2015). Links: close up van het diencephalon van de antennemeerval Pseudopimelodus bufonius. Hyp=hypofyse, hyt=hypothalamus, lih=lobus inferior hypothalami, tl=torus lateralis,

sv=saccus vasculosus. Rechts een foto van deze vissoort.

3 Mesencephalon

Het mesencephalon wordt ook wel de middenhersenen genoemd. Het wordt anatomisch opgedeeld in

het tectum en het tegmentum. Deze vormen respectievelijk het dak en de bodem van het derde

ventrikel. Het tegmentum is zichtbaar aan het ventrale oppervlak van de hersenen, caudaal van de

hypothalamus. Bij de meeste vis species is het tectum relatief groot en bestaat het uit verschillende

lamellen (Roberts, 2012; Hoar en Randall,1970). Het wordt o.a. bij de zebravis onderverdeeld door

een longitudinale groeve in twee bolvormige structuren, die de corpora bigemina worden genoemd

(Roberts, 2012). Echter, bij de meeste vissen bestaat het tectum uit twee grote enkelvoudige lobben,

één aan elke zijde van de middellijn (Butler en Mason,2000a). Dit is duidelijk te zien in figuur 8.

Figuur 8: Uit Butler en Mason (2000a): schematische tekening van de hersenen van de moddersnoek (Amia calva). OB=bulbus olfactorius, T=telencephalon, D=diencephalon, OT=tectum opticum, Cb=cerebellum, H=hersenstam. Bemerk de twee lobben van het tectum opticum. Onderaan een foto van deze vissoort uit The digital fish library (2009).

9

De meest belangrijke structuur van het tectum is volgens alle auteurs het tectum opticum. De

ontwikkeling ervan hangt af van de ontwikkeling van het zicht van de species, maar is nog steeds

aanwezig bij blinde vissen (Kotrschal et al., 1998; Butler en Mason,2000b). Het is wel sterk verkleind.

Dit wordt beschreven door Peters et al. 1993, die de hersenen van de blinde holenvis Astyanax

mexicanus bestudeerde. Individuen die in een grot leven hebben een veel kleiner tectum opticum dan

individuen die in de rivier leven. Dit is te wijten aan het feit dat de ogen bij in een grot levende vissen

rudimentair zijn. Aan de andere kant is het telencephalon bij deze laatsten erg vergroot, door een

betere ontwikkeling van de smaak.

Het tectum opticum verkrijgt informatie van de nervus opticus en is verantwoordelijk voor de

verwerking van visuele informatie van de ogen (Holden et al, 2013). De nervus opticus bereikt het

tectum opticum na volledige overkruising in het chiasma opticum (Roberts, 2012).

Het tectum opticum is zeer groot bij de volgende beenvissen: de gestreepte marlijn Tetrapturus audax

en de echte bonito Katsuwonus pelamis, wat te zien is op figuur 9. Deze species zijn overdag actief in

de bovenste 200m van het water, waar dus zeer veel lichtinval is van verschillende golflengtes. Een

foto van deze species is terug te vinden op figuur 10 (Collin en Lisney, 2006).

Figuur 9: uit Collin en Lisney (2006). Dorsale aanzichten van de hersenen van de Teleostei Tetrapturus audax (rechts) en Katsuwonus pelamis (links). Bemerk bij beide species de grootte van het tectum opticum (TO) en bij K. pelamis de grootte van het corpus cerebelli (CC)

Figuur 10: Links: Uit Rendall (1997): een foto van Katsuwonus pelamis. Rechts: uit Nakamura (1985) : een tekening van Tetrapturus audax.

Butler en Mason (2000a) beschrijven nog een aantal andere structuren van het tectum. De torus

semicircularis ligt ventraal van het tectum opticum. Het houdt zich bezig met auditieve inputs en inputs

van het laterale lijn systeem. Aan het oppervlak van de hersenen is deze structuur niet zichtbaar, maar

10

het is aanwezig bij alle vissen. Uniek bij straalvinnige vissen zijn de torus longitudinalis en de torus

lateralis. De eerste ligt aan het mediale uiteinde van de lob van het tectum, krijgt inputs uit meerdere

bronnen en communiceert met het tectum opticum. De laatste ligt aan het laterale oppervlak van de

middenhersenen, ventraal van het tectum opticum. Het is geweten dat de torus lateralis bij de

kwastsnoeken (Polypteridae) zeer groot is en communiceert met het telencephalon. Het is ook groot

bij de steuren (Acipenseridae), de gepen (Belonidae) en zeker bij de moddersnoek Amia calva. Bij de

beenvissen is de grootte eerder matig.

4 Rhombencephalon

4.1 Metencephalon

Er bestaat enige onenigheid in de literatuur over het metencephalon. Volgens Roberts (2012) is het

metencephalon gelijk aan het cerebellum. Het bestaat bij de beenvissen uit de lobus vestibulolateralis

en het meer dorsaal gelegen corpus cerebelli. Hoar en Randall (1970) zeggen dat het cerebellum bij

de meeste vissen onderverdeeld is in de lobus vestibulolateralis en het corpus cerebelli, dat, in

tegenstelling tot wat Roberts beweert, meer rostraal gelegen zou zijn.

Volgens Butler en Mason (2000a) is er een extreme graad van variatie in de ontwikkeling van het

cerebellum. De kaakloze vissen hebben enkel een kleine regio in het dorsolaterale gedeelte van het

rhombencephalon dat kan geïdentificeerd worden als cerebellum. Bij de kraakbeenvissen is er veel

variatie in grootte en vorm naargelang de species. Dit wordt weergegeven in figuur 11. Het cerebellum

bevat bij deze vissen rostrocaudaal georiënteerde, cilindrische kolommen van cellen, die de

prominentiae granulares worden genoemd. Deze worden dorsaal bedekt door het corpus cerebelli. Bij

straalvinnigen vinden we een soortgelijke celkolom terug, die we de eminentiae granulares noemen.

Figuur 11: Uit Butler en Mason (2000a). Schematische tekeningen van de hersenen van de paling Anguilla anguilla, de Afrikaanse mesvis Xenomystus nigri, de haring Clupea en de olifantvis Gnathonemus. T=telencephalon, Hy=hypothalamus, OT=tectum opticul, Cb=cerebellum, H=hersenstam, ELLL= electrosensorische laterale lijn lobus.

11

Figuur 12: Links boven: Uit Brämick et al (1998): een foto van Anguilla anguilla, Rechts boven: Uit Klaus (2013): een foto van Xynomystus nigri. Links onder: Uit Armitage et al (1994): een foto van Clupea advena of Sardinops sagax. Rechts onder: Uit Poll (1967): een tekening van de olifantvis Gnathonemus barbatus.

Ook bij straalvinnige vissen is er veel variatie in grootte van het cerebellum. Dit wordt bevestigd door

een artikel van Soares et al. (2015), waarin men zich afvraagt of interspecifieke verschillen in

coöperatief gedrag (hier: poetsgedrag) zijn weerslag heeft op de grootte van verschillende

hersengebieden bij 4 gerelateerde species uit de familie van de lipvissen of Labridae: 2 obligate

poetsers gedurende hun ganse leven (Labroides dimidiatus en L. bicolor), 1 facultatieve poetsvis

Labropsis australis en 1 die nooit poetst Labrichthys unilineatus. Ze hadden geen verschillen in totaal

hersengewicht, maar het cerebellum was groter bij L. dimiatus (te zien op figuur 13). Dit suggereert

dat speciesspecifieke sociale, ecologische en cognitieve noden direct bijdragen tot een selectieve

investering in relevante hersengebieden, hier het cerebellum.

Figuur 13: Uit Randall (1997b): foto van L. dimiatus.

Ook beschrijven Hoar en Randall (1970) dat het cerebellum bij de straalvinnigen een bijkomende

structuur bezit, namelijk de valvula cerebelli. De ontwikkeling van deze structuur is afhankelijk van de

ontwikkeling van het laterale lijn systeem. Het is bijvoorbeeld zeer groot bij de olifantvissen of

Mormyridae (Butler en Mason, 2000a) Dit is te zien op figuur 11 (Gnathonemus). Het cerebellum is bij

deze vissen zo groot dat het het prosencephalon en het mesencephalon dorsaal volledig bedekt. De

aanwezigheid van de valvula cerebelli wordt bevestigd door Holden et al. (2013). Het cerebellum is

volgens deze onderzoeksgroep bij de zebravis verdeeld in drie delen: de lobus vestibulolateralis, het

corpus cerebelli en de valvula cerebelli.

12

Bij de olifantvissen is een bijkomende structuur van het cerebellum, de elektosensorische laterale lijn

lobus, zeer groot (Butler en Mason, 2000a). Deze lobus is een hypertrofisch gedeelte van de area

octavolateralis, die bestaat uit een aantal nuclei in de hersenstam. Het is verbonden met de grote

valvula via de torus semicircularis. Het overzicht van de hersenen van de olifantvissen is terug te

vinden in figuur 14.

Het laterale lijn systeem is zeer belangrijk bij de Mormyridae. Deze vissen kunnen immers via dit

sensorisch systeem aan elektrolocatie doen. Dit wordt aangetoond door het feit dat deze vissen

kunnen getraind worden op het herkennen van verschillende eigenschappen van objecten a.d.h.v.

elektrolocatie. Deze eigenschappen omvatten grootte, afstand, vorm en impedantie. Deze informatie

wordt verwerkt in de hoger genoemde elektrosensorische laterale lijn lobus (Hofmann et al., 2013).

Figuur 14: Uit Bell at al. (2006). Sagitale doorsnede doorheen de hersenen van een olifantvis. Alle structuren boven de stippelijn behoren tot het cerebellum. C1-C4=centrale lobben van het cerebellum, CLp+CLa=caudale lob van het cerebellum, Cr=crista cerebelli, ELL=elektrosensorische laterale lijn lobus, Va=valvula

Het corpus cerebelli is labyrintisch. De lobus vestibulolateralis bestaat bij de meeste vissen uit een

smalle massa met af en toe vergrote laterale oortjes, de auriculae cerebelli. Ze zijn bilateraal gepaard

en het grootst bij vissen met een uitgebreid laterale lijn systeem. Dit zijn de kraakbeenvissen,

Polypteriformes en Crossopterygi (Hoar en Randall, 1970).

Butler en Mason (2000a) schrijven dat het metencephalon bestaat uit de ventraal gelegen pons en het

dorsaal gelegen cerebellum. Dit staat in contrast met wat Roberts beweert, namelijk dat het

metencephalon gelijk is aan het cerebellum (zie hoger).

In het artikel van Montgomery et al. (2012) wordt het cerebellum van kraakbeenvissen onderverdeeld

in een mediaal gedeelte, dat geassocieerd is met het vestibulaire systeem, het vestibulocerebellum

genoemd, en de bilateraal gepaarde laterale gedeeltes, die de auriculae worden genoemd. Ook staat

beschreven dat kraakbeenvissen naast het cerebellum verschillende structuren bezitten, die ermee

worden geassocieerd. De organisatie binnen deze structuren lijkt sterk op de organisatie, die we terug

vinden in het cerebellum. Deze structuren bevinden zich in de dorsolaterale wand van het

rhombencephalon. Ze worden de mediale en dorsale nuclei octavolaterales genoemd. Hun positie ten

13

opzichte van het cerebellum wordt verduidelijkt in figuur 15. Het cerebellum en de cerebellum

geassocieerde structuren maken een groot deel uit van de hersenen van kraakbeenvissen.

Er bestaat een sterke associatie tussen het vestibulocerebellum (VC), de nucleus octavolateralis

dorsalis (DON), de nucleus octavolateralis medialis (MON): VC krijgt inputs van het vestibulaire

labyrint en de output van VC gaat terug naar de nucleus vestibularis. Deze informatie is belangrijk

voor onder andere postuurcontrole, locomotie en oogbewegingen. MON ontvangt de afferente vezels

van het laterale lijn systeem en DON ontvangt de afferente vezels van de elektrosensorische ampullae

van Lorenzini (Montgomery et al., 2012).

Figuur 15: Uit Montogomery et al. (2012): De hersenen van de Zuid-Chinese kathaai Apristurus sinensis (een kraakbeenvis), dorsaal aanzicht. Hierop zijn duidelijk het cerebellum en geassocieerde structuren te zien, namelijk de nucleus octavolateralis dorsalis (DON) en de nucleus octavolateralis medialis (MON)

4.2 Myelencephalon

Het myelencephalon, de hersenstam of medulla oblongata, is het meest caudale gedeelte van de

hersenen. Hierop sluit het ruggenmerg aan (Holden et al., 2013). De overgang naar het ruggenmerg is

onduidelijk (Roberts, 2012; Hoar en Randall,1970).

De medulla oblongata bestaat uit 4 kolommen van zenuwvezels: de viscerale sensorische, de

viscerale motorische, de somatische sensorische en de somatische motorische (Roberts, 2012; Hoar

en Randall, 1970).

In Butler en Mason (2000a en b) zijn een aantal nuclei beschreven, die in de hersenstam gelegen zijn.

Caudaal van het corpus cerebelli is de nucleus gustatotorius gelegen. Deze is bij de meeste vissen

niet erg duidelijk. Echter, bij sommige beenvissen, zoals de karpers en de meervallen, is deze nucleus

zeer groot en vormt twee of drie lobben aan elke zijde. Dit zijn de lobus facialis, de lobus vagalis en bij

sommige species is ook een lobus glossopharyngeus aanwezig. De hersenstam bevat ook een aantal

andere nuclei van de craniale zenuwen. De aanwezigheid van deze lobben bij de meervallen wordt

weergegeven in figuur 16.

Het belang van smaak bij sommige vissoorten wordt aangetoond in het artikel van Finger (2008). Bij

karpers en meervallen bedraagt de hoeveelheid neuraal weefsel, toegewijd aan smaak, tot 20% van

de totale hersenmassa. Dit komt voort uit een zeer groot aantal smaakknopjes op het externe

oppervlak van de vis evenals in de mondholte.

14

Figuur 16: Uit Butler en Mason (2000a). Schematische tekening van de hersenen van de meerval Clarias. H=hersenstam, LX=lobus vagalis, LVII=lobus facialis, LLL=laterale lijn lobe, Cb=cerebellum, OT=tectum opticum, P=pallium, TO=tractus olfactorius, BO=bulbus olfactorius. Bemerk de lange tractus olfactorius en de grote lobus vagalis en facialis. Onderaan: Uit Seegers (1996): een foto van de meerval Clarias Liocephalus.

Bij karpers is beschreven dat de faciale lobben rostraal gelegen zijn en bij deze vissen versmolten zijn

in de middenlijn (Butler en Mason, 2000a). Ze zijn nog meer uitgebouwd bij de meervallen en bestaan

bij deze vissen zelfs uit zes afzonderlijke lobben langs elke zijde van de mediaanlijn. Het tweede paar

lobben, de lobi glossopharyngeus, liggen caudaal van de faciale lobben bij de karpers. Helemaal

caudaal liggen dan de vagale lobben. Deze zijn zeer groot bij karpers en hebben te maken met de

aanwezigheid van het palatale orgaan (zie figuur 17), dat informatie geeft aan de vagale lobben. Dit

orgaan is een gespecialiseerde chemosensorische structuur, die gelegen is in de oropharyngeale

holte. Het is een soort tong, die vast zit aan het dak van de mond. Het helpt bij het differentiëren van

voedsel van andere partikeltjes, zoals steentjes (Finger, 2008).

Figuur 17: Uit Finger (2008): Scanning elektronenmicroscopisch beeld van het dak van de mondholte van een karper. P= het palatale orgaan.

Een unieke organisatie van de vagale lobben vinden we terug bij de beentongvis Heterotis niloticus.

Bij deze soort vinden we gepaarde epibranchiale organen in de faryngeale regio. Deze helpen bij het

concentreren en inslikken van voedsel en zijn dens bezet met smaakknopjes (Butler en Mason,

2000a)

Het myelencephalon bij de kwastvinnigen is sterk uitgesproken met longitudinaal vergrote kolommen

voor de verwerking van elektrosensorische input. Bij de kraakbeenvissen zijn er prominente

verdikkingen van de wand van het rhombencephalon aanwezig. Deze hebben te maken met het

uitgebreide elektrosensorische systeem bij deze vissen (Kotrschal et al., 1998).

15

B. Het oog

Aangezien het bijzonder moeilijk is om te zien onderwater, hebben vissenogen een aantal adaptaties

ondergaan om te kunnen kijken in hun leefwereld. Ook leven de verschillende soorten elk in een zeer

verschillende habitat, zodat de morfologie ook verschillend is tussen de verschillende species. Een

andere bijzonderheid bij vissenogen is dat deze gedurende het hele vissenleven groeien. Er worden

continu nieuwe cellen toegevoegd. Zoals het oog van elke diersoort, heeft het vissenoog 3 grote

functies: licht verzamelen, beelden focussen op de retina en het vertalen van beelden in neuronale

signalen (Fernald, 2000)

1 Algemene anatomie van het vissenoog

Het oog van beenvissen gelijkt zeer goed op het oog van andere vertebraten. Een overzicht van de

anatomische onderdelen is terug te vinden in figuur 19. De buitenste fibreuze mantel is de sclera.

Hierop hechten 3 paar oculomotorische spieren vast, wat te zien is in figuur 18. De sclera heeft

kraakbenige of benige ondersteuning. Bij de regenboogforel wordt de sclera ondersteund door een

annulaire ring van kraakbeen (Roberts, 2012; Stotskopf, 1993). De meeste vissen hebben geen

oogleden, maar de regenboogforel heeft een membraan van vetweefsel rond het oog (Stotskopf,

1993).

Figuur 18: Uit Stotskopf M.K. (1993): Overzicht van de oculomotorische spieren van het vissenoog.

De cornea of het buitenste venster van het oog, heeft een vergelijkbare refractieve index als dat van

water en levert dus geen optisch voordeel (Fernald, 2000). Het bestaat uit verschillende lagen: de

epidermale conjunctiva, de substantia propria, de membraan van Descemet en het endotheel

(Roberts, 2012). Bij sommige vissen is er ook een rudimentaire membraan van Bowman aanwezig,

zoals bij Nezumia aequalis (Collin en Collin, 1998). De cornea van de regenboogforel is elliptisch en

dunner in het midden, een algemene bevinding bij snel zwemmende vissen (Stotskopf, 1993).

De lens is niet biconvex van vorm, maar sferisch. Aangezien de refractieve kracht van de cornea is

geneutraliseerd onder water, moet de lens alle dioptrische kracht leveren (Fernald, 2000). De lens

16

puilt voor een deel uit doorheen de iris, zodat de vis een zeer brede kijkhoek heeft. De iris heeft een

onderontwikkelde sfincter en m. dilatator. De korte focale lengte van het oog zorgt ervoor dat de vis

een breed gezichtsveld heeft. Accommodatie kan verkregen worden door de lens in de richting van de

retina te bewegen. Dit gebeurt door de m. retractor lentis, die aangeduid staat op figuur 19. In vele

species is de lens of de cornea donker gekleurd (Roberts, 2012). Sommige vissen die leven in zeer

diep water waar bijna geen licht is, hebben geen iris en bijgevolg ook geen pupil. De meeste

beenvissen hebben een circulaire pupil (Stotskopf, 1993).

Figuur 19: Uit Roberts R.J. (2012): Doorsnede van het vissenoog.

Een subscleraal netwerk voor de voeding van de retina wordt gevormd door de bloedvaten van de

choroidea. Ze zijn geassocieerd met de grote choroidale klier, een netwerk van capillairen die zorgen

voor zuurstof secretie. Er wordt verondersteld dat deze klier de functie heeft om de retina te voorzien

van een hoog zuurstof niveau. Ook zou het bloed-monitoring functies hebben (Roberts, 2012). De klier

is U-vormig en omgeeft de n. opticus partieel (Stoskopf, 1993). Deze accessoire vasculaire structuren

zijn afwezig bij de snotolf Paraliparis devriesi. Een foto van deze species is te zien op figuur 20.

(Eastman en Lannoo, 1998).

Figuur 20: Uit Rinaldi (2006): Een foto van Paraliparis devriesi.

17

De retina bestaat uit licht gevoelig weefsel en is georganiseerd zoals bij andere vertebraten. De retina

bevat kegeltjes en staafjes, zoals bij de andere vertebraten. Echter, bij de meeste vissen zouden er

naast kegels en staafjes bijkomende gespecialiseerde cellen zijn, namelijk ‘tweelingskegeltjes’

(Stoskopf, 1993). De meeste species die aan het wateroppervlak leven kunnen kleuren zien.

Kegeltjes ontbreken bij species die in de diepte leven, waardoor zij geen kleuren kunnen waarnemen

(Roberts, 2012). Dit is het geval bij Paraliparis devriesi, waar men enkel kegeltjes heeft terug

gevonden. Ook is bij deze vissoort het pigmentepitheel van de retina zeer dun en compact, wat erop

wijst dat er slechts een beperkte beweging mogelijk is van de retina. Bij de extreem diep levende

slakdolf Notoliparis kermadecensis werd zelfs gevonden dat de retina degeneratie vertoont (Eastman

en Lannoo, 1998).

2 Verwerking van visuele stimuli

Beelden die gefocust worden door de lens vallen op de retina. Het is een dunne, transparante en

laminaire structuur aan de achterkant van het oog, die bestaat uit 7 celtypes: de fotoreceptoren

(kegeltjes en staafjes), bipolaire cellen, horizontale cellen, ganglioncellen, amacriene cellen en

Müllerse cellen (Fernald, 2000).

In de retina projecteren de fotoreceptorcellen naar bipolaire cellen, die op hun beurt projecteren naar

ganglioncellen. Deze projecteren via de n.opticus naar het chiasma opticum, waar de meeste vezels

naar de contralaterale zijde gaan en daar de tractus opticus vormen. Retinale axonen eindigen in

nuclei in de area preopticus, de dorsale en ventrale thalamus, het pretectum en het tectum opticum

(Butler en Mason, 2000b).

In een review van Venegas en Ito (1983) worden de verschillende visuele centra en hun relaties met

de retina en met elkaar beschreven. Reciproke verbindingen werden gevonden, uitgaande van de

retina, naar de contralaterale nucleus dorsolateralis thalami en de nucleus geniculatus lateralis in de

thalamus en het tectum opticum. Ook is er directe input van de retina naar de hypothalamus. Het

thelencephalon krijgt indirecte input via het tectum.

In een studie beschreven door Karamian et al. (1966) resulteerde belichting van het oog bij de prik

Lampetra fluviatilis in visueel uitgelokte stimulatie van het tectum opticum, het tegmentum, de medulla

oblongata en het ruggemerg. Er werd slechts een enkelvoudige golf gedetecteerd, wat leidde tot de

opvatting dat de n. opticus van prikken bestaat uit zenuwvezels met een gelijke conductiesnelheid en

dus een unimodaal vezelspectrum. Dit staat in contrast met wat het geval is bij de kraakbeenvissen,

die een bimodaal of trimodaal vezelspectrum bezitten. De responsen in de medulla en het ruggemerg

zijn te wijten aan ontladingen van de Müllerse vezels. Bij prikken verzamelen deze vezels in de

motorische nucleus van het tegmentum.

18

BESPREKING

Mijn idee over de literatuur over de anatomie van de hersenen en het oog bij de vis, is dat er nog veel

onduidelijkheid bestaat hierover. Zo zijn er momenteel veel tegenstrijdigheden in de literatuur. Ook is

er geen uniforme nomenclatuur. Daardoor is er nood aan verder onderzoek en internationale

afspraken omtrent de benaming van welbepaalde anatomische structuren ter hoogte van de hersenen

en het oog van vissen.

Zo is er bijvoorbeeld onduidelijkheid over de indeling van het diencephalon. Door Butler en Mason

(2000a) worden het pretectum en het tuberculum meegerekend tot het diencephalon, terwijl de

meeste andere auteurs dit niet vermelden. Ook over de anatomie van het metencephalon en de

ligging en onderverdeling van het cerebellum zijn er veel tegenstrijdigheden in de literatuur. Verder is

het cerebellum de hersenstructuur met de meeste interspecies verschillen. Er zou meer onderzoek

moeten gebeuren naar de reden hiervoor. Er bestaan wel een aantal suggestieve studies, zoals deze

van Soares et al. (2015), maar er zijn nog niet genoeg studies gebeurt om deze suggesties te

bevestigen, te weerleggen of andere denkpistes voor te stellen.

Er moet veel meer onderzoek gebeuren naar de link tussen fysiologie en anatomie van de hersenen.

Zo worden in een studie van Collin en Lisney (2006) de groottes van verschillende hersenstructuren

van haaien en Teleostei vergeleken, maar er werd niet vermeld waarom sommige structuren groter

zijn bij de ene species en kleiner bij de andere. Ook moet er onderzoek gebeuren naar de functie van

andere structuren, die nog niet onderzocht zijn, zoals de choroïdale klier van het oog.

De beschrijving van de anatomie van het telencephalon vormt een probleem. Dit werd ook al

aangehaald door Hoar en Rendall (1970). De nomenclatuur hiervan is niet eenduidig. Sommige

auteurs spreken over het pallium en het subpallium, terwijl anderen spreken over een regio dorsalis en

een regio ventralis. Hierover zou er dus nog veel meer onderzoek moeten gedaan worden, waarna

afspraken kunnen gemaakt worden over een eenduidige nomenclatuur.

Het grootste probleem met de beschrijving van de anatomie van de hersenen en het oog van de vis

zijn de vele interspecies verschillen. Eerst en vooral zou er een grote studie moeten gebeuren, waarbij

er een dissectie gebeurt van de hersenen van verschillende individuen van de belangrijkste species

per familie. Vervolgens zouden de gelijkenissen tussen alle species moeten beschreven worden,

zodat er een goed overzicht wordt bekomen over de algemene anatomie van vissenhersenen. Tot slot

kunnen dan de species specifieke variaties op deze algemene anatomie aangehaald worden. Het is

hierbij belangrijk om niet alleen de hersenen te bekijken van commercieel gezien de meest courante

vissoorten, namelijk de zalm, de forel, de karper, de zeebaars en de zeebrasem, maar ook van de

nieuw opkomende species die in de aquacultuur uitgebaat worden, namelijk de tarbot, de aal, de

Afrikaanse katvis, de zilverkarper, de zeeforel en de grootkopkarper (FEAP, 2012)

Ook moeten er veel meer studies gebeuren over de anatomie van het vissenoog, aangezien hierover

zeer weinig te vinden is in de literatuur.

19

REFERENTIELIJST

Abrahão V.P., Shibatta O.A. (2015) Gross Morphology of the brain of Pseudomelodus bufonius.

Neotropical Ichthyology 13(2)

Armitage R.O., Payne G.J., Lockley H.M., Currie R.L., Colban B.G., Lamb and L.J. Paul (1994) Guide

book to New Zealand commercial fish species. Revised edition. New Zealand Fishing Industry Board

p. 216 Wellington, New Zealand

Butler A.B., Mason G. (2000a) Gross functional anatomy: Nervous system uit The laboratory fish

(Handbook for experimental animals) (p. 129-147) Waltham, MA: Academic Press

Butler A.B., Mason G. (2000b) Microscopic functional anatomy: Nervous system uit The laboratory fish

(Handbook for experimental animals) (p. 129-147) Waltham, MA: Academic Press

Bell C.C., Campbell H.R., Han V.Z., Meek J. (2006) Morphology and circuitry in the central lobes of the

Mormyrid cerebellum. The journal of comparative neurology 497, 309-325

Brämick U., Rothe H., Schuhr M., Tautenhahn U., Thiel C., Wolter and Zahn S. (1998) Fische in

Brandenburg. Ministerium für Ernährun, Landwirtschaft und Forsten des Landes Brandenburg p. 152

Potsdam, Germany.

Breedlove M.S. en Watson N.V. (2012) The mind’s machine: a step further 15.3: Evolution favors

asymmetry under some conditions. [http://www.mindsmachine.com/asf15.03.html] (geraadpleegd op

10 februari 2016)

Collin H.B. en Collin S.P. (1998) The deep-sea teleost cornea: a comparative study of gadiform fishes.

Histology and histopathology 13(2), 325-336

Collin S.P, Lisney T.J. (2006) Brain morphology in large pelagic fishes: a comparison between sharks

and teleosts. Journal of fish biology 68, 532-554

Eastman J.T., Lannoo M.J. (1998) Morphology of the brain and sense organs in the snailfish

Paraliparis devriesi: Neural convergence and sensory compensation on the Antartic shelf Journal of

morphology 237, 213–236

FAO (2014a) [http://www.fao.org/fishery/topic/13540/en] (geraadpleegd op 20 april 2016)

FAO (2014b) The state of world fisheries and aquaculture 2014 [http://www.fao.org/3/a-i3807e.pdf]

(geraadpleegd op 20 april 2016)

FEAP (2012) Annual report 2012

Fernald R.D. (2000) Sensory systems: vision uit The laboratory fish (Handbook for experimental

animals) (p. 225-233) Waltham, MA: Academic Press

20

Finger T.E. (2008) Sorting food from stones: the vagal taste system in Goldfish, Carassius auratus.

Journal of comparative physiology A: neuroethology sensory neural and behavioral physiology 194(2),

135-143

Gaskell W.H. (1889) On the relation between the structure, function, distribution and origin of the

cranial nerves; together with a theory of the origin of the nervous system of vertebrata. The journal of

physiology 10(3), 153-212.9

Hoar W.S., Randall D.J. (1970) Fish physiology vol IV: The nervous system, circulation and

respiration. London: Academic Press

Hofmann V., Juan I, Sanguinetti-Scheck, Künzel S., Geurten B., Gõmez-Sena, Engelmann J. (2013)

Sensory flow shaped by active sensing: sensorimotor strategies in electric fish. The journal of

expiremental biology 216, 2487-2500

Holden J.A., Layfield L.L. Matthews J.L. (2013) Central nervous system uit The zebrafish: atlas of

macroscopic and microscopic anatomy (p. 122-128) Cambridge: Cambridge University Press

Karamian A.I., Vesselki N.P., Belekhov M.G., Zagorulk T.M. (1966) Elektrophysiological characteristics

of tectam and thalamo-cortical divisions of visuel system in lower vertebrates. Journal of comparative

neurology 127(4), 559-&

Kotrschal K, Van Staaden M.J., Huber R. (1998) Fish brains: evolution and environmental

relationships, Reviews in Fish Biology and Fisheries 8, 373-408

Klaus R. (2013) Biolib: picture of Xenomystus nigri. [http://www.biolib.cz/en/image/id208192/]

(geraadpleegd op 3 februari 2016)

Montgomery J.C., Bodznick D., Yopak K.E. (2012) The cerebellum and cerebellum-like structures of

cartilaginous fishes. Brain, behavoir and evolution 80, 152-165

Nakamura I. (1985) FAO species catalogue. Vol. 5. Billfishes of the world. An annotated and illustrated

catalogue of marlins, sailfishes, spearfishes and swordfishes known to date. FAO Fish. Synop. 125(5)

p 65 Rome: FAO.

Nieuwenhuys R. The comparative anatomy of the actinopterygian forebrain, J.Hirnforsch 6, 171-192

Peters N. Schacht V., Schmidt W. en Wilkens H. (1993) Cerebral proportions and degree of

development of sense-organs in Astayanax mexicanus (Pisces, Characinidae) – comparison between

river fis hand its cave-living forms anoptichthys. Zeitschrift fur zoologische systematik und

evolutionsforschung 31(2), 144-159

Poll, M. (1967) Contribution à la faune ichthyologique de l'Angola Diamang Publ. Cult., nr. 75 p. 381

Randall J.E (1997) Randall's tank photos. Collection of 10,000 large-format photos (slides) of dead

fishes.[http://www.fishbase.org/photos/PicturesSummary.php?StartRow=0&ID=107&what=species&To

tRec=8] (geraadpleegd op 3 februari 2016)

21

Randall, J.E. (1997b) Randall's underwater photos. Collection of almost 2,000 underwater photos

(slides).[http://www.fishbase.se/Photos/PicturesSummary.php?StartRow=3&ID=5459&what=species&

TotRec=16] (geraadpleegd op 4 februari 2016)

Rinaldi A.C. (2006) The cold side of life. Embo reports 7(8), 759-763

Roberts R.J. (2012) Fish pathology 4th edition. Hoboken, NJ: Wiley-Blackwell

Seegers, L. (1996) The fishes of the Lake Rukwa drainage. Ann. Mus. R. Afr. Centr., Sci. Zool., 278

p. 1-407.

Stoskopf M.K. (1993) Fish medicine, Philadelphia, Pa: Academic press

The digital fish library: Specimen photo of the bowfin Amia calva (2009).

[http://www.digitalfishlibrary.org/library/ViewImage.php?id=2202] (geraadpleegd op 4 februari 2016)

The digital fish library: Specimen photo of the shortfin bichir Polypterus palmas (2009).

[http://www.digitalfishlibrary.org/library/ViewImage.php?id=2334] (geraadpleegd op 4 februari 2016)

The digital fish library: Specimen photo of the whale shark Rhincodon typus (2009).

[http://www.digitalfishlibrary.org/library/ViewImage.php?id=1366] (geraadpleegd op 4 februari 2016)

Venegas H. en Ito H. (1983) Morphological aspects of the teleostean visual systel; a review. Brain

research reviews 6, 117-137

Yopak K. (2009) Digital fish library: Smooth hammerhad shark, National science foundation.

[http://www.digitalfishlibrary.org/featured/smooth_hammerhead/] (geraadpleegd op 4 februari 2016)

Yopak K.E. en Frank L.R. (2009) Brain size and brain organization of the whale shark, Rhincodon

typus, using magnetic resonance imaging. Brain, behavior and evolution 74(2), 121-142