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JULIANA DE OLIVEIRA SILVA Meloidogyne incognita NA CULTURA DO TOMATE: LEVANTAMENTO E MANEJO COM PRODUTOS BIOLÓGICOS Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Agronomia, da Universidade Federal de Goiás, como requisito parcial a obtenção do título de Mestre em Agronomia, área de concentração: Fitossanidade Orientadora: Profa. Dra. Mara Rúbia da Rocha Goiânia, GO – Brasil 2015
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JULIANA DE OLIVEIRA SILVA
Meloidogyne incognita NA CULTURA DO TOMATE: LEVANTAMENTO E
MANEJO COM PRODUTOS BIOLÓGICOS
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Agronomia, da
Universidade Federal de Goiás, como
requisito parcial a obtenção do título de
Mestre em Agronomia, área de
concentração: Fitossanidade
Orientadora:
Profa. Dra. Mara Rúbia da Rocha
Goiânia, GO – Brasil
2015
2
Permitida a reprodução total ou parcial deste documento desde que citado a fonte – O autor
3
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5
Aos meus pais José Marcos e Elenice,
pela compreensão, confiança e amor.
Dedico
6
AGRADECIMENTOS
A Deus, pela minha vida e pelas oportunidades a mim oferecidas.
À minha família, pais e irmãs pelo apoio e incentivo em todos os momentos,
fáceis e difíceis.
À Universidade Federal de Goiás, em especial à Escola de Agronomia e ao
Programa de Pós-Graduação em Agronomia, pela oportunidade de realização do curso de
mestrado.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq),
pela concessão da bolsa de estudos.
À Profa. Dra. Mara Rúbia da Rocha pela orientação e pelos ensinamentos
prestados durante toda a realização do curso.
Ao meu namorado Renato Luis, pelo carinho, ajuda e compreensão durante
todos os momentos do curso.
Aos meus amigos queridos que sempre estiveram comigo, mesmo distante,
torcendo por mim; aos meus professores e técnicos que me auxiliaram nessa caminhada.
Aos companheiros do Laboratório de Nematologia da Escola de Agronomia-
UFG, pela contribuição na realização dos trabalhos que me fizeram chegar até aqui.
À equipe da empresa Agroseed Distribuidora de Sementes Ltda., pelo auxílio
nas visitas aos produtores de tomate para a realização de parte deste trabalho, e pela
disposição em me ajudar.
À todos os representantes das empresas formuladoras dos produtos utilizados
nos experimentos, pela disponibilidade e incentivo à pesquisa.
E à todos que contribuíram direta ou indiretamente para a realização deste
trabalho.
Meus sinceros agradecimentos!
7
SUMÁRIO
RESUMO GERAL ........................................................................................................... 8 GENERAL ABSTRACT ................................................................................................. 9
1 INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................................ 10
2 REVISÃO DE LITERATURA ................................................................................... 12
2.1 IMPORTÂNCIA ECONÔMICA DA CULTURA DO TOMATE .............................. 12 2.2 NEMATOIDES NA CULTURA DO TOMATE ........................................................ 13
2.2.1 Meloidogyne incognita (Kofoid & White, 1919; Chitwood, 1949) ........................ 14 2.3 MANEJO DE NEMATOIDES NA CULTURA DO TOMATE .................................. 15
2.3.1 Controle cultural ................................................................................................... 15 2.3.2 Controle genético ................................................................................................... 17
2.3.3 Controle químico ................................................................................................... 18 2.3.4 Controle biológico ................................................................................................. 19
3 LEVANTAMENTO DE NEMATOIDES EM ÁREAS PRODUTORAS DE
TOMATE NA REGIÃO DO ENTORNO DE GOIÂNIA - GO ............................... 24
RESUMO.............................................................................................................. ...............23
ABSTRACT.........................................................................................................................23
3.1 INTRODUÇÃO ......................................................................................................... 25
3.2 MATERIAL E MÉTODOS ....................................................................................... 27 3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ................................................................................ 31
3.4 CONCLUSÕES ......................................................................................................... 38
4 USO DE PRODUTOS BIOLÓGICOS PARA O MANEJO DO NEMATOIDE
DAS GALHAS NA CULTURA DO TOMATE ........................................................ 39
RESUMO.......................................................................................................... ...................38
ABSTRACT.........................................................................................................................38
4.1 INTRODUÇÃO ......................................................................................................... 40
4.2 MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................ 42 4.2.1 Utilização do produto biológico NemOut
TM na redução populacional de
Meloidogyne incognita em tomateiro .................................................................... 42 4.2.2 Avaliação de diferentes produtos biológicos para o manejo Meloidogyne
incognita em tomateiro ......................................................................................... 45 4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ................................................................................ 46
4.3.1 Utilização do produto biológico NemOutTM
na redução populacional de
Meloidogyne incognita em tomateiro .................................................................... 46
4.3.2 Avaliação de diferentes produtos biológicos para o manejo de Meloidogyne
incognita em tomateiro ......................................................................................... 52
4.4 CONCLUSÕES ......................................................................................................... 61
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...................................................................................... 62
6 REFERÊNCIAS .......................................................................................................... 64
8
RESUMO GERAL
SILVA, J. O. Meloidogyne incognita na cultura do tomate: levantamento e manejo
com produtos biológicos. 2015. 76 f. Dissertação (Mestrado em Agronomia:
Fitossanidade)-Escola de Agronomia, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, 20151.
A cultura do tomate é atacada por uma elevada gama de patógenos, e entre eles
estão os nematoides do gênero Meloidogyne. Entre os vários métodos de controle desses
patógenos, o controle biológico vem se destacando no cenário mundial. Fazer um
levantamento dos nematoides presentes na área de produção é uma medida necessária para
se planejar e realizar o manejo adequado. Este trabalho teve como objetivo fazer um
levantamento de nematoides em diferentes áreas produtoras de tomate no entorno de
Goiânia-GO, avaliar a eficiência de diferentes produtos biológicos na redução da
população de Meloidogyne incognita na cultura do tomate, além de avaliar a dose mais
eficaz de um produto a base de Bacillus e Trichoderma. Neste trabalho foi realizado um
levantamento em áreas produtoras de tomate da região do entorno de Goiânia-GO, para um
melhor conhecimento dos gêneros de nematoides presentes nessa cultura. Foram realizados
também quatro experimentos, dois para avaliar diferentes dosagens do produto biológico
NemOutTM
(Bacillus spp. e Trichoderma longibrachiatum) e dois para avaliar diferentes
produtos biológicos comerciais na redução da população de Meloidogyne incognita e na
promoção do crescimento do tomateiro. O levantamento foi realizado em dez áreas
produtoras de tomate, em dois anos consecutivos. Foram coletadas amostras de solo e raiz.
Foram realizadas as extrações dos nematoides e a identificação dos gêneros. Os
experimentos foram conduzidos em casa de vegetação na Universidade Federal de Goiás,
em vasos de polietileno (5L), contendo substrato esterilizado na proporção de 1:1 (solo +
areia), em dois períodos, de Março a Maio e de Outubro a Dezembro de 2014. Foram
inoculados 2000 ovos e J2 de M. incognita. As avaliações foram realizadas aos 45 e 65
dias após a inoculação (DAI). Foram avaliadas as variáveis altura da planta, massa fresca
da parte aérea, massa fresca da raiz, índice de galhas e massas de ovos, densidade
populacional do nematoide e fator de reprodução (FR). Áreas produtoras de tomate no
entorno de Goiânia-GO apresentaram presença dos gêneros Meloidogyne sp., Pratylenchus
sp., Helicotylenchus sp., Criconemella sp. e Tylenchus sp. Houve maior abundância e
dominância de Helicotylenchus sp. e Meloidogyne sp. nas áreas de tomate estudadas. A
utilização de rotação de culturas e do pousio se mostraram eficientes na redução da
população dos gêneros encontrados nas áreas estudadas. Saturações de bases mais altas
apresentaram correlação positiva com a densidade populacional de Helicotylenchus sp.,
Pratylenchus sp. e Criconemella sp. e negativa com a densidade populacional de
Meloidogyne sp. Na avaliação aos 45 DAI, do primeiro experimento, doses crescentes do
produto NemOutTM
reduziram a densidade populacional e o fator de reprodução de M.
incognita linearmente. Nas condições testadas os produtos biológicos NemOutTM
, Nemat®,
Paecilomyces JCO®, Serenade
® e o isolado P. chlamydosporia Pc-10 não afetaram o
desenvolvimento das plantas de tomate. O produto Serenade® reduziu o índice de galhas e
o índice de massas de ovos se igualando ao produto químico em alguns casos.
Palavras-chave: Solanum lycopersicum, nematoide das galhas, levantamento, controle
biológico
1 Orientadora: Profa. Dra. Mara Rúbia da Rocha. EA-UFG.
9
GENERAL ABSTRACT
SILVA, J. O. Meloidogyne incognita in the tomato crop: survey and manegement with
biological products. 2015. 76 f. Dissertation (Master in Agronomy: Plant Health)-Escola
de Agronomia, Universidade Federal de Goiás, Goiânia, 20152.
The tomato crop is attacked by a high range of pathogens, and among them are
the nematodes of genera Meloidogyne. Among the various methods of controlling these
pathogens, biological control has stood out on the world stage. The nematode survey is a
necessary measure to plan and achieve the appropriate management. This study aimed to
make a nematode survey in different producing areas of tomatoes in the vicinity of
Goiânia-GO, evaluate the efficiency of different biological products in reducing
Meloidogyne incognita population in the tomato crop, and to evaluate the most effective
dose of a product based on Bacillus and Trichoderma. In this study nematode survey was
performed in the tomato-producing areas of the surroundings of Goiânia-GO for a better
understanding of the genera occurring in this crop. Also, four experiments were conducted:
two to evaluate different doses of the biological product NemOutTM
(Bacillus spp. and
Trichoderma longibrachiatum) and two to evaluate different commercial biological
products in reducing Meloidogyne incognita population and promoting tomato growth. The
survey was conducted on ten tomato areas, in two consecutive years. Soil and root samples
were collected and performed the extraction of nematodes and the identification of genera.
The experiments were conducted in a greenhouse at the Universidade Federal de Goiás, in
polyethylene pots (5L) containing sterilized substrate 1: 1 (soil + sand) in two periods,
from March to May and October to December of 2014. Inoculation was made with 2,000
eggs and J2 of M. incognita. At 45 and 65 days after inoculation (DAI) the variables plant
height, fresh weight shoots, fresh weight of root, galls index and egg mass index, nematode
density and reproduction factor (RF), were evaluated. Producing tomato areas around
Goiania-GO showed presence of genres Meloidogyne sp., Pratylenchus sp.,
Helicotylenchus sp., Criconemella sp. and Tylenchus sp. There was a greater abundance
and dominance of Helicotylenchus sp. and Meloidogyne sp. on tomato areas studied. The
use of crop rotation and fallow were effective in reducing the population of the genera
found in the study area. Saturations of higher bases were positively correlated with the
population density of Helicotylenchus sp., Pratylenchus sp. and Criconemella spp. and
negative with the population density of Meloidogyne sp. At 45 DAI, in the first
experiment, increasing doses of NemOutTM
reduced the nematode population density and
de reproduction factor (RF) linearly. In tested conditions the biological products
NemOutTM
, Nemat®, Paecilomyces JCO
®, Serenade
® and isolated P. chlamydosporia Pc-
10 did not affect the development of tomato plants. The Serenade® product reduced index
of galls and egg mass equaling the chemical in some cases.
Key words: Solanum lycopersicum, root-knot nematode, survey, biological control
2 Adviser: Profa. Dra. Mara Rúbia da Rocha. EA-UFG.
10
1 INTRODUÇÃO GERAL
O tomate (Solanum lycopersicum L.) é uma das hortaliças mais importantes em
termos de produção e valor econômico, uma vez que ocupa o segundo lugar em volume de
produção mundial, ficando abaixo apenas da batata (Solanum tuberosum L.), sendo uma
das olerícolas mais industrializadas (FAO, 2012). Segundo Filgueira (2008), o cultivo do
tomateiro é globalizado a ponto de ser considerada uma cultura cosmopolita. Sendo
cultivada em todo o mundo em plantios comerciais para consumo “in natura” dos frutos,
em hortas caseiras e em lavouras para atender a demanda da indústria de transformação.
A demanda por tomate foi reforçada pela busca de alimentos mais saudáveis,
favorecendo o crescimento da venda do produto fresco, além de ser um alimento funcional
devido aos altos teores de vitaminas A e C e de licopeno (Carvalho & Pagliuca, 2007). É
considerado um alimento de baixo teor calórico e quanto mais maduro maior a
concentração de nutrientes.
Neste contexto, o manejo fitossanitário assume cada vez mais importância na
obtenção de produtividades crescentes, devido à extensa gama de pragas, plantas daninhas
e agentes patogênicos que afetam a cultura. Dentre estes, destacam-se os nematoides
fitopatogênicos. Por parasitarem as raízes e não causarem sintomas visíveis evidentes,
muitas vezes, estes nematoides são ignorados durante vários ciclos de plantio, tendo
atenção somente quando provocam sérios danos e perda significativa de produção.
Entre os nematoides fitopatogênicos, os do gênero Meloidogyne, causadores de
galhas, podem se tornar um fator limitante à produção caso não seja feito o manejo
adequado. No Brasil, entre as espécies que causam maiores danos estão Meloidogyne
arenaria (Neal, 1889) Chitwood (1949), Meloidogyne incognita (raças 1 a 4) (Kofoid &
White, 1919) Chitwood (1949), Meloidogyne javanica (Treub, 1885) Chitwood (1949) e
Meloidogyne enterolobii (Yang & Einseback, 1983), sendo M. incognita e M. javanica os
mais comuns (Pereira-Carvalho et al., 2014).
Uma vez introduzidos em uma área de cultivo, sua erradicação é praticamente
impossível e economicamente inviável (Silva et al., 1999). A convivência é a melhor
estratégia, seja através de monitoramento periódico da área, e/ou através do emprego de
11
medidas de controle visando manter baixos os níveis populacionais do patógeno.
O levantamento populacional de espécies de nematoides presentes em áreas
produtoras atua como uma ferramenta para a identificação e determinação da distribuição
desses microrganismos em uma determinada área, possibilitando assim uma avaliação de
danos futuros que eles possam vir a causar. Esse levantamento possibilita um estudo inicial
sobre a biologia dos nematoides, auxiliando o manejo adequado para evitar que esses
microrganismos atinjam elevadas populações (Neves et al., 2009).
No manejo integrado de nematoides devem ser utilizadas várias estratégias
combinadas, tais como medidas de exclusão, utilização de plantas antagonistas, controle
químico, adubação verde, cultivares resistentes, rotação de culturas, pousio e controle
biológico (Barker & Koenning, 1998). Essas medidas visam à redução da população dos
nematoides de forma equilibrada sem prejuízo à cultura e ao meio ambiente.
Para o manejo destes parasitas, frequentemente, se recorre ao controle químico.
Todavia, os nematicidas químicos têm seu uso cada vez mais limitado por sua alta
toxicidade, risco de contaminação ambiental, alto custo, baixa disponibilidade em países
em desenvolvimento ou baixa eficácia de controle depois de repetidas aplicações (Dong &
Zhang, 2006).
O método químico nem sempre é eficiente e os produtos ainda podem trazer
riscos ao meio ambiente, tanto pela contaminação das águas como pelos resíduos que
deixam no próprio solo, além de não serem seletivos, afetando toda a biota do solo.
Dependendo da cultura e do seu período de carência, resíduos de nematicidas podem ser
encontrados também no produto comercial, trazendo riscos para à saúde humana (Caproni
et al., 2012).
O controle biológico tem-se apresentado como uma alternativa viável para o
manejo de fitonematoides, por minimizar o dano ambiental e, em alguns casos, ser mais
vantajoso economicamente, comparado aos métodos químicos convencionais (Coimbra &
Campos, 2005). Produtos com bactérias e fungos como ingredientes ativos têm sido
bastante difundidos e utilizados para o controle de fitonematoides de forma sustentável.
Considerando estes aspectos, este trabalho teve como objetivo fazer um
levantamento de nematoides em diferentes áreas produtoras de tomate no entorno de
Goiânia-GO, avaliar a eficiência de diferentes produtos biológicos na redução da
população de Meloidogyne incognita na cultura do tomate, além de avaliar a dose mais
eficaz de um produto a base de Bacillus e Trichoderma.
12
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 IMPORTÂNCIA ECONÔMICA DA CULTURA DO TOMATE
O tomate (Solanum lycopersicum L.) é cultivado em quase todo o mundo, e sua
produção global duplicou nos últimos vinte anos. O setor do tomate e seus produtos
transformados inserem-se assim num mercado mundial muito competitivo, dominado pela
China, com um volume anual de cerca de 50 milhões de toneladas. A Índia ocupa a
segunda posição no ranking mundial, e o Brasil se encontra na oitava posição com uma
produção de 4,3 milhões de toneladas (FAO, 2012; IBGE, 2014).
O tomate é a hortaliça mais produzida e industrializada no Brasil. É originário
da região dos Andes, onde podem ser encontradas muitas espécies desde o litoral do
Pacífico até uma altitude de 2 mil metros. É, portanto, uma planta de clima tropical de
altitude que se adapta a quase todos os tipos de clima, não tolerando, porém, temperaturas
extremas. Por isso, podem-se ver plantios de tomate em todas as partes do mundo (Lopes
& Stripari, 1998).
No Brasil o segmento de tomate de mesa contribuiu com 76% da produção
(aproximadamente 3,3 milhões de toneladas) e os 24% restantes destinaram-se ao
processamento industrial (1 milhão de toneladas) (IBGE, 2014). Goiás se destaca no
cenário nacional da produção de tomate, sendo responsável pela maior produção de tomate
do Centro-Oeste e do país, com uma produtividade de 88.047 kg/ha (IBGE, 2014).
O tomate é uma hortaliça de elevada importância socioeconômica. Além de
suas propriedades alimentícias substancialmente benéficas para a saúde humana, a cultura
é reconhecida como poderosa fonte geradora de emprego, direta ou indiretamente, e renda
em todos os segmentos de sua cadeia produtiva (Silva & Giordano, 2000), ganhando
importância maior com o crescimento dos grandes centros urbanos do país e o rápido
desenvolvimento da indústria brasileira (Aragão, 1998). Estima-se que a cadeia produtiva
do tomate gere cerca de 300 mil empregos, e movimente, em termos de mão de obra, o
montante de R$ 280 milhões (Rodrigues, 2012).
A cadeia produtiva do tomate de mesa vem se qualificando cada dia mais, com
13
isso, possibilitando a tecnificação da produção. Isso tem contribuído para uma maior
uniformidade do fruto, maior resistência a injúrias, pragas e doenças e um aumento de
produtividade média de 5 kg para mais de 15 kg de frutos por planta, com agregação de
valor na cadeia por meio de produtos especializados (Rodrigues, 2012).
2.2 NEMATOIDES NA CULTURA DO TOMATE
A condução da cultura do tomate de mesa é difícil, por ser muito suscetível a
pragas e doenças e exigir vários tratos culturais, possuindo assim um risco econômico
elevado. Os danos causados por fitonematoides têm sido uma das principais preocupações
dos produtores de tomate, pois esses patógenos causam danos diretos e indiretos, deixando
as plantas predispostas ao ataque de diversos outros patógenos.
Os fitonematoides são organismos patogênicos que parasitam e causam danos a
diversas culturas de expressão econômica, como o tomateiro. Praticamente todas as
espécies cultivadas sofrem danos causados por, pelo menos, uma espécie de nematoide,
podendo algumas culturas ser hospedeiras de mais de uma espécie. Sasser et al. (1984)
relataram que a pesquisa mundial conduzida pelo International Meloidogyne Project (IMP)
demonstrou que aproximadamente 95% das espécies de nematoides parasitas de raízes, que
causam dano às plantas cultivadas, são pertencentes ao gênero Meloidogyne. No Brasil
existem 43 espécies de fitonematoides em 21 gêneros associados à cultura do tomateiro
(Campos, 2000).
As espécies do gênero Meloidogyne são tidas como as mais importantes, pois
tem uma distribuição geográfica ampla, apresentam uma grande gama de hospedeiros e
causam grandes danos às culturas (Freitas et al., 2001). Esse gênero sobrevive melhor em
regiões com temperatura de solo acima de 28°C. Meloidogyne arenaria é muito comum em
locais com solos arenosos; M. hapla é mais encontrado em clima ameno e tolera
temperatura de solo abaixo de 12ºC; já M. incognita e M. javanica são mais cosmopolitas e
são bem adaptados às diferentes condições climáticas brasileiras. A severidade de ataque
dos nematoides depende muito da suscetibilidade da cultivar plantada, da espécie e da raça
do nematoide presente na lavoura, do potencial de inóculo do nematoide na área e do tipo
de solo cultivado. Em geral, terrenos arenosos ou franco-arenosos são mais favoráveis, por
facilitarem a movimentação e migração dos nematoides. Cultivos sucessivos de culturas
hospedeiras, também, favorecem a multiplicação dos nematoides, propiciando um ataque
14
mais severo (Embrapa, 2003).
Plantas de tomateiro, quando atacadas severamente por Meloidogyne sp.,
apresentam aspecto clorótico, diminuição no crescimento, sistema radicular completamente
desorganizado e com poucas raízes e forte presença de galhas, reduzindo o número e
qualidade dos frutos. Se a infestação ocorrer no estádio de plântula, estas podem morrer no
transplante para o campo e as plantas que sobrevivem tem a frutificação grandemente
afetada em quantidade e qualidade. A formação de galhas nas raízes do tomateiro impede a
absorção de água e nutrientes do solo, provocando deficiência mineral e perda de
produtividade (Vale et al., 2013).
Áreas com cultivos sucessíveis de tomate podem acarretar um aumento da
população dos nematoides presentes, assim como aumentar a resistência desses nematoides
a diferentes métodos de controle. Silva (1991) e Anwar & McKenry (2012), em
levantamento realizado no estado do Maranhão e no Paquistão, respectivamente, em áreas
produtoras de hortaliças, identificaram a presença de M. incognita em 73,91% e 90% das
áreas amostradas. Em áreas amostradas por Rosa et al. (2013), a espécie M. incognita foi
identificada infectando plantas de tomateiro em 44,4% delas.
2.2.1 Meloidogyne incognita (Kofoid & White, 1919; Chitwood, 1949)
Meloidogyne incognita é uma das espécies mais disseminadas desse gênero
pelo mundo. Essa espécie é considerada cosmopolita e bem adaptada às condições
climáticas brasileira, aumentando assim a facilidade de disseminação, devido a isso é uma
espécie economicamente importante para diversas culturas (Freitas et al., 2001). Campos
(2000) cita que em 97% dos hospedeiros parasitados por Meloidogyne spp. encontram-se
as espécies M. incognita e M. javanica, parasitando plantas daninhas, espécies florestais,
frutíferas, culturas anuais e perenes e hortaliças em geral.
O ciclo biológico dessa espécie dura em média quatro semanas, sendo bastante
influenciado por fatores como temperatura, umidade e planta hospedeira. Para espécies de
M. arenaria, M. incognita e M. javanica, a faixa ideal de temperatura é de 25 a 30ºC. Cada
fêmea é capaz de produzir cerca de 400 ovos, gerando assim um aumento da população em
curtos períodos de tempo (Ferraz & Monteiro, 2011).
Formação de galhas, redução no volume do sistema radicular, descolamento
cortical, raízes digitadas, rachaduras em tubérculos, formação de reboleiras,
15
desencadeamento de deficiências de minerais, murchamento das plantas, desfolhamento e
redução da produtividade são sintomas diretos e indiretos provocados pelo ataque de M.
incognita. Apesar da formação de galhas ser o sintoma mais comum da presença dessa
espécie esse sintoma também pode ser causado por outros nematoides (Nacobbus,
Xiphinema), por insetos (coccídeos galhadores), por bactérias (Agrobacterium) e por outros
organismos, porém, com mecanismos diferentes do utilizado por M. incognita (Ferraz &
Monteiro, 2011).
2.3 MANEJO DE NEMATOIDES NA CULTURA DO TOMATE
Vários métodos de controle, visando à supressão do nematoide, têm sido
pesquisados nos últimos anos na tentativa de diminuir as populações de nematoides abaixo
do nível de dano econômico, tentando tornar esse processo mais eficiente e econômico. As
técnicas de controle mais recomendadas para as fitonematoses, em geral, são o uso de
cultivares resistentes, controle biológico, incorporação de matéria orgânica, emprego de
plantas antagônicas, rotação de cultura com plantas não hospedeiras e a aplicação de
nematicidas sistêmicos (Barros et al., 2000). Atualmente, as estratégias de manejo de
fitonematóides prioritárias são aquelas que diminuem custos, aumentam a produção e não
agridem o meio ambiente.
2.3.1 Controle cultural
O fato de o tomate ser uma hortaliça muito consumida “in natura”,
principalmente em saladas, a preocupação com a saúde dos consumidores, devido à
possibilidade de resíduos de defensivos, vem causando um aumento na procura por um
tomate produzido com reduzidas aplicações de produtos químicos. Já que o uso de
produtos químicos tem se tornado massivo (Luz et al., 2007).
É inegável a preocupação crescente com o meio ambiente. Observa-se a
retomada do crescimento da agricultura orgânica, que visa diminuir os efeitos adversos do
uso de produtos químicos no ecossistema, por meio de métodos alternativos de controle de
pragas e doenças, preservação das propriedades do solo, manejo de plantas daninhas,
cobertura morta, adubação verde e rotação de cultura, entre outros. A perspectiva da
produção orgânica de hortaliças é trabalhar com níveis de produtividade e apresentação do
16
produto compatíveis com as necessidades da população atual e o nível de exigência do
consumidor (Souza et al., 1995).
Práticas culturais que visam à diminuição do estresse nas plantas, como uma
adequada adubação ou fertirrigação, rotação de culturas, inundação e pousio (com
eliminação total das plantas infectadas e de plantas invasoras), também favorecem o
manejo integrado de pragas e doenças, porque evitam a elevação da população dos
patógenos por meio da manutenção do vigor das plantas. Práticas de adubação nitrogenada,
fosfatada e potássica têm demonstrado respostas na redução da população de Meloidogyne,
com menor número de galhas, bem como aumento no crescimento da planta (Ritzinger &
Fancelli, 2006).
É sabido também que plantas equilibradas nutricionalmente conseguem tolerar
mais a ação dos fitonematoides. Alguns fertilizantes promovem a melhoria das condições
de proteção física dos cultivos a partir do balanceamento dos nutrientes. As deficiências
em K e Ca provocam mudanças estruturais e bioquímicas, alterando as barreiras mecânicas
e a síntese de toxinas, isso faz com que as plantas se tornem mais suscetíveis ao ataque de
patógenos (Graham & Webb, 1991).
Segundo Silva & Giordano (2000), o tomateiro é uma das hortaliças que mais
exige nutrientes, apresentando demandas nutricionais diferenciadas com os estádios de
desenvolvimento, com o ciclo de cultivo (curto, médio e longo), com o genótipo e com a
época do ano. Segundo Bedendo (2011), o vigor e as reações de defesa da planta podem
ser influenciados pelo desequilíbrio nutricional, o que pode reduzir a resistência do
hospedeiro. A aplicação de fertilizantes pode afetar diretamente os diferentes gêneros de
nematoides, interferindo, de algum modo no seu ciclo de vida (Boneti et al., 1982).
Muitas vezes, os fertilizantes são adicionados em solos naturalmente infestados
com fitonematoides com o intuito de nutrir a planta hospedeira e compensar, de algum
modo, a ação parasítica dos nematoides, os quais, geralmente, tendem a agravar os
sintomas de carência nutricional (Boneti et al., 1982). A fertilização e a nutrição também
podem aumentar a resistência da planta, dificultando a penetração e o desenvolvimento dos
nematoides (Zambolim et al., 2005).
A inundação e o pousio da área são ações que podem ser adotadas visando à
redução das populações de espécies de nematoides. Contudo, essas práticas, muitas vezes,
são difíceis de serem adotadas, dependendo da disponibilidade de água e do tipo de solo. A
rotação de culturas tem sido empregada de forma eficiente na supressão de pragas e
17
patógenos, essa supressão é devido à quebra do ciclo desses organismos por um
determinado tempo, porém, para a realização dessa prática cultural deve-se ter
conhecimento do ciclo biológico e hospedabilidade das espécies a serem implantadas na
rotação e também das espécies de nematoides presentes na área (Ritzinger & Fancelli,
2006).
2.3.2 Controle genético
A utilização da resistência de plantas é atualmente uma das alternativas de
controle de nematoides mais desejadas, pois pode ser compatível com outras práticas de
manejo e não prejudica o meio ambiente (Fancelli, 2003). Frequentemente, os
nematologistas relacionam respostas do hospedeiro ao parasitismo dos nematoides com a
habilidade da planta em suportar a reprodução do nematoide.
A definição mais utilizada de resistência é a habilidade da planta em inibir,
diminuir ou superar o ataque do patógeno. Portanto, uma planta suscetível pode ser
intolerante, sendo supressora ao parasitismo do nematoide, ou pode ser tolerante com
crescimento limitado, possibilitando o desenvolvimento do nematoide (Ritzinger &
Fancelli, 2006).
Existem dois tipos de resistência: a pré-infectiva e a pós-infectiva. A
resistência pré-infectiva ocorre antes da penetração do nematoide nas raízes, essa
resistência é devido à produção de exsudados radiculares que repelem os nematoides ou
são tóxicos a eles. Já a resistência pós-infectiva ocorre após a penetração desses
nematoides nos tecidos da planta, sendo determinada pela relação patógeno-hospedeiro
(Rhode, 1972).
Cultivares produtivas que apresentam resistência contra nematoides constituem
importante método de controle em áreas infestadas. Entretanto, estas cultivares são de
difícil obtenção, pois requerem muitos anos de pesquisa e experimentos de campo. O uso
de cultivares resistentes é desaconselhável em muitos casos e em uso contínuo por muito
tempo, em razão da possibilidade de surgirem populações capazes de parasitar tais plantas
(Franzener, 2005). Além disso, sua recomendação pode ser restrita a determinadas regiões
de acordo com o clima e solo favoráveis à cultura (Freitas et al., 2001). Assim, em relação
à utilização de variedades resistentes, deve-se considerar que ela é de grande importância,
porém, aliada à rotação de culturas e outras formas de controle (Antônio, 1992).
18
O gene Mi, identificado a mais de cinquenta anos, confere resistência às plantas
de tomateiro ás espécies de nematoides das galhas M. incognita, M. javanica e M. arenaria
(Gilbert & McGuirre, 1956). Os nematoides são atraídos e penetram nas raízes, em
seguida migram para o cilindro vascular, da mesma forma em plantas suscetíveis e
resistentes. Contudo, nas plantas resistentes não há formação do sítio de alimentação,
impossibilitando o J2 de desenvolver o parasitismo. Ao invés disso, desenvolve ao redor da
região anterior dos juvenis que penetraram, ou próximo ao sítio onde as células de
alimentação poderiam ser incitadas, uma região de células necróticas. Essa reação é
chamada de reação de hipersensibilidade (Dropkin, 1969).
A resistência mediada pelo gene Mi é perdida por temperaturas acima de 28ºC.
Plantas contendo o gene foram inoculadas e mantidas a temperatura restritiva de 32ºC
durante dois dias e depois foram mantidas a temperatura adequada de 27ºC durante um
mês. Ao final das avaliações as plantas continham galhas e ovos em grande quantidade.
Esta e outras experiências indicaram que a determinação de resistência ocorre nas
primeiras 24-48 horas após a infecção, e que, passado esse período a resistência não é
reestabelecida, mesmo a temperaturas mais baixas (Williamson, 1998).
Esse gene constitui-se num dos mais complexos e bem caracterizados genes de
resistência a fitopatógenos e tem sido um excelente exemplo da utilização de resistência do
hospedeiro para reduzir efetivamente a necessidade de aplicação de agrotóxicos, devido a
isso, é amplamente utilizado no desenvolvimento de cultivares de tomateiro. No entanto, o
gene Mi não é eficaz contra todas as espécies de nematoides, além disso, a insuficiência
desse gene a altas temperaturas pode ser um problema no campo (Williamson, 1998).
2.3.3 Controle químico
O controle químico é uma das alternativas mais utilizadas visando à redução da
população dos nematoides. Qiao et al. (2012) observaram um maior desenvolvimento de
plantas de tomate quando tratadas com nematicidas. Porém, na prática, nem sempre os
resultados têm sido satisfatórios, evidenciando a necessidade de pesquisas na área.
Esses produtos quando aplicados no campo reduzem a população de
fitonematoides e aumentam a produção das culturas. Muitos deles são sistêmicos, sendo
então absorvidos pelas raízes, circulando na seiva da planta. O nematoide, ao alimentar-se
dessas raízes, será intoxicado e morrerá (Campos et al., 2002).
19
Existem nematicidas fumigantes e não fumigantes ou carbamatos. Embora
eficientes, os nematicidas carbamatos (carbofurano) apresentam desvantagens por serem
altamente tóxicos e possuírem propriedades para se acumular, como resíduo, nos
tubérculos, raízes ou frutos comerciais (Charchar, 1995).
A aplicação de aldicarbe e fenamifós em áreas de plantio de tomate infestadas
com nematoides das galhas reduziu o número de nematoides em cerca de 80%. Essas
aplicações também aumentaram a produtividade, peso da parte aérea, altura da planta e
diâmetro do caule (Mashela et al., 2008). Franzener (2005) observou uma redução de
89,6%, 88,4% e 94,4% no número de galhas, J2 e ovos, respectivamente, em plantas
tratadas com nematicida em relação à testemunha não tratada e consequentemente uma
redução no fator de reprodução dos nematoides.
Araújo & Marchesi (2009) relataram que aplicações de carbofurano reduziram
o número de juvenis de Meloidogyne e aumentaram a o peso da parte aérea das plantas de
tomate. Porém quando comparado com o tratamento com uma rizobactéria e com o
tratamento testemunha o carbofurano não conseguiu reduzir o número de massas de ovos,
promover aumento da altura das plantas, assim como também não diferiu no peso de raiz.
O controle através de nematicidas apresenta vários inconvenientes, pois esses
produtos são caros, altamente tóxicos, persistentes, têm amplo espectro de ação e podem
contaminar águas subterrâneas, representando, dessa forma, um grande risco a outros
organismos e ao ambiente (Franzener, 2005).
2.3.4 Controle biológico
Os fitonematoides têm uma elevada gama de inimigos naturais (fungos, ácaros,
bactérias, nematoides predadores, dentre outros). Entre esses, os fungos têm se destacado
como agentes potenciais para o controle biológico (Dijksterhuis et al., 1994). Cerca de
75% dos antagonistas já identificados são fungos encontrados normalmente nos solos e
inofensivos às culturas.
A utilização de produtos à base de microrganismos vem aumentando cada dia
mais. Porém, ainda é uma alternativa pouco estudada e pouco aplicada em nível de campo.
O controle biológico dos nematoides apresenta inúmeras vantagens em relação ao controle
químico, dentre as quais se destacam: 1) não causa efeito danoso ao ambiente; 2) não deixa
resíduos nos produtos colhidos; 3) não favorece o surgimento de formas resistentes dos
20
nematoides; 4) não causa desequilíbrio na biota do solo, com consequente ressurgimento
do problema com maior severidade; 5) potencialmente, pode transformar um solo
conducente em supressivo; 6) é de fácil aplicação (Soares, 2006).
Microrganismos da rizosfera, conhecidos como rizobactérias, têm
proporcionado defesa contra o ataque de patógenos de solo em plantas (Weller, 1988).
Muitos microrganismos desse grupo são capazes de promover proteção substancial contra
nematoses (Siddiqui et al., 2001).
Dentre os microrganismos antagonistas mais estudados destacam-se as
bactérias do gênero Bacillus, as quais são efetivas na prevenção e controle de doenças
causadas por várias espécies de patógenos (Ferreira et al., 1991). Pertencentes à família
Bacillaceae são bactérias gram positivas, com formato de bastonete, aeróbias, formadoras
de endósporos, muito resistentes no meio ambiente. Espécies de Bacillus, incluindo B.
thuringiensis, B. subtilis e B. cereus têm se destacado como importantes agentes de
biocontrole de patógenos habitantes do solo (Emmert & Handelsman, 1999). Sharma &
Gomes (1996) relataram que B. subtilis produziram endotoxinas que interferiram no ciclo
reprodutivo dos nematoides, principalmente na oviposição e eclosão dos juvenis. Muitas
espécies de Bacillus secretam enzimas, antibióticos, peptídicos e outras moléculas
menores, como os compostos voláteis (Pérez-García et al., 2011).
Espécies de Bacillus são conhecidas por promoverem o crescimento de plantas,
chamadas de PGPR (Plant Growth-Promoting Rhizobacteria (Rizobactérias Promotoras do
Crescimento de Plantas)). Essas rizobactérias são importantes, pois, além de promoverem o
crescimento das plantas, auxiliam no controle de patógenos e não são fitotóxicas (Sikora,
1988). O crescimento das plantas promovido pelas espécies de Bacillus é consequência do
aumento da fixação de nitrogênio, solubilização de nutrientes, síntese de fitormônios e
melhoria das condições do solo. Alguns isolados de Bacillus têm a capacidade de conduzir
a regulação hormonal de plantas, controlando assim o crescimento radicular pela síntese de
auxina, giberelina e citocinina (Tsavkelova et al., 2006).
Insunza et al. (2000) relataram que espécies de Bacillus foram associadas ao
controle biológico de nematoides e promoveram o crescimento das plantas em casa de
vegetação, observando uma redução de 50-100% da densidade populacional do nematoide.
Araújo & Marchesi (2009) também observaram uma redução da reprodução de M.
incognita e, consequentemente, um aumento da produção de massa fresca da parte aérea de
plantas de tomate submetidos à tratamentos com a rizobactéria B. subtilis. Usando
21
microbiolização de sementes de tomate com B. subtilis, Fernandes et al. (2014)
constataram redução de 62,6% no número de ovos de M. incognita nas raízes quando
comparado com as sementes não tratadas, apesar desse tratamento não ter reduzido de
forma significativa o número de galhas. Trabalhos utilizando produtos comerciais a base
de Bacillus tem demonstrado a eficiência desses produtos no controle de nematoides,
Radwan et al. (2012) relataram uma redução de 89,2% no número de galhas em raízes de
tomate tratadas com produtos dessa natureza.
Fungos nematófagos também vêm sendo muito estudados para sua utilização
no manejo dos nematoides. Algumas espécies como Trichoderma longibrachiatum Rifai
1969, Purpureocillium lilacinus (Thom) Luangsa-ard, Hou- braken, Hywel-Jones &
Samson (2011) e Pochonia chlamydosporia (Goddard) Zare e Gams (2001) tem se
mostrado efetivos no biocontrole de espécies de Meloidogyne.
Espécies do gênero Trichoderma ocorrem em todo o mundo e são facilmente
isoladas do solo, madeira em decomposição e outras formas de matéria orgânica. Possuem
taxa de crescimento rápido e produzem numerosos conídios de coloração verde. Fungos
desse gênero são caracterizados por parasitarem ovos e juvenis através da produção de
enzimas, promoverem antibiose, competição, promoção de crescimento e também são
capazes de induzir os mecanismos de defesas das plantas (Howell, 2003). Enzimas
extracelulares, como quitinase e protease, com atividade antifúngica, participam da relação
de interação de Meloidogyne spp. e Trichoderma sp. (Sharon et al., 2001).
Além de parasitar ovos de nematoides as espécies de Trichoderma são capazes
de melhorar o desenvolvimento das plantas. Freitas et al. (2012) encontraram aumentos de
51,49% e 70,79% nos valores de parte aérea fresca de plantas tratadas com isolados de
Trichoderma quando comparadas com a testemunha. Segundo os autores, esse aumento em
massa/comprimento da planta deve estar associado ao fato desse fungo favorecer a
tolerância da planta ao estresse ambiental, proporcionar a solubilização e o sequestro de
nutrientes inorgânicos e inativação de enzimas do patógeno que alteram o desenvolvimento
normal das plantas.
Sahebani & Hadavi (2008) relataram uma redução significativa no número de
galhas, massa de ovos e ovos de M. javanica em raízes de tomate quando tratadas com
Trichoderma em relação às raízes de plantas não tratadas, assim como, também
observaram, in vitro, uma maior mortalidade de ovos quando submetidos ao tratamento
com o fungo. AL-Shammari et al. (2013) trabalhando com T. longibrachiatum observaram
22
uma redução de 8,9% na taxa de eclosão dos ovos de Meloidogyne, mortalidade de 64,5%
dos juvenis de segundo estágio após 72 horas de exposição dos nematoides ao filtrado do
fungo. Em condições de casa de vegetação esses autores relataram redução na severidade
do ataque de Meloidogyne, número de galhas, número de massas de ovos e número de
ovos/massa de ovos, assim como, aumento no desenvolvimento das plantas de tomate
tratadas com T. longibrachiatum quando comparadas com a testemunha.
Assim como Trichoderma a espécie Purpureocillium lilacinus, anteriormente
conhecida como Paecilomyces lilacinus, é um fungo de solo, saprófita capaz de utilizar
grande faixa de substrato e é adaptado a uma ampla faixa de pH. É um fungo parasita de
ovos e cistos, com pouca especificidade de hospedeiros (Goettel et al., 2001). Esse fungo
se estabelece e cresce rapidamente, tornando-se em pouco tempo a espécie dominante. O
processo de infecção de ovos é iniciado pelo crescimento da hifa do fungo sobre a massa
gelatinosa de ovos. Uma hifa individual penetra a parede do ovo, auxiliada por atividades
mecânicas e/ou enzimáticas e rapidamente os ovos são completamente colonizados pelo
fungo (Jatala, 1986).
Kiewnick & Sikora (2006) relataram redução de 66%, 74% e 71% no número
de galhas, número de ovos e na população final de nematoides nas raízes de tomate,
respectivamente, com tratamento com P. lilacinus em solo infestado com M. incognita.
Cabanillas & Barker (1989), Anastasiadis et al. (2008), Hashem & Abo-Elyousr (2011)
também demonstraram que P. lilacinus reduziu significativamente a população de M.
incognita das raízes de tomate e Lara et al. (1996) ainda observaram um aumento na
produtividade da cultura.
Pochonia chlamydosporia, conhecida anteriormente como Verticillium
chlamydosporium, é outro fungo que também vem se destacando no controle biológico de
nematoides. É um fungo parasita facultativo de ovos e fêmeas de nematoides formadores
de galhas e cistos, amplamente distribuído pelo mundo (Kerry et al., 1982). É capaz de
sobreviver na ausência do hospedeiro, pois produz clamidósporos, tornando-o mais
resistente a condições adversas do ambiente, apresenta boa capacidade saprofítica e é
facilmente cultivado in vitro (Freire & Bridge, 1985).
A fase de ovo do ciclo de Meloidogyne é a fase mais vulnerável ao ataque de
patógenos, por estarem geralmente localizados sob a superfície das raízes, agrupados em
uma matriz gelatinosa esses ovos ficam expostos ao parasitismo de antagonistas como
Pochonia chlamydosporia que podem se estabelecer nas proximidades das raízes e
23
eliminar grandes quantidades de ovos (Stirling, 1991). O parasitismo de ovos pelo fungo
ocorre pela desintegração parcial da camada vitelínica, pela ação de exoenzimas. Após a
hifa penetrar o ovo, ocorre a dissolução enzimática das camadas de quitina e de lipídeos
(Morgan-Jones et al., 1983).
De Leij & Kerry (1991), avaliando a eficácia de P. chlamydosporia no controle
de M. arenaria, observaram uma redução de 80% na população final. Bourne & Kerry
(1999) e Atkins et al. (2003) relataram redução na população de M. incognita nas raízes de
tomate tratadas com o fungo P. chlamydosporia quando comparadas à testemunha.
Siddiqui & Akhtar (2009) ainda observaram um maior desenvolvimento das plantas
quando submetidas ao tratamento com esse fungo.
24
3 LEVANTAMENTO DE NEMATOIDES EM ÁREAS PRODUTORAS DE
TOMATE NA REGIÃO DO ENTORNO DE GOIÂNIA - GO
RESUMO
Levantamentos populacionais são bastante úteis na identificação de nematoides
associados às culturas e na determinação da distribuição em uma determinada localidade.
O presente estudo teve como objetivo avaliar a ocorrência de nematoides em áreas de
produção de tomate na região do entorno de Goiânia (GO). Foram realizados
levantamentos em 10 áreas produtoras de tomate na região do entorno de Goiânia (GO) nos
anos de 2013 e 2014, sendo coletadas amostras de solo e raiz, quando existentes. Cada área
foi dividida em talhões de no máximo dois hectares onde foram coletadas cinco
subamostras de cada talhão percorrendo a área em zigue-zague, as quais formaram uma
amostra composta. Após a coleta de amostras, foi feita a extração e identificação da
população de nematoides existentes em cada área. Além das análises nematológicas, as
amostras de solo foram submetidas à análise de fertilidade e textura, para correlação com
os resultados encontrados para a população de nematoides. Áreas produtoras de tomate no
entorno de Goiânia-GO apresentaram presença de Meloidogyne sp., Pratylenchus sp.,
Helicotylenchus sp., Criconemella sp. e Tylenchus sp. Houve maior abundância e
dominância de Helicotylenchus sp. e Meloidogyne sp. nas áreas de tomate estudadas. A
utilização de rotação de culturas e do pousio se mostraram eficientes na redução da
população dos gêneros encontrados nas áreas estudadas. Houve uma maior densidade
populacional de Criconemella sp. em áreas onde se encontrou mais Pratylenchus sp. Em
solos com alto teor de magnésio foi encontrado mais Helicotylenchus e Tylenchus sp.
Saturações de bases mais altas apresentaram correlação positiva com a densidade
populacional de Helicotylenchus sp., Pratylenchus sp. e Criconemella sp. e negativa com a
densidade populacional de Meloidogyne sp.
Palavras-chave: Solanum lycopersicum, Meloidogyne, saturação de bases
ABSTRACT
NEMATODES SURVEY IN TOMATO PRODUCTION AREAS IN THE VICINITY OF
GOIÂNIA (GO) REGION
Population surveys are useful in identifying nematodes associated with crops
and in determining the distribution in a given location. The present study aimed to evaluate
the occurrence of nematodes in tomato production areas in the vicinity of Goiânia (GO)
region. Surveys were conducted in 10 tomato producing areas in the vicinity of Goiânia
(GO) region in years 2013 and 2014. Soil and root samples were collected. Each area was
divided into plots of up to two hectares and five subsamples were collected of each plot in
zig zag layout, which formed a composite sample. After sampling, the extraction and
25
identification of nematode population was made for each area. Soil samples were also
analyzed for fertility and texture, in order to correlate with the results found for the
nematode population. Producing tomato areas around Goiania-GO showed presence of
Meloidogyne sp., Pratylenchus sp., Helicotylenchus sp., Criconemella sp. and Tylenchus
sp. There was a greater abundance and dominance of Helicotylenchus sp. and Meloidogyne
sp. on tomato areas studied. The use of crop rotation and fallow were effective in reducing
the population of the genera found in the study area. There was a higher population density
Criconemella sp. in areas where found more Pratylenchus sp. In soils with high
magnesium content was found more Helicotylenchus sp. and Tylenchus sp. Saturations of
higher bases were positively correlated with the population density of Helicotylenchus sp.,
Pratylenchus sp. and Criconemella spp. and negative with the population density of
Meloidogyne sp.
Key words: Solanum lycopersicum, Meloidogyne, base saturation
3.1 INTRODUÇÃO
A cultura do tomate (Solanum lycopersicum L.) é cultivada por todo o mundo
em plantios comerciais para consumo “in natura” dos frutos, em hortas caseiras e em
lavouras para atender a demanda da indústria de transformação. O Brasil se encontra como
nono maior produtor mundial (FAO, 2012). E o Estado de Goiás se encontra como o maior
produtor de tomate de mesa do país (IBGE, 2014).
Os danos causados por fitonematoides têm sido uma das principais
preocupações dos produtores de tomate, pois esses patógenos causam danos diretos e
indiretos, deixando as plantas predispostas ao ataque de diversos outros patógenos. Vários
levantamentos vêm sendo realizados para o melhor conhecimento das espécies de
nematoides presentes nas lavouras, assim como seus possíveis danos (Rosa et al., 2013).
A ocorrência de nematoides em áreas de cultivos agrícolas vem se tornando
cada vez mais preocupante, decorrente de inúmeros prejuízos que estes organismos podem
causar. Dentre os vários gêneros de nematoides considerados fitoparasitas, os mais
comumente encontrados em sistemas de produção agrícolas são Meloidogyne sp.,
Heterodera sp., Pratylenchus sp., Helicotylenchus sp., Criconemella sp., podendo ou não
estar relacionados a perdas agrícolas dependendo da cultura presente e do nível
populacional desses nematoides (Rosa et al., 2013).
O cultivo sucessivo de uma mesma cultura em uma mesma área pode
proporcionar o agravamento de problemas fitossanitários, entre eles os nematológicos. De
acordo com Abad et al. (2008), os danos globais na agricultura causados por nematoides
podem chegar a 157 bilhões de dólares anualmente.
26
Levantamentos populacionais são bastante úteis na identificação de nematoides
associados às culturas e na determinação da distribuição em uma determinada localidade, o
que possibilita o início de estudos sobre a biologia, ecologia, métodos de controle e manejo
dos nematoides. Estes estudos são importantes para a implementação de medidas de
controle visando evitar que esses patógenos atinjam populações elevadas (Neves et al.,
2009). Assim como a identificação dos nematoides presentes nas áreas levantadas, a
relação entre esses patógenos e a estrutura física e química dos solos, também, contribui
para o manejo adequado desses patógenos. Manter o solo com altos teores de matéria
orgânica, saturação de bases adequada para a cultura e distribuição adequada do calcário
no perfil do solo são técnicas capazes de auxiliar no controle dos nematoides (Embrapa,
1995).
A rotação de culturas é uma das práticas mais importantes e indicadas para a
redução populacional dos nematoides presentes em áreas infestadas. Entretanto, a rotação é
bastante difícil, por exemplo, no caso de M. incognita, que apresenta mais de 1.000
espécies de plantas hospedeiras conhecidas. Em áreas com a presença de por M. incognita,
sugere-se a rotação com algumas cultivares de milho e sorgo resistentes, braquiárias
(Brachiaria spp.), crotalária (Crotalaria spectabilis) e mamona (Ricinus communis L.).
Quanto maior for o grau de infestação, mais prolongado deve ser o período de rotação
(Pinheiro et al., 2012).
Assim como a rotação de culturas o pousio também atua de forma eficiente na
redução da população dos nematoides. O pousio reduz a população não só dos nematoides-
das-galhas, como de outras espécies destes parasitos pela ação dos raios solares. A
eficiência do alqueive vai depender de sua duração, da temperatura, da umidade do solo e
da espécie de nematoide envolvida. É recomendável deixar certo nível de umidade no solo,
chamado de alqueive úmido, permitindo a eclosão dos ovos e o movimento dos juvenis das
espécies de nematoides presentes. Com a movimentação, os juvenis consumirão mais suas
reservas energéticas e morrerão por inanição (Pinheiro et al., 2012).
A fertilidade do solo pode afetar a população de nematoides presentes em
determinada área. Sarathchandra et al. (2001) relataram que solos com maior aplicação de
nitrogênio apresentaram baixas populações de Meloidogyne. Segundo Asano & Moura
(1995), a severidade do ataque de Meloidogyne em cana de açúcar diminuiu
significativamente com o aumento da disponibilidade de macronutrientes no solo.
A textura do solo é um importante fator que afeta a produtividade das culturas
27
e as populações de fitonematoides presentes nas áreas de produção agrícola.
Características, como a porosidade do solo e sua capacidade de retenção de água, que
interferem no comportamento e no potencial de dano dos nematoides, são bastante
influenciadas pela textura do solo (Young, 1992). Charchar et al. (2009) relataram que
texturas mais arenosas, com até 80% de areia, reduziram a reprodução de Meloidogyne
spp. em tomateiro. Já Peixoto et al. (2011) encontraram uma maior concentração de galhas
e massas de ovos de M. incognita em solo com textura mais arenosa quando comparados
com solos mais argilosos.
O presente estudo teve como objetivo avaliar a ocorrência de nematoides em
áreas de produção de tomate na região do entorno de Goiânia (GO) em sistemas de rotação
de culturas e pousio, correlacionando-os com as características do solo.
3.2 MATERIAL E MÉTODOS
Foram realizados levantamentos em áreas produtoras de tomate na região do
entorno de Goiânia – GO, em dois anos consecutivos, com o propósito de determinar a
ocorrência de nematoides, identificando-se os gêneros de maior ocorrência e relacionando-
os com as características químicas e físicas do solo de cada área. Foi realizada também a
correlação entre os gêneros encontrados. Para esse levantamento foram feitas coletas em
dez áreas (Figura 3.1) com plantios de tomate de mesa nos meses de maio de 2013 e
fevereiro de 2014.
Foram objetos de estudo nas áreas amostradas, a ocorrência e densidade
populacional de nematoides, bem como as características físicas e químicas do solo.
Também foram alvo de estudo o histórico da área, o tipo de cultivo e de manejo, as
cultivares plantadas assim como outros problemas fitossanitários encontrados.
As amostragens de solo e raízes foram feitas de acordo com o método descrito
por Tihohod (1993). Cada área foi dividida em talhões de no máximo dois hectares e foram
retiradas cinco subamostras de cada talhão percorrendo a área zigue-zague. Estas
subamostras foram colocadas em um balde grande e homogeneizadas para formar uma
amostra composta de solo e uma de raízes, quando existentes, que foram levadas ao
laboratório para análise. Cada amostra foi identificada conforme o talhão e a área coletada.
A identificação das áreas coletadas e a relação das amostras obtidas de cada área estão
discriminadas na Tabela 3.1.
28
Figura 3.1. Áreas com plantios de tomate amostradas para análise de nematoides e de
fertilidade e textura do solo na região do entorno de Goiânia, GO. Goiânia,
2015.
Corumbá de Goiás
Goianápolis
29
Tabela 3.1. Identificação das áreas produtoras de tomate de mesa do entorno de Goiânia
amostradas nos anos de 2013 e 2014. Goiânia, 2015.
Área Localidade
Ano 1 (2013) Ano 2 (2014)
Amostras
Solo Raiz Cultura1 Solo Raiz Cultura
1
A1 Anápolis + + Tomate + + Milho
A2 Goianápolis + + Tomate + - Nenhuma
A3 Goianápolis + + Tomate + + Milho
A4 Goianápolis + + Tomate + + Repolho
A5 Leopoldo de Bulhões + + Tomate + + Soja
A6 Cocalzinho de Goiás + + Tomate + + Milho
A7 Cocalzinho de Goiás + + Tomate + + Milho
A8 Corumbá de Goiás + + Tomate + - Nenhuma
A9 Pirenópolis + + Tomate + - Nenhuma
A10 Leopoldo de Bulhões + + Tomate + - Nenhuma “+” Amostra existente; “-” Amostra não existente. 1- Cultura presente na área no ano coletado.
Após a coleta de amostras, foi feita a extração de nematoides nas amostras de
solo e raízes de cada área. Para o solo, foi feita a extração dos nematoides segundo a
técnica descrita por Jenkins (1964), que consistiu em homogeneizar bem a amostra de solo,
retirando-se uma alíquota de 100 cm³, despejando-a em um Becker de 2L e enchendo-o
com água. Após desagregar os torrões com a água a suspensão foi vertida através de uma
peneira de 100 mesh sobre peneira de 400 mesh e lavada em água corrente. Recolheu-se o
conteúdo retido na peneira de 400 mesh, com o auxílio de uma piseta, para um Becker de
100 mL e, posteriormente, para os tubos da centrífuga. Após calibração do peso dos tubos
foi adicionado 1cm³ de caulim e feita a centrifugação por cinco minutos. Após esse tempo
retirou-se os tubos da centrífuga, eliminou-se o sobrenadante e adicionou-se a solução de
sacarose. Em seguida, foi centrifugado novamente por um minuto. Ao fim da centrifugação
retiraram-se os tubos da centrífuga e verteu-se o sobrenadante sobre uma peneira de 400
mesh e recolheu-se os nematoides que ficaram retidos na peneira em tubos de ensaios, com
o auxílio de uma piseta. Essa suspensão foi levada para observação ao microscópio óptico
com aumento de 100x, com auxílio de uma câmara de Peters, para identificação e
contagem dos nematoides presentes nas amostras.
As amostras de raízes foram processadas segundo a metodologia descrita por
Coolen & D‟Herde (1972), em que foi retirada uma alíquota de 10 g de raízes, as quais
foram lavadas, pesadas em balança digital, cortadas em fragmentos de dois cm e trituradas
30
em liquidificador contendo 250 ml de água durante trinta segundos. A suspensão obtida foi
vertida em peneira de 100 mesh sobre 400 mesh e o material retido na peneira de 400 mesh
foi recolhido e submetido ao mesmo processo de centrifugação, coleta, observação e
identificação dos nematoides, utilizadas para as amostras de solo.
Além das análises nematológicas, as amostras de solo foram também
submetidas a análises de fertilidade e textura no laboratório Solocria Laboratório
Agropecuário Ltda. (Tabela 3.2).
Tabela 3.2. Resumo das análises de solo das dez áreas produtoras de tomate no entorno de
Goiânia amostradas nos anos de 2013 e 2014. Goiânia, 2015.
Variável 2013
A 1 A 2 A 3 A 4 A 5 A 6 A 7 A 8 A 9 A 10
Ca (cmolc/dm³) 5,2 4,0 4,4 7,9 3,5 5,2 4,7 4,6 6,1 3,8
Mg (cmolc/dm³) 1,3 1,2 0,9 1,4 0,5 1,1 0,9 0,6 0,8 0,6
K (cmolc/dm³) 0,58 0,47 0,48 0,66 0,37 0,45 0,35 0,29 0,31 0,49
P (mg/dm³) 165 127 243 780 284 200 189 165 265 237
Zn (mg/dm³) 10 6,7 10,7 13,7 14,6 18,2 7,7 13,1 14,5 20,2
CTC 8,98 7,37 8,28 12,16 7,87 0,05 8,55 7,89 10,01 0,49
SB (%) 78,84 76,93 69,81 81,91 55,53 68,84 69,59 69,58 72,03 51,,53
pH 5,7 5,8 5,1 6,0 5,0 5,3 5,4 5,3 5,0 4,9
M.O. (g/dm³) 43 31 43 29 24 71 20 18 16 27
Argila (g/kg) 371 400 400 420 430 340 320 300 400 340
Limo (g/kg) 90 100 100 110 110 90 90 80 100 90
Areia (g/kg) 540 500 500 470 460 570 590 620 500 570
Variável 2014
A 1 A 2 A 3 A 4 A 5 A 6 A 7 A 8 A 9 A 10
Ca (cmolc/dm³) 6,0 5,3 4,4 4,7 4,9 2,2 1,2 2,3 3,9 3,4
Mg (cmolc/dm³) 1,4 1,9 1,,0 0,7 1,5 1,0 0,2 1,1 1,,0 0,6
K (cmolc/dm³) 2,2 0,59 0,4 0,35 0,6 32 0,11 0,37 0,14 0,24
P (mg/dm³) 170 178 170 188 194 10 8,8 34,4 155 56
Zn (mg/dm³) 14 8,2 11,5 23,5 20 4,6 3,2 1,2 6,8 10,5
CTC 11 9,19 8,1 7,95 9,1 5,52 3,51 5,47 6,44 6,44
SB (%) 87,27 84,77 71,6 72,33 76,92 63,77 48,72 68,92 78,26 6584
pH 6,2 6,2 5,7 5,4 5,8 5,4 5,0 5,5 6,1 5,2
M.O. (g/dm³) 48 39 25 37 37 23 16 21 26 23
Argila (g/kg) 340 440 420 400 370 320 280 410 400 420
Limo (g/kg) 90 110 110 100 90 90 80 100 100 110
Areia (g/kg) 570 450 470 500 540 590 640 490 500 470
31
Com os resultados das análises nematológicas calculou-se a abundância e a
dominância de cada gênero para as diferentes áreas. A abundância consiste no somatório
de indivíduos de cada gênero de nematoides presentes em cada amostra das áreas coletadas
e a dominância consiste na porcentagem de indivíduos de cada gênero de nematoides em
relação ao total de indivíduos, de todos os gêneros, encontrados em cada área amostrada.
Os resultados obtidos foram correlacionados com os resultados encontrados
quanto a população de nematoides utilizando o programa estatístico Assistat versão 7.7
beta (Silva, 2011). Também foi realizada análise de correlação entre os gêneros de
nematoides encontrados.
3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram encontrados nematoides parasitas de plantas em todas as áreas
amostradas nos dois anos consecutivos. Os gêneros encontrados foram Meloidogyne sp.,
Pratylenchus sp., Helicotylenchus sp., Criconemella sp., Tylenchus sp. (Tabela 3.3), além
de outros de vida livre.
O total de nematoides encontrados em cada área amostrada variou de 94 a 3107
no primeiro ano de coleta e de 9 a 412 no segundo ano (Tabela 3.3). Houve dominância
dos gêneros Meloidogyne sp. e Helicotylenchus sp. no primeiro ano. No segundo ano
apenas o gênero Helicotylenchus manteve essa dominância sobre os outros gêneros
encontrados (Tabela 3.3).
Estes resultados corroboram os obtidos por Rosa et al. (2013), em
levantamento proveniente de áreas de cultivo de olerícolas, que em 40% do total de
amostras de raízes analisadas estavam infectadas por espécies do gênero Meloidogyne sp.,
28% por Helicotylenchus sp., 9% por Pratylenchus sp., 1% por Rotylenchus sp. e 72 por
nematoides de vida livre. Já nas amostras de solo foram encontrados 29% de Meloidogyne
sp., 46% de Helicotylenchus sp., 8% de Pratylenchus sp., 3% de Rotylenchus sp., 1% de
Tylenchulus sp. e 88% de nematoides de vida livre.
Houve redução na população dos nematoides de todos os gêneros encontrados
de um ano para o outro. O gênero Meloidogyne sp. foi encontrado em 90% das áreas
amostradas no primeiro ano e em 40% das áreas no segundo ano. O gênero
Helicotylenchus sp. foi encontrados em todas as áreas no primeiro ano de coletas e em 90%
das áreas no segundo ano, sendo este gênero o mais encontrado nas amostras (Figura 3.2).
32
Tabela 3.3. Abundância e dominância dos gêneros de nematoides fitoparasitas presentes nas dez áreas amostradas na região do entorno de
Goiânia – GO nos anos de 2013 e 2014. Goiânia, 2015. 2013
Localidade Meloidogyne Pratylenchus Helicotylenchus Criconemella
Total1 A (Abundância) Dc (%) A (Abundância) Dc (%) A (Abundância) Dc (%) A (Abundância) Dc (%)
A1 (Anápolis) 0 0,00 84 7,05 1056 88,66 51 4,30 1191
A2 (Goianápolis) 175 42,68 16 3,90 155 37,80 64 15,61 410
A3 (Goianápolis) 12 2,28 39 7,41 379 72,05 96 18,25 526
A4 (Goianápolis) 13 2,01 0 0,00 622 96,14 12 1,85 647
A5 (Leopoldo de Bulhões) 70 74,47 13 13,83 11 11,70 0 0,00 94
A6 (Cocalzinho de Goiás) 46 5,41 0 0,00 624 73,41 180 21,17 850
A7 (Cocalzinho de Goiás) 436 50,40 0 0,00 220 25,43 209 24,16 865
A8 (Corumbá de Goiás) 229 66,38 14 4,06 102 29,56 0 0,00 345
A9 (Pirenópolis) 124 17,13 26 3,59 522 72,10 52 7,18 724
A10 (Leopoldo de Bulhões) 2968 95,53 10 0,32 21 0,66 108 3,48 3107
Total2 4073 - 202 - 3712 - 772 - -
2014
Localidade Meloidogyne Pratylenchus Helicotylenchus Criconemella Tylenchus
Total1 A (Abundância) Dc (%) A (Abundância) Dc (%) A (Abundância) Dc (%) A (Abundância) Dc (%) A (Abundância) Dc (%)
A1 (Anápolis) 21 9,33 24 10,60 171 76,00 0 0,00 9 4,00 225
A2 (Goianápolis) 45 11,48 18 4,59 279 71,17 32 8,16 18 4,59 392
A3 (Goianápolis) 0 0,00 24 23,08 72 69,23 0 0,00 8 7,69 104 A4 (Goianápolis) 0 0,00 0 0,00 87 84,46 16 15,54 0 0,00 103
A5 (Leopoldo de Bulhões) 30 76,92 0 0,00 9 23,08 0 0,00 0 0,00 39
A6 (Cocalzinho de Goiás) 0 0,00 0 0,00 58 64,40 32 35,60 0 0,00 90
A7 (Cocalzinho de Goiás) 0 0,00 0 0,00 18 66,70 9 33,30 0 0,00 27
A8 (Corumbá de Goiás) 0 0,00 0 0,00 77 100 0 0,00 0 0,00 77
A9 (Pirenópolis) 0 0,00 0 0,00 9 100 0 0,00 0 0,00 9
A10 (Leopoldo de Bulhões) 36 8,74 98 23,79 0 0,00 278 67,47 0 0,00 412
Total2 132 - 164 - 780 - 367 - 35 - -
A (Abundância) – Número de nematoides presentes em cada área amostrada.
Dc – Dominância de cada gênero em cada área amostrada.
Total1 – Somatório de todos os indivíduos presentes em cada área amostrada. Total2 – Somatório de todos os indivíduos do mesmo gênero presentes em todas as áreas amostradas.
31
33
Figura 3.2. Porcentagem de áreas produtoras de tomate do entorno de Goiânia, GO,
infectadas por diferentes gêneros de nematoides nos anos de 2013 e 2014.
Goiânia, 2015.
No primeiro ano todas as áreas amostradas estavam com a cultura do tomate
implantada, porém os produtores de tomate da região estudada não repetem áreas de
plantio, devido ao excesso de pragas e doenças que a cultura do tomate abriga. Com isso,
no ano de 2014 houve implantação de sistemas de rotação de culturas, com soja, milho,
repolho, e pousio.
Práticas de manejo são comumente empregadas visando à redução da
população de nematoides e também a melhoria do solo. A rotação de culturas em algumas
áreas se mostrou eficiente na redução da população de Meloidogyne sp. No primeiro ano
de coleta, na Área7 em Cocalzinho de Goiás, com plantio de tomate, foram encontrados
436 indivíduos de Meloidogyne (em 100cm3 de solo e 10g de raiz), já no segundo ano de
coleta, nessa mesma área, porém, com plantio de milho, não foi encontrado nenhum
indivíduo desse gênero, apesar de o milho também ser hospedeiro desse gênero. McSorley
(1992) relatou que a utilização de diversas práticas culturais combinadas com pousio e
cultivos por dois anos consecutivos, utilizando-se de feijão, sesbania, cravo, trigo e cevada
se mostrou eficiente na redução da população de Rotylenchulus reniforme sem aumentar a
população de Meloidogyne sp. e Tylenchorhynchus brassicae.
A utilização do pousio, como forma eficiente para a redução da população de
nematoides, pode ser observada em duas das áreas coletadas, nos municípios de Leopoldo
de Bulhões (Área 10) e Goianápolis (Área 2), em que na primeira coleta, quando havia
34
plantio de tomate nestas áreas, a porcentagem de nematoides do gênero Meloidogyne era
de 95,53% e 42,68% do total de nematoides da amostra, respectivamente. Já na segunda
coleta, em 2014, quando não havia mais cultura implantada nas áreas, essa porcentagem
caiu para 8,74% e 11,48%, respectivamente (Tabela 3.3). Isso pode ser devido ao fato de as
espécies do gênero Meloidogyne serem endoparasitas sedentários e precisarem do
hospedeiro para concluir seu ciclo. A utilização do pousio também foi eficiente na redução
da população de Rotylenchulus reniformis, em estudo realizado por Gardiano et al. (2014)
e de M. enterolobii, em estudo de Souza et al. (2006).
A prolongada ausência de hospedeiro no campo leva o juvenil de segundo
estágio (J2, forma infectiva em plantas) a usar sua reserva energética para a movimentação
pelo solo. No entanto, se o J2 gastar mais de 50% das suas reservas lipídicas corporais não
terá mais capacidade de infectar a planta (Van Gundy et al., 1967). Porém a sobrevivência
de espécies do gênero Meloidogyne sp. é garantida pelos ovos, protegidos em uma massa
gelatinosa, que podem apresentar dormência, caso as condições ambientais sejam
desfavoráveis, podendo eclodir e dar continuidade ao seu ciclo assim que as condições do
ambiente forem favoráveis (Costa & Campos, 2001).
Assim como ocorreu em algumas áreas amostradas neste estudo, a utilização de
rotação de culturas com espécies não suscetíveis ou hospedeiras, a eliminação dos restos
culturais, revolvimento e exposição do solo e o controle de plantas invasoras hospedeiras
podem contribuir para a redução da população de nematoides na área (Ritzinger &
Fancelli, 2006). Campos (1987) alcançou redução de 63% na população de M. javanica em
tomateiro aos 30 dias após a eliminação das plantas atacadas.
Não houve correlação entre os diferentes gêneros de nematoides encontrados
nas amostras do primeiro ano de coletas. No segundo ano de amostragens houve
correlações positivas entre os gêneros Pratylenchus sp. e Criconemella sp. e entre
Helicotylenchus sp. e Tylenchus sp. (Tabela 3.4). Correlações positivas não são comuns, já
que a maioria das espécies de fitonematoides competem por hospedeiro ou por espaço
(Cardoso et al., 2010). Porém, Moens et al. (2006) também não observaram competição
entre espécies de Helicotylenchus multicinctus e Radopholus similis quando inoculados
concomitantemente em banana. Assim, no presente estudo, esperava-se que houvesse
correlações negativas entre as populações de nematoides, pois há diversos trabalhos que
relatam a competição entre diferentes gêneros de nematoides. Porém as densidades
populacionais encontradas foram muito baixas.
35
Tabela 3.4. Coeficientes de correlação entre os gêneros de nematoides presentes nas
amostras coletadas em dez áreas no entorno de Goiânia-GO e entre os
gêneros de nematoides e atributos físicos e químicos dos solos, nos anos de
2013 e 2014. Goiânia, 2015.
Variável
2013
Meloidogyne Pratylenchus Helicotylenchus Criconemella
Meloidogyne -0,20 -0,43 0,21
Pratylenchus ns
0,59 -0,25
Helicotylenchus ns ns
0,04
Criconemella ns ns ns
Ca -0,34 -0,06 0,62 -0,15
Mg -0,41 0,24 0,74* 0,10
K 0,04 0,25 0,53 -0,08
P -0,1 -0,30 0,20 -0,33
Zn 0,53 -0,30 -0,10 0,01
CTC -0,59 0,25 0,23 -0,51
Saturação de bases -0,67* 0,28 0,67* -0,12
pH -0,42 0,09 0,47 -0,14
M.O. -0,18 0,14 0,49 0,41
Argila -0,33 0,15 0,14 -0,47
Limo -0,28 -0,12 -0,002 -0,36
Areia 0,32 -0,10 -0,11 0,45
2014
Variável Meloidogyne Pratylenchus Helicotylenchus Criconemella Tylenchus
Meloidogyne 0,54 0,43 0,47 0,53
Pratylenchus ns
-0,08 0,92** 0,09
Helicotylenchus ns ns
-0,24 0,90**
Criconemella ns ** ns
-0,15
Tylenchus ns ns ** ns
Ca 0,51 0,12 0,53 -0,11 0,59
Mg 0,56 -0,15 0,68* -0,29 0,68*
K -0,24 -0,18 -0,05 -0,03 -0,17
P 0,32 -0,10 0,37 -0,29 0,46
Zn 0,23 0,04 0,02 -0,01 0,01
CTC 0,53 0,10 0,57 -0,14 0,60
Saturação de bases 0,45 0,94** -0,31 0,99** -0,19
pH 0,36 -0,17 0,59 -0,38 0,65*
M.O. 0,49 -0,04 0,61 -0,22 0,53
Argila 0,36 0,35 0,28 0,26 0,36
Limo 0,34 0,52 -0,29 0,42 0,41
Areia -0,36 -0,38 -0,29 -0,29 -0,37
*Coeficientes significativos a 5% de probabilidade pela correlação de Pearson.
** Coeficientes significativos a 1% de probabilidade pela correlação de Pearson.
36
O fato das populações de nematoides encontradas terem sido baixas pode ser
devido ao manejo adotado pelos produtores. Muitos produtores da região não utilizam a
mesma área para o cultivo do tomate por mais de um ano, devido ao fato do tomate
hospedar um grande número de pragas e doenças, isso faz com que eles estejam sempre
buscando novas áreas, com históricos de diferentes culturas, e muitas vezes culturas não
hospedeiras dos principais gêneros de nematoides que atacam o tomate.
Na Área 1 o plantio anterior ao tomate era pastagem, cultura que não é
hospedeira de Meloidogyne sp. (Asmus & Andrade, 1997), devido a isso não foi
encontrado nenhum indivíduo de Meloidogyne sp. Já na Área 10 o plantio anterior ao
tomate era pimentão, cultura suscetível ao nematoide das galhas, onde foram encontrados
2968 indivíduos de Meloidogyne sp. Na Área 1 houve uma rotação de culturas, em um ano
a cultura presente era pastagem e no outro tomate, o que proporcionou uma redução na
população do nematoide, já na Área 10 houve mudança nas culturas, de pimentão para
tomate, porém, ambas as espécies utilizadas eram hospedeiras do gênero Meloidogyne o
que deu condições para a sobrevivência e multiplicação dos nematoides.
Alguns produtores, mesmo conhecendo o histórico da área, utilizam áreas que
tiveram plantios de tomate recentes ou que são conhecidamente infestadas por nematoides.
Porém a tática de manejo desses produtores é a utilização de cultivares resistentes ao
gênero Meloidogyne sp.. Na Área 3, em Goianápolis, a cultivar implantada no ano de 2013
era uma cultivar resistente (Tyna®, Sakata) a esse gênero, e foram encontrados apenas 12
indivíduos de Meloidogyne sp. Já na Área 7, em Cocalzinho de Goiás, onde estava
plantada uma cultivar suscetível foram encontrados 436 indivíduos na amostra.
Alguns atriburos químicos do solo, também, apresentaram correlações com as
populações dos nematoides. No primeiro ano de coletas, 2013, os gêneros Meloidogyne sp.
e Helicotylenchus sp. se correlacionaram, negativa e positivamente com a saturação de
bases, respectivamente (Tabela 3.4). Já no segundo ano, 2014, houve correlação entre a
população de Pratylenchus sp. e de Criconemella sp. com a saturação de bases (Tabela
3.4).
Uma ótima condição de saturação de bases e pH (em torno de 70% de
saturação de bases e pH entre 5 e 6) para o desenvolvimento das plantas, também, propicia
condições ideais para a sobrevivência dos nematoides (Burns, 1971), fato que não foi
observado para a população do gênero Meloidogyne sp. A saturação de bases indica quanto
por cento das cargas negativas estão ocupadas por Ca, Mg e K. Sendo assim, quando se
37
eleva a saturação de bases, consequentemente, se eleva o pH do solo (Lopes & Guilherme,
2004). Rocha et al. (2006) observaram que saturação de bases muito altas favoreceram as
populações de Heterodera glycines. Edongali et al. (1982) constataram que o aumento na
concentração de CaCl reduziu a infectividade de M. javanica em plantas de tomate. Os
autores concluíram que tal efeito se deu em função do aumento da microbiota da rizosfera
e por mudanças fisiológicas da planta.
O gênero Helicotylenchus se correlacionou com o teor de Magnésio presente
no solo tanto no ano de 2013 quanto no ano de 2014. No segundo ano de amostragens, o
gênero Tylenchus se correlacionou positivamente com o teor de Mg e o pH do solo (Tabela
3.4).
Francl (1993) também encontou correlação positiva entre o teor de magnésio e
a densidade de Heterodera glycines. O magnésio está relacionado com a velocidade de
crescimento das plantas (Zambolim & Ventura, 2012), e consequentemente, esse
crescimento também se relaciona com o aumento das populações gerais de nematoides no
solo, já que aumenta a disponibilidade de alimento. Porém, o magnésio pode reduzir, ou
não, a severidade de doenças, dependendo da combinação hospedeiro-patógeno e do
ambiente (Zambolim & Ventura, 2012). O magnésio, também, está relacionado à saturação
de bases, e pode ser aplicado ao solo visando a neutralização do pH, propiciando assim
condições ideais para o desenvolvimento dos nematoides.
O pH dos solos apresenta certa importância para a atividade dos nematoides,
ainda que seus efeitos sejam indiretos, pela alteração na microbiota do solo e na
disponibilidade de nutrientes para as plantas (Rocha et al., 2006). Neste estudo foi possível
observar uma correlação positiva entre o pH e a população de Tylenchus sp., pois, a
medida que o pH do solo diminuiu a população do nematoide não foi encontrada na área.
Avaliando as características químicas de reboleiras de soja com H. glycines, Sologuren &
Santos (1997) encontraram correlações positivas entre as densidades de cistos viáveis com
valores de pH, Ca, Mg e Saturação de bases. Pinheiro et al. (2008) relataram que altos
teores de Ca no solo se mostraram altamente correlacionados com os valores altos de pH.
Espécies de nematoide dos cistos apresentam adaptabilidade a flutuações do pH do solo.
De acordo com Davide (1980), a população de M. incognita só foi reduzida em condições
de pH extremamente ácido ou alcalino.
A textura do solo também exerce influência sob a população do nematoide,
pois a porosidade do solo e sua capacidade de retenção de água influenciam na locomoção
38
desses patógenos (Young, 1992). Porém, neste levantamento não foi observado nenhum
efeito da textura dos solos sobre os nematoides encontrados, pois a textura não variou, em
nenhum dos locais de coletas, a ponto de influenciar a população de nematoides presentes.
Não houve correlação entre a textura do solo e a porcentagem de M. incognita, nem de
nenhum outro gênero, encontrados em cada amostra dos dois anos consecutivos (Tabela
3.3). As maiores quantidades de indivíduos de M. incognita, 2968 e 45, nas duas coletas
respectivamente, foram encontradas em solos com textura média, com teores de areia de
57% e 45%, respectivamente.
3.4 CONCLUSÕES
Áreas produtoras de tomate no entorno de Goiânia-GO apresentam presença de
Meloidogyne sp., Pratylenchus sp., Helicotylenchus sp., Criconemella sp. e Tylenchus sp.
Há maior abundância e dominância de Helicotylenchus e Meloidogyne sp. nas
áreas de tomate estudadas.
A utilização de rotação de culturas e do pousio se mostra eficiente na redução
da população dos gêneros encontrados nas áreas estudadas.
Há maior densidade populacional de Criconemella sp. em áreas onde se
encontra mais Pratylenchus sp.
Em solos com alto teor de magnésio encontram-se mais Helicotylenchus sp. e
Tylenchus sp.
Saturações de bases mais altas apresentam correlação positiva com a densidade
populacional de Helicotylenchus sp., Pratylenchus sp. e Criconemella sp. e negativa com a
densidade populacional de Meloidogyne sp.
39
4 USO DE PRODUTOS BIOLÓGICOS PARA O MANEJO DO NEMATOIDE DAS
GALHAS NA CULTURA DO TOMATE
RESUMO
O nematoide das galhas tem sido relatado como uma das principais pragas da
cultura do tomate e o controle biológico vem sendo bastante estudado e utilizado no
controle desses patógenos. Com isso, o presente estudo teve como objetivo avaliar doses
crescentes de um produto comercial a base de Bacillus spp. e Trichoderma
longibrachiatum e diferentes produtos biológicos na redução da população de Meloidogyne
incognita na cultura do tomate. Quatro experimentos, em épocas diferentes, foram
conduzidos em condições de casa de vegetação, em delineamento inteiramente casualizado
com oito repetições. Dois desses experimentos avaliaram a eficiência de diferentes doses
do produto biológico NemOutTM
e os outros dois avaliaram a eficiência de diferentes
produtos biológicos no controle do nematoide das galhas. As plantas foram mantidas em
vasos de polietileno (5L) com substrato esterilizado (solo + areia) e foram inoculadas com
2000 ovos e J2 de M. incognita. As avaliações foram realizadas 45 e 65 dias após a
inoculação (DAI), determinando-se a altura, massa fresca da parte aérea e da raiz, índice
de galhas e de massas de ovos, densidade populacional do nematoide nas raízes e o fator de
reprodução (FR). Com base nos resultados observados, apesar de não haver diferença para
as variáveis de massa fresca, índice de galhas e de massa de ovos das plantas submetidas a
diferentes doses de NemOutTM
, doses crescentes de NemOutTM
reduziram linearmente a
densidade populacional e o FR de M. incognita, aos 45 DAI. Nas condições testadas os
produtos biológicos NemOutTM
, Nemat®, Paecilomyces JCO
®, Serenade
® e o isolado P.
chlamydosporia Pc-10 não afetaram o desenvolvimento das plantas de tomate. O produto
Serenade® reduziu o índice de galhas e o índice de massas de ovos se igualando ao produto
químico em alguns casos.
Palavras-chave: Meloidogyne incognita, controle biológico, promoção de crescimento
ABSTRACT
USO OF BIOLOGICAL PRODUCTS TO MANAGEMENT OF ROOT-KNOT
NEMATODES IN TOMATO CROP
The root-knot nematode has been reported as a major pest of tomato crop and
the biological control has been widely studied and used for controlling these pathogens.
Thus, this study aimed to evaluate increasing doses of a commercial product based on
Bacillus spp. and Trichoderma longibrachiatum and different biological products in
reducing the population of Meloidogyne incognita on tomato crop. Four experiments were
conducted under greenhouse conditions in a completely randomized design with eight
replications. Two of these trials assessed the efficacy of different doses of the biological
40
product NemOutTM
and the other two assessed the efficiency of different biological
products on root-knot nematode control. The plants were kept in polyethylene pots (5L)
with sterilized substrate (soil + sand) and were inoculated with 2000 eggs and J2 of M.
incognita. The evaluations were performed 45 and 65 days after inoculation (DAI),
determining the height, fresh weight of shoots and roots, gall index and egg mass index,
nematode population density and the reproduction factor (RF). Based on the observed
results, although there was no difference for fresh weight variables, index of galls and egg
mass in the different doses of NemOutTM
, increasing doses of NemOutTM
linearly reduced
the population density and the RF of M. incognita, at 45 DAI. In tested conditions the
biological products NemOutTM
, Nemat®, Paecilomyces JCO
®, Serenade
® and isolated P.
chlamydosporia Pc-10 did not affect the development of tomato plants. The Serenade®
product reduced index of galls and egg mass equaling the chemical in some cases.
Key words: Meloidogyne incognita, biological control, growth promoting
4.1 INTRODUÇÃO
O gênero Meloidogyne (Goeldi, 1987), representado pelos nematoides das
galhas, é um dos mais economicamente prejudiciais para hortaliças. As espécies desse
gênero estão distribuídas em todo mundo e são parasitas obrigatórios de raízes de milhares
de espécies de plantas (Oka et al., 2000). Mais de noventa espécies de Meloidogyne têm
sido descritas atacando culturas de interesse econômico, onde Meloidogyne incognita
(Kofoid & White, 1919) Chitwood (1949), Meloidogyne javanica (Treub, 1885) Chitwood
(1949) e Meloidogyne arenaria (Neal, 1889) Chitwood (1949) são espécies extremamente
polífagas (Ferraz & Monteiro, 2011).
Perdas causadas por Meloidogyne sp. são estimadas em 12,3% nos países
desenvolvidos e 14,6% nos países em desenvolvimento, como no Paquistão, onde são
considerados o principal entrave na produção de olerícolas (Anwar & McKenry, 2012).
Estimativas específicas apontam perdas causadas por M. incognita e M. javanica de 24 a
38% para o tomate (Kathy, 2000).
O método tradicional de controle é baseado, principalmente, em nematicidas
químicos. Porém, os impactos negativos que esses produtos químicos causam no meio
ambiente e a sua ineficácia após o uso prolongado levaram a uma proibição ou restrições
de utilização de várias moléculas e, atualmente, há uma crescente necessidade de obtenção
de alternativas mais seguras e eficazes para esse controle (Coimbra & Campos, 2005).
Assim o controle biológico vem sendo bastante utilizado como alternativa para
o controle de nematoides. Produtos a base de microrganismos (fungos, bactérias, vírus,
protozoários, nematoides etc.) são potenciais candidatos para o manejo integrado de pragas
41
e doenças. Fungos e bactérias são os grupos de microrganismos predominantes na biota do
solo e alguns têm se mostrado bons agentes de controle biológico de nematoides (Crawford
& Clardy, 2011).
Algumas espécies de Bacillus Gaertner interferem no ciclo de vida dos
nematoides. Essas espécies não apenas produzem metabólitos tóxicos que afetam a
mobilidade dos nematoides como também inibem a eclosão e a penetração dos juvenis nas
raízes. Além disso, espécies de Bacillus são consideradas rizobactérias promotoras do
crescimento de plantas (PGPR), as quais induzem a ação de enzimas promovendo a
resistência das plantas contra patógenos e melhorando seu desenvolvimento (Kavitha et al.,
2007).
Algumas espécies de fungos, também, são conhecidas pelo seu potencial no
controle biológico de nematoides. As espécies de Trichoderma longibrachiatum Rifai,
Purpureocillium lilacinus Thom e Pochonia chlamydosporia Zare & Gams são a base de
muitos produtos comercializados ultimamente para o uso no manejo de nematoides e são
espécies conhecidamente parasitas de ovos (Dallemole-Giaretta et al., 2014).
O gênero Trichoderma Persoon tem se destacado com elevado potencial como
antagonista de patógenos de solo. A ação antagonista desses microrganismos ocorre devido
a mecanismos de antibiose, parasitismo e competição, podendo ainda induzir resistência ao
hospedeiro e melhorar a tolerância do hospedeiro a estresses ambientais (Howell, 1997).
Sahebani & Hadavi (2008) citaram como mecanismos utilizados pelas espécies de
Trichoderma no controle de nematoides o parasitismo direto de ovos e juvenis pelo
aumento da atividade de quitinases e proteases, que promovem a degradação da parede
celular dos ovos dos nematoides, e a indução dos mecanismos de defesa do hospedeiro.
O fungo P. lilacinus, também, é capaz de produzir quitinases, proteases e ácido
acético que estão associados com o processo de infecção desse fungo no nematoide. Após
a formação do apressório o fungo apresenta capacidade de parasitar todos os estádios do
ciclo de vida do nematoide, podendo, dessa forma, reduzir a população de nematoides
presentes em determinada área (Park et al., 2004).
Pochonia chlamydosporia possui uma série de vantagens que, também, o torna
um agente em potencial no controle biológico de nematoides, algumas delas são sua
capacidade de estabelecimento no solo mesmo na ausência do nematoide, sua capacidade
de colonizar as raízes de plantas promovendo seu desenvolvimento, além disso, são
capazes de produzir clamidósporos, estruturas de resistência e sobrevivência (Monfort et
42
al., 2005). Esse antagonista reduz a população de nematoides pela colonização das massas
de ovos expostas na superfície radicular das plantas, matando o embrião ou juvenil de
segundo estádio (Mukhtar & Pervaz, 2003).
Tendo em vista o crescente desenvolvimento de produtos comerciais a base de
Microrganismos, este estudo teve como objetivo avaliar o potencial nematicida de
diferentes produtos comerciais contendo Bacillus spp., Trichoderma longibrachiatum,
Purpureocillium lilacinus e Pochonia chlamydosporia visando a redução da população de
Meloidogyne incognita em plantas de tomate. E ainda avaliar a dose mais eficiente do
produto comercial NemOutTM
a base de Bacillus spp. e Trichoderma longibrachiatum para
o controle desse nematoide em tomateiro.
4.2 MATERIAL E MÉTODOS
Foram conduzidos dois experimentos objetivando avaliar a eficiência de
diferentes doses de um produto comercial a base de microrganismos na redução da
população de M. incognita em tomateiro, sob condições de casa de vegetação na Escola de
Agronomia da Universidade Federal de Goiás, um no período de março a maio de 2014 e
outro no período de outubro a dezembro de 2014. Outros dois experimentos foram
conduzidos, sob as mesmas condições e nos mesmos períodos que os citados
anteriormente, objetivando avaliar a eficiência de diferentes produtos biológicos no
controle de M. incognita também em tomateiro.
4.2.1 Utilização do produto biológico NemOutTM
na redução populacional de
Meloidogyne incognita em tomateiro
Foram realizados dois experimentos, um de março a maio/2014 e outro de
outubro a dezembro/2014, conduzidos em vasos, em delineamento experimental
inteiramente casualizado, com cinco tratamentos e oito repetições. O produto utilizado foi
o NemOutTM
, a base de Bacillus licheniformis, B. subtilis, Trichoderma longibrachiatum,
em diferentes doses. Este produto é aprovado para uso como aditivo para compostagem de
acordo com as normas NOP-EUA, IBD/IFOAM, CE 889/08, JAS e Lei Brasileira nº
10.831/2003. Os tratamentos aplicados foram: T1 – Testemunha, sem aplicação do
produto; T2 – 4,0 kg/ha (1,5 x 1012
UFC); T3 – 6 kg/ha (2,25 x 1012
); T4 – 8 kg/ha (3 x
43
1012
) e T5 – 10 kg/ha (3,75 x 1012
) do produto comercial.
As mudas de tomate utilizadas foram da cultivar Santa Cruz Kada. O
transplantio foi feito em vasos de polietileno (5L) contendo substrato composto por mistura
de terra e areia na proporção 1:1, previamente esterilizado. Foi transplantada uma muda
para cada vaso. Os tratamentos referentes às doses do produto foram incorporados ao
substrato, um dia após a inoculação com a suspensão de nematoides.
Foi realizada inoculação artificial com M. incognita, de 2000 ovos e J2 por
planta aos cinco dias após o transplantio das mudas. O inóculo foi obtido pela extração dos
nematoides das raízes de tomate, cultivar Santa Cruz, utilizadas como plantas
multiplicadoras, mantidas em vasos, em casa de vegetação.
Durante o período de condução do experimento as plantas, mantidas em
bancadas na casa de vegetação, foram regadas diariamente, mantendo-se o nível adequado
de umidade no solo para o ideal desenvolvimento das plantas. Além disso, foram tomadas
as temperaturas máximas e mínimas do ambiente, assim como, a do solo (Figura 4.1).
Figura 4.1. Temperatura média do solo, temperaturas máximas e mínimas do ambiente na
casa de vegetação durante a realização dos experimentos no período de Março
a Maio de 2014 e de Outubro a Dezembro de 2014. Goiânia, 2015.
44
Aos 45 dias após a inoculação foi feita uma primeira quantificação de
nematoides nas raízes. Também foi medido o comprimento da parte aérea, assim como o
peso da matéria fresca da parte aérea e das raízes. Em seguida, as raízes foram coradas com
Floxina B. Para essa coloração foram necessários 0,15 g do corante, dissolvidas
completamente em 1,0 L de água, onde as raízes foram imersas nessa solução corante por
quinze minutos e, posteriormente, foram enxaguadas para retirada do excesso de corante.
Após a coloração foi avaliado índice de galhas e de massas de ovos de acordo com o
método de Taylor & Sasser (1978) (Tabela 4.1). O processo de extração dos ovos e juvenis
de segundo estádio foi realizado de acordo com a metodologia de Coolen & D‟Herde
(1972) e determinada a densidade populacional do nematoide, tendo como referência dez
gramas de raízes.
Tabela 4.1. Escala para avaliação de Índice de Galhas e Índice de Massas de Ovos (Taylor
& Sasser, 1978)
Índice Nº de Galhas e/ou Massa de Ovos
0 0
1 1-2
2 3-10
3 11-30
4 31-100
5 >100
Também foi determinado o fator de reprodução, calculado pelo quociente entre
a população final e a população inicial do nematoide (FR= população final/população
inicial), segundo Oostenbrink (1966). Essas mesmas avaliações foram feitas aos 65 dias
após a inoculação.
Os dados obtidos no trabalho foram submetidos à análise de variância. Em
seguida foi realizado o teste de Hartley (Ramalho et al., 2000), para verificar a
homogeneidade de variância entre os experimentos. Havendo homogeneidade pode-se
realizar a análise conjunta dos experimentos. Como na análise conjunta observou-se
interação significativa entre os experimentos, estes tiveram que ser analisados
separadamente. Quando houve diferença entre as concentrações do produto foi feita análise
de regressão. As análises foram feitas usando o aplicativo estatístico Sisvar (Ferreira,
2011).
45
4.2.2 Avaliação de diferentes produtos biológicos para o manejo Meloidogyne
incognita em tomateiro
Os experimentos foram conduzidos em vasos de polietileno (5L). O
delineamento experimental foi inteiramente casualizado com sete tratamentos e oito
repetições. Os tratamentos foram constituídos por: 1 - testemunha; 2 - Furadan®, 3 -
NemOutTM
, 4 - Nemat®
, 5 - Paecilomyces JCO®, 6 - Serenade
® e 7 - Pochonia
chlamydosporia Pc-10, conforme discriminado na Tabela 4.2. Foram preparadas mudas de
tomate da cultivar Santa Cruz Kada, que foram transplantadas para os vasos , contendo
substrato composto por mistura de terra e areia na proporção 1:1, previamente esterilizado.
Foi transplantada uma muda para cada vaso, o qual foi mantido em bancada, em casa de
vegetação.
Os produtos referentes aos tratamentos 2, 3, 6 e 7 foram diluídos em água e
aplicados no solo, próximo ao caule da planta, um dia após a inoculação com a suspenção
de nematoides, já para os tratamentos 4 e 5 os produtos foram diluídos e aplicados, com
regador, sobre as mudas ainda nas bandejas antes do transplantio para os vasos.
Tabela 4.2. Discriminação dos tratamentos aplicados em casa de vegetação para controle
de M. incognita em tomateiro. Goiânia, 2015.
Produto
Comercial Ingrediente ativo Dose (P.C.)
Dose (I.A.)
Modo de Aplicação
1 Testemunha - - - -
2 Furadan® Carbofurano 5 L/ha
1,75
kg/ha
No solo após
transplantio
3 NemOutTM
Bacillus licheniformis, B.
subtilis, Trichoderma
longibrachiatum
7 kg/ha No solo após o transplantio
4 Nemat® Purpureocillium lilacinus 200g/ha
Sobre as mudas na
bandeja
5 Paecilomyces
JCO®
Purpureocillium lilacinus 400g/bandeja Sobre as mudas na
bandeja
6 Serenade®
Bacillus subtilis 2 L/ha No solo após o transplantio
7
P.
chlamydosporia
Pc-10
Pochonia chlamydosporia 2 kg/ha No solo após o transplantio
Foi realizada inoculação artificial com M. incognita, cinco dias após o
transplantio, utilizando-se uma suspensão contendo 2.000 ovos e J2/planta. O inóculo foi
46
obtido pela extração dos nematoides das raízes de tomate, cultivar Santa Cruz, mantidas
em vasos, em casa de vegetação.
Durante o período de condução do experimento, as plantas foram regadas
diariamente. Além disso, foram tomadas as temperaturas máximas e mínimas do ambiente,
assim como a do solo (Figura 4.1).
Aos 45 dias após a inoculação (DAI) foi feita uma primeira quantificação de
nematoides nas raízes. Também foi medido o comprimento da parte aérea, assim como o
peso da matéria fresca da parte aérea e das raízes. Em seguida, as raízes foram coradas com
Floxina B. Após a coloração foi avaliado índice de galhas e de massas de ovos de acordo
com o método de Taylor & Sasser (1978) (Tabela 4.1). O processo de extração dos ovos e
juvenis de segundo estádio foi de acordo com a metodologia de Coolen & D‟Herde (1972)
e determinada a densidade populacional do nematoide, tendo como referência dez gramas
de raízes. Também foi determinado o fator de reprodução, segundo Oostenbrink (1966). As
mesmas avaliações foram realizadas aos 65 DAI.
Os dados obtidos foram submetidos à testes de normalidade e homogeneidade
e quando necessário, foram transformados. Em seguida foi realizado o teste de Hartley
(Ramalho et al., 2000), para verificar a homogeneidade de variância entre os experimentos.
Havendo homogeneidade pode-se realizar a análise conjunta dos experimentos. Como na
análise conjunta observou-se interação significativa entre os experimentos, estes tiveram
que ser analisados separadamente. Uma vez atendidas as pressuposições estatísticas
realizou-se a análise de variância. Quando detectadas diferenças significativas as médias
foram comparadas pelo teste Duncan a 5% de probabilidade. As análises estatísticas foram
feitas utilizando o programa estatístico R versão 2.15.2 (R Core Team, 2012).
4.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
4.3.1 Utilização do produto biológico NemOutTM
na redução populacional de
Meloidogyne incognita em tomateiro
De acordo com a análise de variância (Tabela 4.3), verificou-se diferença
apenas para as variáveis densidade populacional e fator de reprodução na avaliação
realizada aos 45 DAI para o primeiro experimento (março a maio de 2014). As demais
variáveis não foram influenciadas pelos tratamentos.
47
Tabela 4.3. Resumo da análise de variância da altura, massa fresca da parte aérea (MFPA), massa fresca da raiz (MFR), índice de galhas (IG),
índice de massas de ovos (IMO), densidade populacional e fator de reprodução (FR) de M.incognita em de plantas de tomate
submetidas a diferentes doses de NemOutTM
em dois experimentos (Março a Maio de 2014 e Outubro a Dezembro de 2014).
Goiânia, 2015.
FV GL
QM e Significância - Experimento 1
Altura MFPA MFR IG IMO Densidade populacional FR
45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI
Trat. 4 605,65 994,08 69,82 284,39 3,54 78,33 0 0 0 0 392554579811,4* 247986621,42 41288, 81* 36,64
Resíduo 35 429,44 556,96 85,01 134,6 6,64 36,94 0 0 0 0 13216497445.2 316605208,66 1513,69 55,74
CV (%) 18,73 20,80 21,24 28,37 34,74 40,89 0 0 0 0 52,54 56,51 52,78 37,59
FV GL
QM e Significância - Experimento 2
Altura MFPA MFR IG IMO Densidade populacional FR
45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI
Trat. 4 327,59 1348,1 12,36 387,69 10,23 15,91 1,10 0,60 0,96 2,79 207413,67 518497563,9 0,03 79,39
Resíduo 35 338,73 696,15 167,35 661,94 4,96 22,46 0,21 0,45 0,28 1,12 197285,10 426885195,8 0,03 38,53
CV (%) 15,67 22,2 17,79 30,29 28,08 41,99 14,46 14,39 20,30 30,17 58,651 63,961 12,171 48,131
*Diferença significativa (5% probabilidade). 1 Dados transformados em √x+0,5 para realização da análise estatística.
47
48
Os valores referentes às médias das análises de desenvolvimento da planta
estão apresentados na Tabela 4.4. As variáveis altura, massa fresca da parte aérea e massa
fresca da raiz não apresentaram diferença significativa em relação às diferentes doses do
produto em nenhuma das avaliações em ambos os experimentos realizados.
A promoção de crescimento ocasionada por Bacillus spp., relatada por vários
autores (Araújo & Marchesi, 2009; Araújo & Carvalho, 2009) não foi observada nesse
trabalho. De acordo com Luz (1996) as rizobactérias podem ser benéficas, mas também
podem ser prejudiciais ou neutras.
Tabela 4.4. Altura das plantas (cm), massa fresca da parte aérea (g) e massa fresca de raiz
(g) de plantas de tomate tratadas com diferentes doses de NemOutTM
, em dois
experimentos e avaliações aos 45 e 65 dias após a inoculação (DAI) com M.
incognita. Goiânia, 2015.
Doses (kg/ha)
Experimento 1 Experimento 2
45 DAI 65 DAI
45 DAI 65DAI
Altura das Plantas (cm)
0 119 107
124 113
4 99 106
110 131
6 104 133
124 134
8 116 109
114 105
10 113 111
113 110
CV (%) 18,73 20,80
15,67 22,2
Massa Fresca da Parte Aérea (g)
0 47,04 36,27
73,38 79,93
4 41,99 36,14
70,50 89,68
6 39,27 50,79
73,21 94,91
8 44,99 40,99
73,16 79,83
10 43,71 40,24
73,35 80,39
CV (%) 21,24 28,37
17,79 30,29
Massa Fresca de Raiz (g)
0 7,53 14,73
7,64 10,80
4 6,60 14,89
6,91 12,94
6 8,41 19,76
8,24 11,97
8 7,08 11,09
7,11 11,54
10 7,46 13,85
9,73 9,17
CV (%) 34,74 40,89 28,08 41,99 Experimento 1 – Março a Maio de 2014; Experimento 2 – Outubro a Dezembro de 2014.
Embora no presente estudo não tenham sido observados efeitos do produto
biológico sobre as variáveis relacionadas ao desenvolvimento das plantas (altura, massa
fresca de parte aérea e de raízes), outros autores, como Muthulakshmi et al. (2010),
49
conseguiram aumentos de 48% e 46% no número de ramos e folhas, respectivamente, de
amoreira. Esses resultados corroboram com os encontrados por Spiegel & Chet (1998), os
quais alcançaram aumentos no crescimento de plantas de tomate tratadas com Trichoderma
sp.
Diversos trabalhos relatam Bacillus e Trichoderma como promotores de
crescimento de plantas (Resende et al., 2004; Fortes et al., 2007). Porém, assim como nesse
estudo, Santin (2008) e Fernandes et al (2014) não verificaram aumento de massa fresca de
plantas de feijão e tomate tratadas com Trichoderma spp. e Bacillus sp., respectivamente.
Araújo & Marchesi (2009), trabalhando com aplicação de B. subtilis na promoção do
crescimento de tomate, também não observaram aumento na altura das plantas. Todavia a
produção de matéria fresca da parte aérea foi incrementada pelo tratamento com a
rizobactéria.
Os valores referentes ao índice de galhas e ao índice de massas de ovos não
foram afetados pelas diferentes doses do produto NemOutTM
(Tabela 4.5). Doses
crescentes do produto apresentaram efeitos significativos na redução da densidade
populacional e no fator de reprodução dos nematoides na avaliação realizada aos 45 DAI
experimento realizado de março a maio (Figura 4.2). Este resultado pode ser devido ao fato
de espécies de Bacillus serem consideradas eficientes agentes de biocontrole de
nematoides e outros patógenos de solo, pois esses agentes podem concorrer por um nicho
ecológico ou um substrato, produzir toxinas, enzimas e outros produtos metabólicos,
provocar interferência na orientação do nematoide em relação à planta, promover o
crescimento das plantas e induzir a resistência sistêmica a um amplo espectro de agentes
patogênicos e estresses abióticos em plantas hospedeiras (Araújo et al., 2002; Sikora et al.,
2007). Também Naves (2000), trabalhando com isolados de Bacillus, encontrou sete
isolados que reduziram significativamente o número de galhas e ovos de M. javanica em
plantas de tomate, comprovando a eficiência dessas rizobactérias.
Produtos com combinações de agentes de biocontrole, como o NemOutTM
, têm
se tornado uma forma de alcançar o controle de patógenos e o aumento no crescimento das
plantas de um modo mais eficiente, pois é provável que, em locais onde ocorra o controle
biológico de forma natural, este seja resultado de combinações de vários microrganismos
(Roberts et al., 2005). A redução da densidade populacional de M. incognita observada
nesse trabalho pode ser devida a ação conjunta dos agentes de biocontrole presentes no
produto utilizado, pois diferentes agentes possuem diferentes mecanismos de ação, assim
50
espera-se que esses mecanismos se complementem no controle dos nematoides.
Assim como relatado por Sahebani & Hadavi (2008), a supressão do nematoide
das galhas que ocorreu nesse estudo, pelo produto contendo o fungo Thrichoderma, pode
ser devida ao efeito de metabólitos produzidos pelo fungo no solo, pelo parasitismo direto
sobre ovos de nematoides através da produção de quitinase e pela indução de mecanismos
de defesa da planta.
Tabela 4.5. Índice de galhas (IG), índice de massas de ovos (IMO), densidade
populacional (número de ovos e J2/10g de raiz) e fator de reprodução (FR)
de raízes de tomate tratadas com diferentes doses de NemOutTM
, em dois
experimentos e avaliações aos 45 e 65 dias após a inoculação (DAI) com M.
incognita. Goiânia, 2015.
Doses (kg/ha)
Experimento 1 Experimento 2
45 DAI 65 DAI
45 DAI 65DAI
IG
0 5,00 5,00
3,00 4,25
4 5,00 5,00
3,50 5,00
6 5,00 5,00
3,62 4,75
8 5,00 5,00
2,75 4,75
10 5,00 5,00
3,00 4,75
CV (%) 0 0
14,46 14,39
IMO
0 5,00 5,00
2,50 3,00
4 5,00 5,00
2,85 4,28
6 5,00 5,00
3,00 3,87
8 5,00 5,00
2,12 3,50
10 5,00 5,00
2,50 2,87
CV (%) 0 0
20,30 30,17
Densidade Populacional
0 446754,87 27598,61
324,11 3070,24
4 467323,26 31387,13
625,61 13566,02
6 127587,48 24964,02
473,52 12592,29
8 29486,75 39088,25
191,95 4598,13
10 22864,23 34408,56
372,22 23125,42
CV (%) 52,54 56,51
58,651 63,96
1
FR
0 157,54 18,27
0,13 1,71
4 142,14 19,94
0,24 7,87
6 51,27 23,36
0,15 8,94
8 10,11 17,98
0,06 2,75
10 7,48 19,75
0,19 6,10
CV (%) 52,78 37,59 12,171 48,13
1
Experimento 1 – Março a Maio de 2014; Experimento 2 – Outubro a Dezembro de 2014. 1 Dados transformados em √x+0,5 para realização da análise estatística.
51
Figura 4.2. Densidade populacional e Fator de Reprodução de Meloidogyne incognita em
raízes de tomateiro submetidas a diferentes doses do produto biológico
NemOutTM
a base de Bacillus spp. e Trichoderma longibrachiatum. Primeiro
experimento (março-maio). Goiânia, 2015.
Os efeitos significativos observados na avaliação aso 45 DAI do primeiro
experimento não se mantiveram na avaliação aos 65 DAI, isso pode ser explicado devido a
baixa persistência dos isolados no solo. Em experimentos de curto prazo Spiegel & Chet
(1998) alcançaram redução no índice de galhas e no número de ovos por grama de raiz,
quando o solo foi previamente exposto à isolados de Trichoderma, já em longo prazo os
resultados não se mantiveram positivos em relação ao índice de galhas e número de ovos
por grama de raiz tratadas pelo fungo, resultados que corroboram com os obtidos neste
experimento.
Além de compreender as interações parasita-hospedeiros da doença, outros
fatores devem ser considerados para o desenvolvimento do agente de controle biológico
ideal, como umidade, pH, temperatura, estrutura e fertilidade do solo em que está
ocorrendo as interações; capacidade e tempo de colonização das raízes e eficiência de
aplicação do agente de biocontrole (Spiegel & Chet, 1998). Também, é interessante para
um agente de biocontrole, que, além de reduzir a população do patógeno possa atuar na
promoção do crescimento das plantas, de forma a melhorar a produtividade da cultura de
interesse (Monteiro, 2013).
Uma possível causa para o baixo desempenho dos microrganismos estudados
neste trabalho, tanto na promoção de crescimento como na redução da densidade
populacional, é a falta de matéria orgânica no solo, pois foi utilizado solo de subsolo, que
apresenta baixo teor de matéria orgânica. Mesmo que o controle de patógenos não seja
alcançado em um nível prático, o uso de matéria orgânica pode fazer parte de um conjunto
de medidas, visando manter esses patógenos em baixos níveis populacionais. Ribeiro et al.
52
(1999) observaram uma maior supressão de M. javanica em solos com um maior teor de
matéria orgânica, independente do isolado de Monacrosporium spp. utilizado.
A colonização do solo pelos agentes de biocontrole, também, é um fator
importante a ser considerado no controle biológico. O estabelecimento do agente na
rizosfera é fundamental para que o microrganismo possa interagir com a planta. Os fatores
nutricionais e a matéria orgânica do solo também podem ser limitantes ao estabelecimento
dos agentes de biocontrole no solo, resultando em ausência de colonização radicular
(Freitas et al., 2003). De acordo com o material orgânico presente no solo, os compostos
orgânicos podem servir como substrato para multiplicação e estabelecimento dos
antagonistas no solo (Cannayane & Rajendran, 2001).
O momento da aplicação dos agentes de biocontrole também pode influenciar
na sua eficácia. Assim, o momento dessa aplicação neste trabalho pode não ter sido ideal.
Silveira e Freitas (2007) indicam que esses microrganismos devem ser introduzidos no solo
o quanto antes do plantio, pois seu estabelecimento pode ser prejudicado pela dinâmica do
ecossistema que ele está tentando invadir. Carneiro & Cayrol (1991) e Radwan et al.
(2012) relataram efeitos positivos de isolados de Trichoderma na redução de danos
causados por M. arenaria e M. javanica, respectivamente, quando o fungo foi previamente
aplicado ao solo.
O estabelecimento e a manutenção desses microrganismos benéficos no solo
devem ser alcançados ano após ano, pois dessa forma os agentes de biocontrole vão se
estabelecendo e se reproduzindo, aumentando assim a supressividade do solo (Parra et al.,
2002). Diversos autores têm citado a inconstância de resultados de trabalhos com
microrganismos, pois nem sempre esses microrganismos repetem sua atuação, como
promotores de crescimento ou no controle de patógenos, mesmo em condições semelhantes
de testes (Chanway et al., 2000; Freitas et al., 2003).
4.3.2 Avaliação de diferentes produtos biológicos para o manejo de Meloidogyne
incognita em tomateiro
Nas avaliações do primeiro e segundo experimentos (março a maio e outubro a
dezembro de 2014, respectivamente), realizadas aos 45 e 65 dias após a inoculação (DAI),
não houve diferença significativa para as variáveis massa fresca da parte aérea e massa
fresca de raiz (Tabela 4.6).
53
Tabela 4.6. Resumo da análise de variância da altura, massa fresca da parte aérea (MFPA), massa fresca da raiz (MFR), índice de galhas (IG),
índice de massas de ovos (IMO), densidade populacional e fator de reprodução (FR) de M. incognita de plantas de tomate
submetidas a diferentes produtos biológicos em dois experimentos (Março a Maio de 2014 e Outubro a Dezembro de 2014).
Goiânia, 2015.
FV GL
QM e Significância - Experimento 1
Altura MFPA MFR IG IMO Ovos e J2/10g de raiz FR
45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI
Trat. 6 675,66 1950,62* 92,12 244,98 8,28 18,46 1,63** 0,68 1,63** 1,03 1,72E+14* 3031070646* 739,52* 711,4*
Resíduo 49 448,02 523,99 152,05 194,26 7,28 21,40 0,21 0,65 0,21 0,70 1,05E+14 1865910028,00 482,43 494,92
CV (%) 17,38 17,39 28,8 32,45 49,81 64,92 9,89 16,92 9,89 17,97 1,111 5,231 38,531 46,791
FV GL
QM e Significância - Experimento 2
Altura MFPA MFR IG IMO Ovos e J2/10g de raiz FR
45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI 45 DAI 65 DAI
Trat. 6 674,96 348,12 136,62 408,94 7,37 67,09 0,62* 0,93* 0,64* 0,83* 9944974 608051036,04 0,98* 406,21*
Resíduo 49 419,09 598,22 359,99 608,15 13,59 54,13 0,34 0,31 0,35 0,34 8500586 512337292,8 0,28 297,64
CV (%) 17,11 18,66 25,15 32,5 46,17 48,6 13,76 11,84 13,85 12,89 49,061 74,73 66,31 33,931
*Diferença significativa (5% probabilidade).
** Diferença significativa (1% probabilidade). 1 Dados transformados em √x+0,5 para realização da análise estatística.
53
54
A variável altura de plantas apresentou diferença estatística apenas na segunda
avaliação, aos 65 DAI, no primeiro experimento. Quanto ao índice de galhas e índice de
massas de ovos de M. incognita, observou-se efeito dos tratamentos apenas aos 45 DAI no
primeiro experimento e nas duas avaliações no segundo experimento (Tabela 4.6). A
densidade populacional do nematoide, indicada pelo número de ovos e J2/10g de raiz, foi
influenciada pelos diferentes produtos testados apenas no primeiro experimento, enquanto
que o FR sofreu efeito dos tratamentos em ambos os experimentos (Tabela 4.6).
As plantas que receberam os tratamentos com os produtos Furadan®
(Carbofurano), Nemat® (Purpureocillium lilacinus) e P. chlamydosporia Pc-10
®, na
avaliação aos 65 DAI (no primeiro experimento) obtiveram uma maior média de
crescimento quando comparadas com as plantas que receberam o tratamento com
Serenade® (Bacillus subtilis) e com a Testemunha (Tabela 4.7). O produto Serenade
® se
igualou à testemunha, obtendo a menor média de altura na avaliação aos 65 DAI no
primeiro experimento. Isso pode estar relacionado ao fato desse produto ser considerado
indutor de resistência em planta. Assim, isto pode ter levado a um maior gasto energético,
resultando em menor desenvolvimento em comparação com os demais tratamentos.
Algumas observações sugerem que efeitos colaterais do agente indutor possam afetar
negativamente a fisiologia da planta e/ou que a indução de resistência tenha um custo
energético para a planta, visto que a resistência envolve a ativação de mecanismos e
moléculas, o que poderia comprometer o crescimento da planta (Pascholati et al., 1999).
Louws et al. (2001) observaram efeitos positivos do agente de indução de resistência ASM
(acibenzolar-S-metil) no controle de bacterioses do tomateiro, porém, o peso seco e o
crescimento das mudas foram negativamente afetados.
Assim como observado nesses experimentos, Fernandes et al. (2014) também
não obtiveram melhoria no desenvolvimento de plantas de tomate quando tratadas com B.
subtilis. A promoção de crescimento de plantas depende principalmente da habilidade do
isolado microbiano em interagir com o hospedeiro (Lazaretti & Bettiol, 1997). A interação,
no caso desses estudos, pode não ter sido eficiente a ponto de promover um crescimento
significativo nas plantas. Diversas pesquisas utilizando microrganismos nematófagos tem
sido contraditórias. Alguns experimentos alcançam reduções de até 90% na população dos
nematoides, enquanto outros com o mesmo antagonista não mostram eficiência dos
tratamentos. Isso se deve ao fato dos microrganismos agirem de forma diferente em cada
local e hospedeiro, podendo também diferir nas suas habilidades de estabelecimento no
55
solo e na sua virulência (Rodriguez-Kabana et al., 1984).
Tabela 4.7. Altura das plantas (cm), Massa Fresca da Parte Aérea (g) e Massa Fresca de
Raiz (g) de plantas de tomate submetidas a tratamento com diferentes
produtos biológicos, em dois experimentos e avaliações aos 45 e 65 dias após
a inoculação (DAI) com M. incognita. Goiânia, 2015.
Produtos Comerciais
Experimento 1 Experimento 2
45 DAI 65 DAI
45 DAI 65DAI
Altura das Plantas (cm)
Testemunha 107 a 111,75 b
111,00 a 137 a
Furadan 114 a 148,12 a
131,00 a 128 a
NemOut 121 a 126,37 ab 122,00 a 133 a
Nemat 125 a 150,75 a
128,00 a 135 a
Paecilomyces JCO 136 a 131,87 ab 105,00 a 127 a
Serenade 124 a 113,12 b
116,00 a 118 a
P. chlamydosporia Pc-10 124 a 139,37 a
121,00 a 136 a
CV (%) 17,38 17,39
17,11 18,66
Massa Fresca da Parte Aérea (g)
Testemunha 42,72 a 38,03 a
77,54 a 73,14 a
Furadan 40,24 a 51,59 a
71,35 a 71,37 a
NemOut 39,34 a 42,39 a
74,84 a 84,89 a
Nemat 42,02 a 49,8 a
80,26 a 78,51 a
Paecilomyces JCO 48,75 a 38,19 a
75,01 a 81,39 a
Serenade 45,95 a 39,52 a
69,30 a 63,47 a
P. chlamydosporia Pc-10 40,64 a 41,14 a
79,89 a 78,38 a
CV (%) 28,8 32,45
25,15 32,5
Massa Fresca de Raiz (g)
Testemunha 5,99 a 8,06 a
8,29 a 15,78 a
Furadan 3,98 a 5,10 a
6,39 a 11,51 a
NemOut 5,04 a 8,63 a
8,09 a 19,19 a
Nemat 4,76 a 8,32 a
8,00 a 17,2 a
Paecilomyces JCO 5,26 a 5,64 a
8,84 a 16,45 a
Serenade 7,19 a 8,29 a
7,12 a 11,42 a
P. chlamydosporia Pc-10 5,69 a 5,78 a
9,17 a 14,4 a
CV (%) 49,81 64,92
46,17 48,6 Experimento 1 - Março a Maio de 2014; Experimento 2 – Outubro a Dezembro de 2014.
Médias seguidas pela mesma letra nas colunas não diferem entre si (Duncan, 5% de probabilidade).
O tratamento com Nemat® (P. lilacinus) e P. chlamydosporia Pc-10
apresentaram maiores alturas de plantas quando comparadas com a testemunha, porém
somente em uma das avaliações, se igualando com o tratamento com o produto químico
(Tabela 4.7). Esse resultado pode ser devido a algumas características desses fungos, como
56
o rápido estabelecimento, crescimento, disseminação e uma colonização mais rápida das
raízes e uma maior atuação desses agentes de biocontrole nas plantas.
Resultados semelhantes foram obtidos por Khan et al. (2001), Kannan &
Veeravel (2012) e Sowmya et al. (2012), os quais relataram maior altura de plantas de
tomate, quiabo e cenoura, respectivamente, quando tratadas com P. lilacinus. A eficiência
de P. chlamydosporia já foi comprovada em vários estudos em plantas de tomate, cevada e
trigo (Monfort et al., 2005). Podestá et al. (2009) e Monfort et al. (2005) também
observaram maiores taxas de crescimento das plantas que receberem tratamento com P.
chlamydosporia quando comparadas com a testemunha. Resultados contrários a esses
foram obtidos por Fernandes et al. (2014) e Dallemole-Giaretta et al. (2014), os quais não
observaram diferença significativa na altura das plantas, porém, os últimos autores
observaram que doses mais altas do fungo promoveu um aumento significativo na massa
fresca da parte aérea, indicando uma maior interação do fungo com a planta, estimulando
assim seu desenvolvimento.
As raízes de tomate, das plantas submetidas aos diferentes tratamentos, em
geral, apresentaram sintomas visíveis e característicos do ataque de M. incognita, um
grande número de galhas e massas de ovos (Figura 4.3). No primeiro experimento, a
avaliação de galhas e massas de ovos, seguindo a escala de notas proposta por Taylor &
Sasser (1978), apresentou diferença apenas na avaliação aos 45 DAI com o tratamento com
o nematicida químico Furadan®, promovendo redução de galhas e ovos. Também, no
segundo experimento, o produto químico se mostrou eficiente reduzindo o IG e o IMO nas
duas avaliações (Tabela 4.8) Entretanto, o produto Serenade® se igualou ao Furadan
® na
avaliação aos 45 DAI.
O nematicida químico Furadan®
foi o tratamento que se mostrou mais eficiente
na redução do número de galhas e massas de ovos de M. incognita. Isso se deve ao fato do
nematicida químico afetar diretamente os juvenis, impedindo o reconhecimento das raízes
e a transmissão de estímulos nervosos, assim os juvenis afetados não se alimentam ou
locomovem (Freitas et al., 2006). Esse efeito sobre os nematoides ocorre antes de eles
penetrarem nas raízes, reduzindo assim o estabelecimento dos sítios de alimentação e
infecção, e, consequentemente, a formação de galhas e massas de ovos, como foi
observado por Steffen et al. (2011), em tratamento com Furadan®.
O produto biológico Serenade®
se mostrou promissor na redução de galhas e
massas de ovos de M. incognita, pois não diferiu do tratamento químico no primeiro
57
experimento. Uma possível causa dessa redução de massa de ovos é que a rizobactéria
Bacillus, base do produto citado, interfere no ciclo reprodutivo dos nematoides,
principalmente na oviposição das fêmeas e eclosão dos juvenis através da produção de
endotoxinas (Sharma & Gomes,1996). Burkett-Cadena et al. (2008) e Araújo et al. (2012)
observaram redução significativa de número de galhas e massas de ovos nas raízes de
tomate e soja, respectivamente, quando submetidas a tratamento com essa rizobactéria.
Figura 4.3. Raiz de tomate apresentando sintomas do ataque de Meloidogyne incognita,
galhas e massa de ovos. Goiânia, 2015.
Na avaliação de densidade populacional do nematoide, expressa pelo número
de ovos e J2/10g de raízes, somente foram observadas diferenças significativas no primeiro
experimento. Somente o produto Furadan® reduziu a densidade populacional de M.
incognita, nas duas avaliações. Os demais tratamentos se igualaram à testemunha (Tabela
4.8).
Ao contrário do presente trabalho, diversos autores já comprovaram a
eficiência de microrganismos no controle de espécies de Meloidogyne. Araújo & Marchesi
(2009) relataram uma redução significativa no desenvolvimento de massas de ovos e no
58
número de juvenis em raízes de tomate tratadas com B. subtilis. Kiewnick & Sikora (2006)
e Santiago et al. (2006) também relataram eficiência no controle de M. incognita e M.
paranaensis, respectivamente, em tomateiro tratados com P. lilacinus, obtendo reduções de
até 74% e 98% e 71% e 99% no número de massas de ovos e na população final dos
nematoides, respectivamente.
No entanto, outros autores obtiveram resultados semelhantes aos observados no
presente estudo. Vaz et al. (2011) não obtiveram resultados satisfatórios trabalhando com
B. subtilis no controle de M. incognita em tomateiro, observando que nenhum tratamento
reduziu o número de galhas e de ovos do nematoide. Nunes et al. (2010), em estudo com o
uso de agentes microbianos e químicos, para controle da meloidoginose em soja,
concluíram que apenas o controle químico proporcionou o controle de formas ativas e ovos
do parasita.
O FR apresentou, no primeiro experimento, resultados semelhantes aos
observados para a densidade populacional, com redução provocada somente pelo Furadan®
nas duas avaliações (Tabela 4.8) Na primeira avaliação do segundo experimento (Outubro-
Dezembro) o tratamento com o produto Nemat® (Purpureocillium lilacinus) diferiu
significativamente dos demais tratamentos, obtendo a maior média de reprodução dos
nematoides. Já na segunda avaliação apenas o tratamento com o produto químico mostrou
uma redução na reprodução do M. incognita, diferindo da testemunha (Tabela 4.8).
Todos os tratamentos obtiveram fator de reprodução maior que 1, exceto na
primeira avaliação do segundo experimento. Isso demonstra a alta suscetibilidade dessa
cultivar de tomate ao nematoide das galhas e a baixa eficiência dos produtos em reduzir a
população desse patógeno.
Destaca-se que os valores obtidos para o FR em ambos os experimentos foram
mais elevados que os relatados em trabalhos anteriores. Uma possível razão para essa
diferença foi a virulência do nematoide e as condições ideais para o seu desenvolvimento,
pois, as médias das temperaturas mínimas e máximas, dos dois experimentos, ficaram em
torno de 21 e 35ºC, respectivamente, possibilitando um ótimo desenvolvimento dos
nematoides, uma vez que a faixa ideal de temperatura para o desenvolvimento de M.
incognita é de 25 a 30ºC (Taylor & Sasser, 1978). Fatores como estresse hídrico,
desbalanço nutricional, compactação do solo podem afetar os danos causados pelos
nematoides e a sua multiplicação em hospedeiros considerados suscetíveis, tolerantes e
resistentes.
59
Tabela 4.8. Índice de galhas (IG), índice de massas de ovos (IMO), densidade
populacional e fator de reprodução (FR) de plantas de tomate submetidas a
tratamento com diferentes produtos, em dois experimentos e avaliações aos
45 e 65 dias após a inoculação (DAI) com M. incognita. Goiânia, 2015.
Produtos Comerciais Experimento 1 Experimento 2
45 DAI 65 DAI
45 DAI 65DAI
IG
Testemunha 4,62 a 5,00 a
4,25 ab 4,87 a
Furadan 3,71 b 4,87 a
3,87 b 4,12 b
NemOut 5,00 a 4,75 a
4,25 ab 5,00 a
Nemat 4,87 a 5,00 a
4,75 a 4,87 a
Paecilomyces JCO 4,87 a 4,50 a
4,25 ab 5,00 a
Serenade 5,00 a 4,25 a
4,00 b 4,37 a
P. chlamydosporia Pc-10 4,75 a 5,00 a
4,37 ab 4,87 a
CV (%) 9,89 16,92
13,76 11,84
IMO
Testemunha 4,62 a 5,00 a
4,25 ab 4,62 a
Furadan 3,71 b 4,25 a
3,87 b 3,87 b
NemOut 5,00 a 4,75 a
4,25 ab 4,75 a
Nemat 4,87 a 5,00 a
4,75 a 4,62 a
Paecilomyces JCO 4,87 a 4,37 a
4,37 ab 4,87 a
Serenade 5,00 a 4,25 a
4,00 b 4,50 a
P. chlamydosporia Pc-10 4,75 a 5,00 a
4,72 ab 4,62 a
CV (%) 9,89 17,97
13,85 12,89
Densidade populacional
Testemunha 51558,32 a 65424,96 a
1939,69 a 33187,08 a
Furadan 8538,92 b 15979,80 b
2876,36 a 15066,72 a
NemOut 115730,52 a 33980,04 a
1922,31 a 26680,30 a
Nemat 124421,52 a 52049,74 a
4608,67 a 38438,65 a
Paecilomyces JCO 46546,32 a 44775,45 a
3537,63 a 27820,53 a
Serenade 28229,65 a 74039,33 a
2338,39 a 41652,46 a
P. chlamydosporia Pc-10 108019,39 a 40585,34 a
1364,61 a 29166,28 a
CV (%) 1,111 5,23
1
49,061 74,73
FR
Testemunha 16,39 a 27,23 a
0,75 b 23,44 a
Furadan 1,36 b 3,43 b
0,51 b 6,05 b
NemOut 28,20 a 12,87 a
0,70 b 26,91 a
Nemat 18,88 a 16,36 a
1,52 a 26,79 a
Paecilomyces JCO 12,67 a 14,88 ab 0,89 b 23,89 a
Serenade 10,36 a 30,72 a
0,70 b 18,76 ab
P. chlamydosporia Pc-10 27,92 a 11,06 a
0,48 b 17,86 a
CV (%) 38,531 46,79
1 66,31 33,93
1
Experimento 1 - Março a Maio de 2014; Experimento 2 – Outubro a Dezembro de 2014.
Médias seguidas pela mesma letra nas colunas não diferem entre si (Duncan, 5% de probabilidade). 1 Dados transformados em √x+0,5 para realização da análise estatística.
60
Um fator que pode ter afetado o desempenho dos microrganismos antagônicos
foi a ausência de matéria orgânica no solo. A presença de matéria orgânica no solo pode
aumentar a germinação dos esporos, no crescimento micelial, na atividade predatória do
fungo e favorecer a competição desses fungos com os demais organismos do solo (Ribeiro
et al., 1999). A formação de armadilhas pelos fungos depende do crescimento micelial, que
por sua vez requer energia, essa energia pode ser suprida por uma fonte de carboidratos.
Dessa forma a adição de matéria orgânica no solo favorece a atividade dos fungos
predadores (Cooke, 1968).
O momento da aplicação dos microrganismos antagonistas também pode
influenciar na sua eficiência, pois os microrganismos necessitam de um período para a
colonização do solo. Neste estudo os microrganismos foram aplicados logo após a
inoculação, isso pode ter afetado seu desempenho. Cabanillas & Barker (1989) e Kiewnick
& Sikora (2006) relatam que aplicações do fungo P. lilacinus seis e dez dias antes do
transplantio, respectivamente, resultaram em um alto índice de redução da população de M.
incognita. Spiegel & Chet (1998) também encontraram redução significativa nos danos
causados por nematoides em tomate e berinjela com a aplicação pré-plantio de
Thrichoderma spp.
A construção de um solo eficientemente supressivo precisa ser feita ano após
ano. O estabelecimento de microrganismos depende de aplicações iniciais para poderem
manter uma população adequada no solo. Aplicações de microrganismos no solo, em
tempos adequados, permite que esses agentes de biocontrole consigam se manter no solo,
formando uma comunidade microbiana capaz de colonizar a rizosfera. A supressividade de
um solo á M. incognita já foi conseguida através de aplicações de P. chlamydosporia
dentro de um sistema de rotação de culturas, após três anos de cultivos (Bourne, 2001).
Apesar de relatada a eficiência dos fungos e bactérias nematófagos (Bettiol &
Morandi, 2009), vários resultados apresentados são negativos ou inconsistentes (Lopes et
al., 2007; Dallemole-Giaretta et al., 2014). Fungos predadores como P. chlamydosporia e
P. lilacinus dependem de uma rápida colonização do solo para sua eficiência no controle
dos nematoides, pois eles atuam predando juvenis que estão se locomovendo à procura de
raízes (Dallemole-Giaretta et al., 2014).
Além da adição de matéria orgânica e do momento de aplicação dos
microrganismos, outros modos de aplicação de fungos e bactérias, como microbiolização
de sementes e uma maior quantidade de isolados poderiam ser maneiras mais eficientes no
61
controle de nematoides. No entanto, é importante ressaltar que, para potencializar o
controle do nematoide das galhas, juntamente com a aplicação dos fungos ou bactérias,
deve-se combinar estes agentes de controle biológico com outras táticas de controle do
nematoide (Kerry & Bourne, 2002), tornando o sistema produtivo mais sustentável para o
produtor.
4.4 CONCLUSÕES
A população de M. incognita reduz à medida que foram aumentadas as doses
de NemOutTM
, mas foi considerado um efeito isolado.
Os produtos biológicos NemOutTM
, Nemat®, Paecilomyces JCO
®, Serenade
® e
o isolado P. chlamydosporia Pc-10 não afetam o desenvolvimento das plantas de tomate.
O produto Serenade® reduz o índice de galhas e o índice de massas de ovos se
igualando ao produto químico em alguns casos.
62
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
A realização do levantamento de nematoides nas áreas produtoras de tomate do
entorno de Goiânia-GO foi eficiente para avaliarmos quais os principais nematoides
presentes nessa cultura, pois, muitas vezes os produtores não têm esse conhecimento e
consequentemente não fazem o manejo adequado. Como já era esperado, o principal
nematoide encontrado nas áreas de cultivo de tomate foi do gênero Meloidogyne, estando
relacionado à presença da cultura. No segundo ano de amostragem, nas áreas que não
tinham culturas presentes, ou não tinham a presença de plantas de tomate, esse nematoide
não foi encontrado, ou foi encontrado em densidades bem mais baixas.
Alguns autores relatam que a textura do solo pode influenciar, principalmente,
na locomoção dos nematoides no solo, devido a sua porosidade e capacidade de retenção
de água. Porém os solos das áreas amostradas não diferiram quanto à textura e a fertilidade
a ponto de interferirem na população de nematoides presentes.
As avaliações realizadas no experimento com diferentes dosagens de Bacillus
spp. e Trichoderma longibrachiatum (NemOutTM
) não mostraram resultados consistentes
na redução da população de Meloidogyne incognita em tomateiro e também não
promoveram o crescimento das plantas. Porém em uma das avaliações a aplicação produto
NemOutTM
, em doses crescentes, reduziu a densidade populacional do nematoide nas
raízes linearmente. Os produtos biológicos utilizados, à base de diferentes microrganismos,
também não mostraram eficiência no controle do nematoide e, de forma geral, também não
melhoraram o desenvolvimento das plantas. O produto Serenade®
foi o que se mostrou
mais promissor, se igualando ao tratamento químico, em alguns casos.
O uso de microrganismos como agentes de biocontrole de doenças de plantas,
apesar de muito estudado ultimamente, ainda precisa ser melhor compreendido, para
alcançarmos sua eficiência ideal. A aplicação de microrganismos está condicionada a
vários fatores, entre eles, o solo, a composição, matéria orgânica e nutrientes do solo
influenciam na colonização e sobrevivência desses microrganismos no solo.
O uso do controle biológico, assim como o uso de cultivares resistentes não
devem ser encarados como formas isoladas de controle de nematoides. A adoção conjunta
63
de diferentes práticas de controle pode ser eficiente na redução desses parasitas, pois, essas
práticas se complementam, aumentando assim as chances de sucesso no controle.
Aplicações de combinações de agentes de controle também devem ser analisadas para a
redução da população de nematoides. Fungos e bactérias com diferentes mecanismos de
ação podem conviver e atuar na mesma planta de forma a, não somente, reduzir a
densidade populacional dos nematoides, como também promover o crescimento das
plantas. A necessidade de construção de um solo supressivo também é uma prática a ser
adotada nos manejos de controle de nematoides, pois essa construção é feita a cada
aplicação de agentes de biocontrole, através da sua reprodução e estabelecimento.
Experimentos posteriores se fazem necessários para a melhor compreensão da
atuação dos agentes de biocontrole no controle dos nematoides. Questões como, modo e
momento de aplicação dos agentes, para uma colonização eficiente do solo, quantidade de
matéria orgânica presente no solo, para auxiliar na sobrevivência desses agentes,
necessidade de reaplicações, são questões a serem esclarecidas para a utilização desses
agentes de forma eficiente no manejo de nematoides.
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