UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2011-2012

HET EFFECT VAN SONAR OP DECOMPRESSIEZIEKTEN BIJ ZEE ZOOGDIEREN

door

Milou HERFKENS

Promotor: Prof. dr. Pieter Cornillie Literatuurstudie in het kader

van de Masterproef

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2011-2012

HET EFFECT VAN SONAR OP DECOMPRESSIEZIEKTEN BIJ ZEE ZOOGDIEREN

door

Milou HERFKENS

Promotor: Prof. dr. Pieter Cornillie Literatuurstudie in het kader

van de Masterproef

De auteur geeft de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor

persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder

met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit

deze studie. Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het

onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke

auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals

tabellen en figuren. De auteur is niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen

die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.

VOORWOORD

Het maken van een literatuurstudie was voor mij een opdracht waar ik al een jaar tegenop zag. Het is

het eerste grote project dat ik geheel individueel doe. Toch is dit alles vrij soepel verlopen en ben ik

tevreden over het resultaat. Gelukkig stond ik er niet geheel alleen voor en daarom wil ik een

dankwoord uitbrengen aan diegene die mij heeft geholpen deze literatuurstudie tot een goed einde te

brengen. Hierbij zou ik mijn promotor, prof. Dr. Pieter Cornillie, willen bedanken. Bedankt voor uw

geduld en de vrijheid die ik heb gekregen om het op mijn manier te doen. Daarnaast wil ik mijn vriend,

Chek Heng To, bedanken voor zijn onvoorwaardelijke steun en grammaticale correcties.

INHOUDSOPGAVE

I. Samenvatting ........................................................................................................................................ 2

II. Inleiding ............................................................................................................................................... 3

III. Literatuurstudie ................................................................................................................................... 4

1. Sonar ................................................................................................................................................... 4

2. Pathofysiologie Decompressieziekte ................................................................................................... 5

3. Adaptaties ............................................................................................................................................ 6

3.1. Gedrag .......................................................................................................................................... 6

3.2. Anatomie en fysiologie .................................................................................................................. 7

3.3. Longcollaps en ‘duikrespons’ ........................................................................................................ 8

3.4. Geadapteerd immuunsysteem ...................................................................................................... 9

4. Hypothesen........................................................................................................................................ 10

4.1. Gedragverandering ..................................................................................................................... 10

4.2. Fysiologische compromissen ...................................................................................................... 10

4.3. Vorming van gasbellen vermijden of tolereren ........................................................................... 12

5. Diagnostiek ........................................................................................................................................ 13

5.1. Beeldvorming .............................................................................................................................. 13

5.2. Post-mortem ............................................................................................................................... 14

5.3. Differentiaaldiagnose .................................................................................................................. 16

6. Studies ............................................................................................................................................... 18

6.1. Gedragstudies ............................................................................................................................. 18

6.2. Gaskinetiekmodellen ................................................................................................................... 21

7. Verder Onderzoek ............................................................................................................................. 22

8. Bespreking ......................................................................................................................................... 23

V. Referentielijst .................................................................................................................................... 26

2

I. SAMENVATTING In de afgelopen jaren is de bezorgdheid sterk toegenomen over het effect van sonar op

zeezoogdieren. Spitssnuitdolfijnen en andere zeezoogdieren stranden massaal tijdens oefeningen van

de marine die gebruik maken van sonar. De aanwezigheid van gasbellen en vetembolieën in weefsels

en bloed die werden geobserveerd bij de autopsie van gestrande dieren komen overeen met

symptomen die men zou verwachten bij Caissonziekte. Caissonziekte of decompressieziekte (DCS) is

een ziekte die geassocieerd wordt met de opname van gas (vnl. stikstof) onder druk. De basis van de

pathologie en oorzaken zijn goed gekend bij de mens. Zeezoogdieren werden voor een lange tijd

gedacht relatief immuun te zijn voor DCS door hun adaptaties in anatomie, fysiologie en gedrag die

stikstof (N2) opname reduceren tijdens duiken. Recente observaties toonden echter aan dat gasbellen

kunnen vormen en weefsel kunnen beschadigen onder bepaalde omstandigheden. Verschillende

hypothesen worden aangehaald die het verband tussen sonar en decompressieziekte bij

zeezoogdieren zouden kunnen verklaren. Er is een toenemende consensus dat de blootstelling aan

militaire sonar mogelijk een gedragsreactie tot gevolg heeft bij spitssnuitdolfijnen die kunnen leiden tot

fatale strandingen. De verandering in duikgedrag zou kunnen leiden tot de onmogelijkheid tot

recompressie met als gevolg de vorming van gasbellen.

Sleutelwoorden: Sonar – Decompressieziekte – Strand ingen – Spitssnuitdolfijnen – Gasbellen

3

II. INLEIDING Alle zeezoogdieren staan onder overlevingsdruk door menselijke activiteiten zoals jacht, vervuiling of

verzuren van de oceanen. Naast deze invloeden kan ook geluid een bron van vervuiling op zee zijn. In

de wereld onder water speelt geluid soms zelfs een belangrijkere rol dan boven de zeespiegel. Geluid

plant zich in het water vijf keer zo snel voort als in de lucht en draagt ook veel verder omdat er weinig

obstakels zijn. Veel zeedieren maken daar gebruik van door middel van echolocatie die ze gebruiken

voor het opsporen van prooien, voor het waarnemen van obstakels als er geen licht is en voor hun

onderling contact. Antropogene geluiden omvatten geluiden die met opzet worden geproduceerd,

zoals sonar, of ontstaan als bijproduct van een activiteit, bijvoorbeeld van motoren van schepen,

seismisch onderzoek, olieboringen of heien (Fahy en Walker 1998).

Walvisachtigen (Cetacea), voornamelijk spitssnuitdolfijnen (Ziphiidae), stranden massaal in ruimtelijke

en temporele associatie met militaire oefeningen die gebruik maken van sonar. Er zijn verschillende

hypothesen die het verband tussen sonar en strandingen kunnen verklaren (Jepson et al., 2003).

Twee species van spitssnuitdolfijnen zijn het meest aangetast bij sonargerelateerde

massastrandingen: spitssnuitdolfijn van Cuvier (Ziphius cavirostris) en spitssnuitdolfijn van Blainville

(Mesoplodon densirostris). Deze dieren behoren tot de meest extreme duikers onder de

luchtademende dieren, want ze duiken regelmatig tot meer dan 1000 meter diep en voor meer dan 1

uur (Tyack et al., 2011).

Er zijn nog veel onduidelijkheden over het feit dat zeezoogdieren occasioneel stranden wanneer sonar

nabij werd ingezet, maar deze informatie is extreem belangrijk voor zowel scheepssonar onderzee-

activiteiten en de bescherming van zeezoogdieren. Een hypothese die de massastrandingen in

ruimtelijke en temporele associatie met militaire oefeningen die gebruik maken van sonar kan

verklaren is het optreden van decompressieziekte bij deze dieren. De gestrande dieren vertonen

tekens die zeer veel gelijkenissen hebben met decompressieziekte (DCS; Decompression sickness of

‘Caissonziekte’ of ‘the bends’) (Hooker, 2009).

Decompressieziekte is geassocieerd met gasopname door druk (Hooker et al.,2011). In 2003 waren

Jepson et al. de eerste wetenschappers die voorstelden dat een eigenaardige gasvormende ziekte die

sommige gestrande walvisachtigen treft een type van DCS zou kunnen zijn als een resultaat van de

blootstelling aan mid-frequentie (MFA; mid frequency active) sonar (3-4 kHz).

Al meer dan 20 jaar neemt de bezorgdheid toe over het feit dat geluid geproduceerd door activiteiten

van mensen dieren beïnvloeden. In deze literatuurstudie gaat de aandacht voornamelijk uit naar de

acute effecten van militaire sonar op zeezoogdieren als een reactie op strandingen die voorkomen

tijdens militaire sonar trainingen. Elke hypothese draagt andere oplossingen aan om het risico van

sonar op spitssnuitdolfijnen te reduceren. Het is belangrijk om een oplossing te vinden voor de

bescherming spitssnuitdolfijnen en andere zeezoogdieren en voor het gebruik van sonar, maar ook

voor verbetering van de algemene kennis van de impact van antropogeen geluid op wilde dieren.

4

III. LITERATUURSTUDIE

1. SONAR ‘Sound navigation and ranging’ (sonar) is een techniek die gebruikt maakt van geluidsgolven. De

techniek wordt toegepast door onder andere onderzeeërs om te navigeren, communiceren of om

objecten in het water of aan het wateroppervlak te detecteren. Er wordt onderscheid gemaakt tussen

passieve en actieve sonar. Passieve sonar kan enkel geluidsgolven ontvangen die geproduceerd

worden door schepen en actieve sonar die geluidsgolven kan vrijgeven en vervolgens gereflecteerde

echo’s kan ontvangen. Actieve sonar creëert een geluidspuls of “ping” en ontvangt de reflectie of de

echo van de puls. Sonar kan op deze manier waardevolle informatie vergaren uit de omgeving (Le

Chevalier, 2002).

Sommige zeezoogdieren gebruiken een vergelijkbaar systeem, echolocatie of biosonar, om predators

en prooien te lokaliseren. Echolocatie is een akoestisch en sensorisch mechanisme dat waarschijnlijk

de belangrijkste wijze is voor walvisachtigen, zoals de spitssnuitdolfijnen, om te navigeren en

informatie te vergaren uit de omgeving. Geluid wordt geproduceerd in de nasale luchtzakken en wordt

vrijgegeven en gefocust door het vetweefsel in de ‘melon’ (dit is de ronde regio in het voorhoofd van

dolfijnen). Er zijn twee types van echolocatie geluiden beschreven, ‘clicks’ en ‘whistles’. Op het

moment dat een object wordt getroffen door een geluidsgolf wordt een deel teruggekaatst en

ontvangen door een met vetgevulde holte in de mandibula van de dolfijn. De energie van de

geluidsgolven wordt mechanisch doorgegeven door de kaak en het binnenoor waar het wordt

geconverteerd tot neurale impulsen die in de hersenen worden ontvangen (Rommel, 2006).

Spitssnuitdolfijnen gebruiken echolocatie voortdurend om de omgeving te scannen. Met echolocatie

kan niet alleen de afstand tot een object bepaald worden, maar ook de dichtheid, grootte en mogelijk

zelfs de vorm. Het mentale beeld dat een dolfijn vormt met de terugkerende geluidsgolf van een object

zou vergelijkbaar zijn met een radiografiebeeld (Rommel, 2006).

Actieve sonar die wordt uitgezonden door onderzeeërs of schepen zou een negatief effect kunnen

hebben op zeezoogdieren, maar het precieze mechanisme is hier nog niet volledig van gekend. Het is

mogelijk dat de amplitude van deze geluiden sommige echolocatiegeluiden van dolfijnen kunnen

maskeren. Studies van Jepson et al. (2005) tonen aan dat walvissen die stranden tijdens militaire

oefeningen die gebruik maken van sonar, letsels vertonen die decompressieziekte doen vermoeden.

Er werd lang gedacht dat walvissen immuun zouden zijn voor deze ziekte, maar er wordt nu sterk

vermoed dat sonar gedragsveranderingen kan veroorzaken die kunnen leiden tot decompressieziekte

(Hooker et al., 2009).

Een raadsel wat betreft sonargerelateerde strandingen van spitssnuitdolfijnen is dat ‘mid-frequency

active sonars’ frequenties uitzenden die veel lager liggen dan die frequenties die spitssnuitdolfijnen

het beste kunnen waarnemen en nog verder onder het frequentiebereik van hun eigen vocalisaties.

5

Gebaseerd op enkel de frequenties lijkt het erop dat ‘mid-frequency active’ sonar een laag risico voor

akoestische storing inhoudt voor spitssnuitdolfijnen. Het tegendeel is echter bewezen. Een verklaring

hiervoor zou kunnen zijn dat er een significante energie in de harmonie aanwezig is in de frequentie

van de sonar en mogelijkerwijs speelt deze harmonie een rol in de reactie. Een andere mogelijke

hypothese is dat de frequentie van sonar zeer veel lijkt op de frequenties die gebruikt worden door

orka’s (Cook et al., 2006).

2. PATHOFYSIOLOGIE DECOMPRESSIEZIEKTE Decompressieziekte of Caissonziekte is een verzamelnaam voor een grote variatie aan symptomen

die zich kan voordoen bij de mens. De gevolgen van de ziekte kunnen ernstig zijn en zelfs resulteren

in een dodelijke afloop indien niet op tijd wordt ingegrepen. Problemen treden op ten gevolge van een

hoge druk onder water en kunnen ook voorkomen bij mensen die werken in tunnels of caissons

(waterdichte ruimten voor bouwwerkzaamheden onder water) waarin met perslucht wordt gewerkt. De

hoge druk onder water is een resultaat van het gewicht van het bovenstaande water, net als de

luchtdruk (atmosferische druk) het resultaat is van het gewicht van de bovenstaande lucht. Druk wordt

onder water uitgedrukt in meter waterkolom of in aantal atmosfeer (atm) absolute druk. Eén atmosfeer

staat gelijk aan 1.01325 bar (volgens het internationale stelsel van eenheden). De absolute druk is de

druk uitgeoefend door de waterkolom (1 atm op tien meter diepte) plus de luchtdruk aan de

oppervlakte, die 1 atm bedraagt. Een duiker is op een diepte van tien meter dus blootgesteld aan het

dubbele van de luchtdruk aan de oppervlakte. Met elke bijkomende tien meter diepte neemt de druk

met 1 atm toe (Vann et al., 2011).

Lucht bestaat voor ongeveer 80% uit stikstofgas (N2). De partiële stikstofdruk in lichaamsweefsels is in

evenwicht met die in de longalveoli. De gaswet van Henry stelt dat de opgeloste hoeveelheid van een

gas in een vloeistof wordt bepaald door de partiële druk van dat gas en zijn oplosbaarheidscoëfficient.

Tijdens het duiken naar de diepte wordt het lichaam blootgesteld aan hoge drukken van voornamelijk

stikstof. Hierdoor stijgt de oplosbaarheid van N2 en zullen verhoogde hoeveelheden inert gas oplossen

in het bloed en weefsels. Hoe langer het lichaam wordt blootgesteld en hoe hoger de druk is, hoe

meer N2 zal oplossen. Bij een bepaalde druk uit de omgeving wordt bij volledige verzadiging een

equilibrium bereikt. Weefselspanning van opgelost inert gas zal blijven stijgen tot het equilibrium

bereikt wordt, hoewel de specifieke weefsel stikstofwaarde ook zal afhangen van de vetinhoud,

duikdiepte en -lengte (Falke et al., 1985).

Volgens Fahlman et al. (2006) wordt de snelheid van opname van gassen primair bepaald door de

weefselperfusie. Goed doorbloede weefsels hebben een grote opnamesnelheid en worden in dit

verband ‘snelle’ weefsels genoemd. Hiertegenover staan de ‘langzame’ weefsels, zoals vetweefsel en

kraakbeen, die slecht doorbloed worden. Secundair spelen de diffusiesnelheid van gassen en de

oplosbaarheid van gas in weefsel een rol. Door het lipofiele karakter zal stikstof zich snel accumuleren

in vetrijke weefsels (Rommel et al., 2006). In werkelijkheid zal stikstof 5 keer zo goed oplossen in

vetrijke weefsels dan in waterige weefsels, zoals spieren. De tijdsduur van de blootstelling en de

6

diepte onder water bepalen de hoeveelheid extra stikstof die in de lichaamsweefsels wordt

opgenomen. Perfusie en vetgehalte van verschillende weefsels bepalen de variatie en de verdeling

van de totale hoeveelheid extra stikstof.

Bij het stijgen uit diep water neemt de omgevingsdruk weer af. Men spreek dan van de

decompressiefase. Tijdens deze fase zal oververzadiging zich voordoen indien de druk van het

opgeloste gas in de weefsels niet op tijd tot een equilibrium kan komen met de snel afnemende

partiële druk van N2 in de longen. Dit kan potentieel resulteren in gasbelvorming doordat door snelle

afname van druk de oplosbaarheid van toenemende hoeveelheden N2 in bloed of weefsel wordt

overschreden. N2 zal op dat moment uit oplossing komen en gasbellen vormen. Gasbellen kunnen

bloedvaten blokkeren (embolie), weefsels beschadigen en leiden tot decompressieziekte, direct door

ischemie of indirect door het initiëren van een immuunrespons op weefsel dat lichaamsvreemde

gasbellen bevat (Hooker et al., 2011).

3. ADAPTATIES DCS is vooral een fenomeen dat kan voorkomen bij landdieren. Men is er vanuit gegaan dat wilde

zeezoogdieren deze problemen niet ondervinden tijdens hun duikactiviteiten. Dit kan niet enkel

verklaard worden door de afwezigheid van longventilatie onder druk in zeezoogdieren.

De evaluaties van duikstress wordt onvermijdelijk beïnvloed door de kennis van de gevaren van

duiken bij mensen, maar de etiologie van duiklaesies bij zeezoogdieren kan potentieel heel

verschillend zijn. Walvisachtigen verschillen van mensen op verschillende vlakken zoals gedrag,

fysiologie en anatomie. Ook kan de gevoeligheid verschillen voor de aanwezigheid van gasbellen, niet

alleen tussen land –en zeezoogdieren, maar ook tussen de verschillende zeezoogdierspecies of

-lijnen. Dit resulteert in een verschillend risico tussen de species (Dennison et al., 2011). Het zou

daarom te simplistisch zijn om te veronderstellen dat de distributie, ernst en chroniciteit van de letsels

geïnduceerd door gasembolie gelijkaardig zullen zijn in zowel humane duikers als in wild levende

walvissoorten (Jepson et al., 2003).

Studies van de afgelopen halve eeuw suggereren dat walvisachtigen beschikken over anatomische,

fysiologische en gedragadaptaties. Deze adaptaties kunnen de vorming van gasembolieën in bloed en

andere weefsels voorkomen of hun in staat stellen om te gaan met verhoogde gasbelvorming

(Scholander et al., 1940; Kooyman en Ponganis, 1998; Hooker et al., 2011).

3.1. GEDRAG

Een combinatie van fysiologie en gedrag zou het risico op DCS kunnen verlagen bij zeezoogdieren

(Hooker et al., 2009). Humane duikers behandelen symptomen van DCS soms door terug te keren

naar dieper water met een verse voorziening van lucht. Door de hoge druk kunnen reeds ontstane

belletjes krimpen en verdampen, dit wordt recompressie genoemd. Dolfijnen zouden dit eveneens

kunnen doen om klinische problemen veroorzaakt door gasbelvorming te vermijden door de periode

7

aan het wateroppervlak te beperken. Vroeger werd gesuggereerd, door onder andere Hooker et al.

(2011), dat de oppervlakkige en korte duiken die routinematig voorkomen in sommige species kunnen

dienen als ‘recompressieduiken’. Theoretische voorspellingen hebben laten zien dat dit een efficiënte

methode is om het risico op gasbellen te voorkomen.

3.2. ANATOMIE EN FYSIOLOGIE

De hersenen en het ruggenmerg van zoogdieren zijn gevoelig voor lage zuurstofniveaus, subtiele

temperatuurveranderingen en mechanische beschadiging. Het vasculair systeem kan helpen om deze

potentiële problemen te voorkomen (Rommel, 2006).

Talrijke, wijdverspreide arteriële netwerken of plexussen zijn kenmerkend voor het vasculair systeem

van walvisachtigen. Deze netwerken worden de retia mirabilia (miraculeuze netwerken) genoemd

vanwege het ongewone voorkomen (Melnikov, 1997). Dit uitgebreide vlechtwerk van kleine arteriën

die het centrale zenuwstelsel van bloed voorzien is een duikadaptatie en kunnen zeer efficiënt

gasembolieën uit de arteries filteren. Het is opmerkelijk dat de retia meest ontwikkeld zijn in de diepere

duikers. De afwezigheid van deze structuren sluit echter duiken naar de diepte of langer inhouden van

de adem niet uit, want ze worden niet teruggevonden bij zeehonden en zeeleeuwen (Rommel, 2006).

Verschillende organen (o.a. milt, lever en nieren) staan in voor het filteren van bloed en kunnen

daarom mogelijk belangrijk zijn voor de management van embolieën. De meeste walvisachtigen

hebben een kleine milt, maar de dieper duikende zeeroofdieren (Pinnipediae) beschikken over een

relatief grote milt voor de opslag van rode bloedcellen die zorgen voor een hogere hematocriet tijdens

het duiken. Spitssnuitdolfijnen (Ziphiidae) hebben een veel grotere milt dan dolfijnen (Delphinidae) en

de lever van spitssnuitdolfijnen zou ook relatief groter zijn. Aangezien deze organen vooral meer

ontwikkeld lijken te zijn in de dieper duikende species kan dit erop wijzen dat het wederom gaat over

duikadaptaties die mogelijk gasembolieën uit de bloedbaan kunnen filteren (Rommel, 2006).

De grote veneuze sinussen en musculaire portale sfincters in de lever van walvisachtigen kunnen

mogelijk ook fatale portale gasembolieën vangen. Dit werd beschreven bij strandingen in de

Canarische eilanden en Groot-Brittannië (Fernández et al., 2004 en Jepson et al., 2003). Bij deze

stranding werden ook gasbellen teruggevonden ter hoogte van de nieren. Capillaire fenestraties

kunnen hier mogelijk vet- en gasemboli doorlaten.

Bij mensen werden veneuze gasbellen en epidurale veneuze thrombosen voorgesteld als

mechanismen voor spinale DCS laesies. De grote epidurale veneuze ruimten en de afwezigheid van

Hageman en andere stollingsfactoren en meer potent heparine in het bloed van walvisachtigen

zouden aldus het risico op ruggenmergschade door gasbellen kunnen verlagen (Rommel, 2006).

Verschillende andere anatomische en fysiologische eigenschappen (zoals toegenomen

lichaamsgewicht, relatief verkleinde longen, toegenomen bloedvolume en toegenomen myoglobine

8

concentratie) worden ook teruggevonden in species die zeer diep en lang duiken. Dit suggereert dat

dit duikgerelateerde adaptaties kunnen zijn (Hooker et al., 2011).

3.3. LONGCOLLAPS EN ‘DUIKRESPONS’

Alle vertebraten bezitten een autonoom reflex van een variabele graad, beter bekend als de

‘duikrespons’. De functie hiervan is om zuurstof te conserveren en derhalve de duik te verlengen,

maar zal daarnaast ook de N2 opname beperken (Scholander et al., 1940). Het mechanisme van de

‘duikrespons’ wordt in figuur 1 duidelijk weergegeven. Deze reflex is goed ontwikkeld bij

zeezoogdieren, vogels en reptielen, maar is het beste ontwikkeld in dieren die in het water leven.

Apneu, bradycardie (verminderde cardiac output), een sterke verandering in de perifere weerstand

door vasoconstrictie (verminderde bloedvloei naar de spieren) en het terugdringen van het aerobe

metabolisme (Melnikov et al., 1997) treden op. Tijdens het duiken verzekert deze respons dat de

zuurstofgevoelige weefsels, zoals het centrale zenuwstelsel en het hart, constant worden voorzien van

zuurstof. Weefsel met een lager metabolisme of de weefsels die tolerant zijn voor hypoxie ontvangen

als resultaat minder bloed.

Onderzoek wijst uit dat de redistributie van bloed tijdens duiken stapsgewijs voorkomt bij zeehonden.

Dit is mogelijk ook het geval bij walvisachtigen. De restrictie van bloed naar bepaalde organen zal pas

optreden op het moment dat de zuurstofopslag is opgebruikt (Rommel et al., 2006). Duikgerelateerde

vasoconstrictie en bradycardie zullen er voor zorgen dat verzadiging wordt uitgesteld en de kans op

het bereiken van een N2 druk waarbij gasbellen vormen bij decompressie verkleind wordt.

Figuur 1 Componenten van de duikrespons (uit Hieber t en Burch, 2002.)

Longcollaps kan de opname van N2 uit het bloed ter hoogte van de long sterk terugdringen. Bij het

vermijden van oververzadiging zou de opname van N2 uit het bloed ter hoogte van de long

fundamenteel zijn. Scholander et al. (1940) stelden als eersten voor dat de verstijfde bovenste

luchtwegen van zeezoogdieren (met longen die geen kleine bronchiale takken bevatten) gedurende

afdalingen naar de diepte lucht zouden ontvangen van de dieper gelegen luchtwegen, die

comprimeerbaar zijn. De lucht is hier afgezonderd van de circulatie wat de diffusie van gas verhindert

9

voorbij een kritieke diepte waar longcollaps is opgetreden, om zodanig de hoeveelheid geabsorbeerd

N2 tijdens het duiken te beperken.

Als de druk uitgeoefend op een gas is verdubbeld zal het volume halveren. Water oefent ongeveer

één atm druk per elke bijkomende 10 meter diepte, dus een zeezoogdier op 10 meter diepte zal twee

keer de hydrostatische druk ondervinden dan aan het wateroppervlak en de lucht in de longen zal nog

maar de helft van het volume zijn. De hydrostatische druk in combinatie met de anatomische

structuren die het respiratoire systeem ondersteunen beïnvloeden de diepte waarop longcollaps zal

optreden. Zonder te differentiëren tussen alveolaire collaps en longcollaps wordt gesuggereerd dat

stikstofuitwisseling stopt op 70 meter diepte bij de tuimelaar (Tursiops truncatus) en 30-50 meter

diepte bij zeehonden. Het verschil in diepte kan mogelijk verklaard worden door het feit dat zeehonden

uitademen voor het duiken, terwijl dolfijnen duiken met een volledig gevulde long (Rommel, 2006).

3.4. GEADAPTEERD IMMUUNSYSTEEM

Bij het bestuderen van de duikfysiologie van zeezoogdieren richten de meeste onderzoekers zich

simpelweg op het minimaliseren van de N2 belasting. Volgens Hooker et al. (2011) zou dit perspectief

meer gericht moeten zijn op het management van de N2 belasting. Hooker et al. (2011) suggereren

dat zeezoogdieren op meer regelmatige basis in aanraking komen met gasbellen dan voorheen werd

gedacht. Voor dit laatste zou een geadapteerd immuunsysteem, dat minder reactief is ten opzichte

van gasbellen, een belangrijke factor kunnen zijn (Dennison et al. 2011).

Het verband tussen de immunologische functie en DCS werd aangetoond bij muizen in een onderzoek

van Thom et al. (2011). In dit onderzoek werd een progressieve toename van circulerende ‘’annexin

V-coated microparticles’’ (MPs) die afstammen van leucocyten, erythrocyten, thrombocyten en

endotheliale cellen waargenomen in muizen die werden blootgesteld aan toenemende

decompressiestress. Individuele MPs presenteren merkers van verschillende cellen aan het

celoppervlak. De speciefieke MPs die merkers van thrombocyten tot expressie brengen gaan een

interactie aan met circulerende neutrofielen met als gevolg degranulatie en toename van de productie

van MPs. Dit wijst erop dat MPs die gegenereerd worden tijdens decompressiestress neutrofielen

activeren met als gevolg vasculaire schade die een rol kan spelen bij het uittreden van gasbellen uit

de bloedbaan naar de weefsels.

Stationaire intravasculaire microgasbellen zouden ook geassocieerd zijn met het in gang zetten van

een complementcascade die resulteert in thrombusvorming en ischemie secundair aan de blokkade

door de thrombi in plaats van als een direct resultaat van de gasbellen. De gasbellen kunnen zich dus

gedragen als vreemde voorwerpen die een cascade van evenementen in gang zetten en uiteindelijk

resulteren in trauma of DCS symptomen (Dennison et al., 2011).

10

4. HYPOTHESEN

4.1. GEDRAGVERANDERING

Er is een toenemende consensus dat de blootstelling aan militaire sonar mogelijk een gedragsreactie

tot gevolg heeft bij spitssnuitdolfijnen die kunnen leiden tot fatale strandingen. Er wordt gedacht dat

deze gedragsreactie duikgedrag van walvissen verandert en zou kunnen leiden tot laesies gerelateerd

aan gasbelvorming door decompressie (McCarthy et al., 2011 en Tyack et al., 2011). Hooker et al.

(2011) sluiten zich hier ook bij aan en dragen aan dat gedragsveranderingen in duikprofielen kunnen

resulteren in meer dan normale oververzadiging in weefsels en daaropvolgende ernstige

gasbelformatie.

In een experiment van Tyact et al. (2011) demonstreerde spitssnuitdolfijnen een reactie op sonar,

betreffende voorbarige stopzetten van foerageerduiken, samen met een verlengde stijging naar het

oppervlak. Deze veranderingen in duikprofiel zouden aldus decompressie in de hand kunnen werken.

Een vergelijkbare reactie werd gezien bij het afspelen van orkageluiden, met daaropvolgend een

verlengde ontwijking van meer dan tientallen kilometers, vergelijkbaar met de omvang van ontwijking

gezien bij de sonaroefeningen.

McCarthy et al. (2011) onderzochten het gedrag van foerageergroepen van spitssnuitdolfijn van

Blainville (Mesoplodon densirostris) door de tijdsduur en locatie van vocalisatie voor, tijdens en na

oefeningen van de marine te meten. De resultaten van de analyse suggereren sterk dat de dieren

ontwijkgedrag vertonen bij blootstelling aan MFA sonar tijdens dergelijke oefeningen. Verder

suggereren de data dat de dieren na de sonaractiviteit terugkeren binnen het bereik. Door dit

ontwijkgedrag zal de blootstelling aan sonar worden gereduceerd, maar als de spitssnuitdolfijnen uit

hun normale diepe water habitat bewegen naar ondiep water, kan dit het risico op stranden vergroten.

Veranderingen in duikgedrag kan er toe leiden dat het onmogelijk wordt voor zeezoogdieren om een

‘recompressieduik’ uit te voeren. Door de periode aan het wateroppervlak te beperken kan

gasbelvorming door decompressie vermeden worden. De hypothese van Dennison et al. (2012) luidt

dat gasbellen minder voorkomen in enkelvoudig gestrande dieren, dan van massagestrande dieren,

mits ze nog de kans kregen om een ‘recompressieduik’ uit te voeren voor de stranding. In tijdelijk

gevangen dolfijnen in Sarasota Bay werden geen gasbellen gedetecteerd. Dit leidt tot speculaties over

het feit dat de omogelijkheid tot recompressie de oorzaak van de gasbellen in gestrande dolfijnen zou

kunnen zijn.

4.2. FYSIOLOGISCHE COMPROMISSEN

Het lijkt erop dat duikende vertebraten op elk moment worden geconfronteerd met een overvloed van

fysiologische uitdagingen waarvan minimaliseren van de N2 absorptie er maar één is. Het duikprofiel,

longvolume en interval aan het oppervlakte voor de duik zijn een complex resultaat van verschillende

fysiologische compromissen. Deze kunnen optimaliseren van het drijfvermogen, maximaliseren van

foerageer succes, regelen van lichamelijke onderhoudfuncties (vertering en thermoregulatie) of

11

omgaan met melkzuuropstapeling bevatten, tegelijkertijd met het matigen van N2 lading en het

behouden van zuurstofaanvoer naar obligaat aerobe organen (zie figuur 2) (Hooker et al., 2011).

Volgens Hooker et al. (2011) is het onmogelijk voor zeezoogdieren om al deze doelen tegelijkertijd te

vervullen. Er zullen dus compromissen gesloten moeten worden. Het reduceren van longgas in termen

van gasdynamiek is bijvoorbeeld voordelig voor de reductie van de diepte van alveolair collaps en dus

voor de reductie van gasopname in de diepte. Sommige species (zoals zeeleeuwachtigen,

schildpadden, walvisachtigen en vogels) zijn afhankelijk zijn van de longzuurstofopslag tijdens het

duiken en anderen zoals de bultrugwalvis hebben luchtopslag in de longen nodig voor het

zogenaamde ‘gasbel-netting’ om prooi te concentreren (Hooker et al., 2011). Het duikvermogen van

duikende dieren kan ook mede bepaald worden door longgas. Pinguïns tonen aan dat ze de

hoeveelheid lucht die ze inhaleren controleren en laten afhangen van de diepte van de

daaropvolgende duik (Sato et al., 2002). Daarnaast is lucht ook vereist voor het voortbrengen van

geluid (echolocatie of sociale roepen) in walvisachtigen. Hoewel deze lucht op grotere dieptes minder

effect heeft op het drijfvermogen en het kan worden opgeslagen in aparte sinussen en neusholten die

niet significante diffusie naar het vasculair systeem ondersteunen (Sato et al., 2002).

Figuur 2 Geselecteerde mechanismen (licht grijs) be schikbaar voor dieren beheer van gas lading (zuurstof, O2; carbondioxide, CO2; stikstof, N2) tu ssen de longen en verschillen lichaamscompartimenten, met fysiologische compromis sen (donker grijs) ( uit Hooker et al., 2011)

Bewijs van deze compromissen werd geobserveerd bij grijze zeehonden (Sparling et al., 2007). Ze

lijken de kost van vertering uit te stellen tot na een verlengd interval aan het oppervlakte. De

Noordelijke zeeolifant presenteren ‘drift’ duiken met hetzelfde doel (Crocker et al., 1997).

Modellen van duikgedrag focuste initieel op zuurstofoverwegingen, ervan uitgaande dat de dieren

maximaal inhaleren voor de duik. Compromissen werden geïncorporeerd in deze modellen onder

andere in termen van maximalisering van foerageersucces gebaseerd op diepte en dichtheid van de

12

prooi beperkt door zuurstofbenodigdheden en door de incorporatie van thermale- en

verteringsbeperkingen in de analyse van foerageergedrag. Dergelijke modellen voor duikgedrag, met

de beperkingen veroorzaakt door N2 gaskinetiek naast het simultaan maximaliseren van het

foerageersucces, werden echter nog niet in overweging genomen (Houser et al., 2001).

Er is sterk bewijs dat zeezoogdieren enige controle hebben (vrijwillig of reflectief) over de intensiteit

van de ‘duikrespons’ en dat ze de respons kunnen aanpassen aan de hand van het compromis waar

ze mee te maken hebben (Fedak et al., 1988). De variabiliteit die wordt geobserveerd in de

hartslagfrequentie, basale stofwisselingssnelheid en renale en hepatische bloedvloei, die worden

gereduceerd in functie van de duiklengte, suggereert enige vorm van controle over de facetten van de

‘duikrespons’. Dit kan leiden tot dramatische variaties in weefsel-specifieke N2 partiële druk (Hooker et

al., 2011). Er is ook bewijs dat in sommige situaties zeezoogdieren routinematig hun veronderstelde

limieten overschrijden, bijvoorbeeld bij de aerobische capaciteit, en wellicht wordt een opstapeling van

melkzuur getolereerd om foerageerefficiëntie te optimaliseren (Tyack et al., 2006). Indien deze

controle uitvoerbaar is voor de ‘duikrespons’ dan kunnen zeezoogdieren potentieel occasioneel een

stijging van de N2 verzadigingsniveaus toelaten om andere targets te bereiken. De mogelijkheid

bestaat dan dat bij bepaalde precondities van hoge verzadigingsniveaus gecombineerd met gedrag of

fysiologische reacties, voor een waargenomen bedreiging, verzadigingsniveaus worden verscherpt en

kunnen leiden tot de vorming van gasbellen. Observaties van potentiële decompressielaesies werden

tot nu toe veroorzaakt door antropogene prikkels. Er is weinig bekend over de perceptie en reactie bij

natuurlijke versus antropogene bedreigingen en het is aannemelijk dat dezelfde reactie kan worden

veroorzaakt door zeldzame natuurlijke incidenten (Hooker et al., 2011).

4.3. VORMING VAN GASBELLEN VERMIJDEN OF TOLEREREN

Indien zeezoogdieren daadwerkelijk in een aantal gevallen kunnen overleven met N2 spanningen

hoger dan voorheen werd vermoed, is het mogelijk dat ze beschikken over mechanismen om

gasbelvorming te voorkomen doordat bijvoorbeeld de drempel die noodzakelijk is voor

oververzadiging veel hoger ligt dan in andere species. Het alternatief is (of additioneel) dat

decompressiegeïnduceerde gasbellen relatief vaak voorkomen, maar dat de zeezoogdieren

adaptaties bezitten die ze toelaat deze te tolereren onder normale omstandigheden. (Hooker et al.,

2011)

De aanwezigheid van gasbellen werd bestudeerd in twee recente studies. Onderzoeken van een

getrainde dolfijn in gevangenschap met een Doppler en/of twee-dimensionele echografie na series

van 10 tot 12 duiken (30-100 meter diep) vertoonden geen bewijs voor vasculaire N2 gasbelvorming in

de portale of brachiocephale venen (Houser et al., 2010). Het duikpatroon van dit dier is echter veel

oppervlakkiger en korter is dan die van veel wilde zeezoogdieren. Een laag niveau van

gasbelincidentie werd gedetecteerd in gestrande (normale en witgestreepte) dolfijnen met B-mode

echografie. Dit werd schijnbaar getolereerd, want de meeste vrijgelaten dieren ondervonden geen

duidelijke schadelijke consequenties (ze toonden normaal gedrag en stranden niet opnieuw).

13

5. DIAGNOSTIEK

5.1. BEELDVORMING

Bij gestrande zeezoogdieren kan beeldvorming gebruikt worden om de diagnose van DCS te stellen.

Meer specifiek wordt er gewerkt met helderheid (of ‘brightness’) mode of B-mode echografie om

intravasculaire gasbellen, zoals deze gevormd bij DCS, zichtbaar te maken als hyperechogene zones

in het bloed of weefsels.

Figuur 3 Echografie van een normale dolfijn. Pijlen duiden de rand van de nieren aan. (a) B-mode echografie van de linker nie r met hyperechogene zones en 'ring-down' artefact rond de renules. (b) rechter nier waarop 'ring-down' artefacten beter zichtbaar zijn. (c) dwars CT -beeld t.h.v. de nieren met gas rond en in de nieren, er is ook gas te zien in de darmlussen (dit is normaal) en naast het ruggenmerg ( uit Dennison et al., 2011)

Dennison et al. (2011) bevestigden hun hypothese dat gasbellen die

gevormd worden voor of tijdens het stranden herkend kunnen worden

met behulp van B-mode echografie. Voor hun experiment werd de

echografietechniek gekalibreerd in een laboratorium. Er werd gebruik

gemaakt van 22 dolfijnen die in de diepte verdronken door bijvangst en

zodoende wijdverspreide gasbellen op computertomografiebeelden (CT)

vertoonden (figuur 3).

Een stationair ‘schuim’ kan ontstaan door accumulatie van veelvoudige

gasbellen, het ‘ring-down’ artefact (figuur 3a). Deze kan normaal

voorkomen in het maag-darmstelsel. Om vals positieven te voorkomen

werden tenminste op twee plaatsen in het echografiebeeld ‘ring-down’

artefacten vereist. Daarnaast werden dieren zonder uitgesproken schade

opnieuw vrijgelaten en bij de dieren die stierven of werden geëuthanaseerd werd de aanwezigheid

van gasbellen bevestigd door autopsie en in sommige gevallen ook door CT en/of histologie.

De echografie-instellingen werden geoptimaliseerd voor specifieke weefselevaluatie. De studie

bevestigde dat B-mode echografie geschikt is om gasbellen te detecteren in oog-, nier- en

leverweefsel.

Echografie heeft ook beperkingen voor de detectie van gasbellen. Organen en lichaamssystemen die

normaal gezien gas bevatten (zoals trachea, thorax en maag-darmselsel) en regio’s die gescheiden

worden van de periferie door met gasgevulde structuren (zoals de long en delen van het maag-

darmstelsel) kunnen niet worden geëvalueerd. Organen die onder normale omstandigheden geen

gasbellen bevatten en aangrenzend gelegen zijn aan de lichaamswand kunnen aldus het beste

geëvalueerd worden met B-mode echografie. Het gebruik van CT post-mortem en autopsie zal helpen

om de gasaccumulaties te lokaliseren. Het is echter niet altijd mogelijk om met CT onderscheid te

maken tussen gas dat zich intravasculair of intraparenchymaal bevindt.

14

5.2. POST-MORTEM

Het eerste pathologische bewijs van in vivo gasbelvorming en weefseltrauma door gasbellen werd

geleverd door Jepson et al. (2003) bij een aantal walvisachtigen die waren gestrand bij de Canarische

eilanden en Groot-Brittannië. In de studie werden acht spitssnuitdolfijnen, een spitssnuitdolfijn van

Blainville's (Mesoplodon densirostris) en een spitssnuitdolfijn van Gervais (Mesoplodon europaeus)

onderzocht die waren gestrand tijdens sonaroefeningen van de marine. De dieren vertoonden

ernstige, diffuse vasculaire congestie en in verschillende organen werden gemarkeerde,

gedissemineerde microvasculaire gasbellen teruggevonden. Er werden geen pathogene bacteriën

geïsoleerd van de karkassen. De laesies coherent met, maar niet diagnostisch voor DCS (Jepson et

al., 2003).

Dit werd snel opgevolgd door meldingen over botaantasting bij potvissen (Physeter macrocephalus)

die mogelijk werd veroorzaakt door metabole ziekte, leeftijdsgebonden degeneratie of dysbare

osteonecrose (Moore and Early, 2004). In de skeletten van de potvissen werden osteonecrotisch-

achtige laesies opgemerkt die geïnterpreteerd kunnen worden als chronische letsels door duiken.

Deze letsels worden er van verdacht een resultaat te zijn van herhaalde N2 embolievorming over een

verloop van tijd (Moore en Early, 2004). Door het ontbreken van radiologisch of histologische data kon

duikgeïnduceerde osteonecrose niet definitief worden bevestigd.

Figuur 4 Aangetaste weefsels van de 10 cases ( uit Jepson et al., 2005)

15

In het artikel van Jepson et al. (2005) worden de pathologische bevindingen beschreven van acht

gestrande walvisachtigen in Groot-Brittannië met daarnaast cases van grampers (Grampus griseus)

en gewone dolfijnen (Delphinus delphis) die acute en chronische letsels vertoonden in associatie met

gasbellen in de lever en andere parenchymateuze organen. De tien gestrande walvisspecies toonden

ernstige, uitgebreide en potentieel dodelijke laesies met hogere prevalentie bij diepduikende species.

Er werden fibreus weefselinkapselingen en uitgebreide gasbellen, voornamelijk intravasculair,

gevonden. Laesies in weefsels veroorzaakt door gasbelvorming werd aangetoond met histologie. De

weefsels die laesies vertoonden van de cases worden weergegeven in de tabel in figuur 4.

Figuur 5 geeft tien voorbeelden van macroscopische en microscopische beelden van een aantal

interessante cases uit het onderzoek van Jepson et al. (2005). Het voornaamste aangetaste orgaan is

de lever. De lever vertoont bij een aantal cases multipele, macroscopische, met gas gevulde holtes in

het parenchym en/of onder het kapsel van Glisson al dan niet omgeven door fibrose (figuur 5.1, 5.2,

5.4, en 5.5). Microscopisch kunnen in het leverweefsel ook grote holten worden waargenomen (figuur

5.6). Naast de lever kan ook onder andere de nieren worden aangetast met holtevorming door

gasbellen (figuur 5.3).

Figuur 5 Macroscopische en microscopische beelden v an aangetaste organen en weefsels ( uit Jepson et al., 2005)

16

Bij autopsie van een gewone zeehond die stierf tijdens een experimentele duik werd een overvloed

van gasembolieën gevonden in de arteria mesenterica (grote bloedvaten die de darmen en pancreas

van bloed voorzien). De zeehond werd in 3 minuten tot 300 meter diepte gebracht en vervolgens in 9

minuten terug aan het oppervlak gebracht. Doordat de autopsie pas de volgende dag werd uitgevoerd

bestaat de kans echter dat in vivo gasbellen zijn gevormd doordat oververzadigde weefsels gassen

hebben losgelaten. Bovendien is het mogelijk dat de gedwongen duik ervoor heeft gezorgd dat de

zeehond niet heeft kunnen uitademen voor het begin van de duik. Dit zou onder normale

omstandigheden wel gebeuren. (Moore et al., 2009).

Recente onderzoeken met B-mode echografie toonden gasbellen in lever en nieren van levend

gestrande (normale en witgestreepte) dolfijnen binnen minuten tot uren na de stranding. Van de

dieren die later overleden werd bij een aantal gasbellen geconstateerd in de portaalvenen met

echografie of bij autopsie. Verder werden bij alle dieren gasbellen geconstateerd in de nieren of in de

subcapsulaire ruimte van de nieren en in de bloedvaten (Dennison et al., 2011).

5.3. DIFFERENTIAALDIAGNOSE

Accumulatie van intravasculair of intraparenchymaal gas kan een resultaat zijn van verscheidene

mechanismen. Volgens Dennison et al. (2011) moet er hierbij gedacht worden aan onder andere

barotrauma (trauma geïnduceerd door drukverandering in een met luchtgevulde structuur),

gasproducerende bacteriën, absorptie van intestinaal gas, iatrogene introductie van gas, decompositie

en desaturatie of ‘off-gassing’ van oververzadigd bloed of weefsels (zoals bij DCS). Een ander

mogelijk mechanisme dat wordt overwogen is het direct fysisch effect van intens geluid die gasnuclei

kunnen destabiliseren en gasbelgroei in N2 oververzadigde weefsels kunnen teweegbrengen (Houser

et al., 2001).

Barotrauma treedt op wanneer gas ontsnapt uit een normaal met gasgevulde structuur door een

verandering in druk met als resultaat fysische schade. Barotrauma werd voor het eerst aangetoond

door Van Bonn (2011) in een Californische zeeleeuw van een jaar oud met hypermetrische ataxie en

bilateraal afwezige ooglidreflex. De klinische symptomen werden veroorzaakt door meerdere

gasbellen in het cerebellum die meer dan twintig procent van het cerebellum in beslag namen. Op het

klinisch onderzoek werden ook fracturen van drie ribben gevonden, die vermoedelijk de oorzaak

waren van de gasbellen in de hersenen.

In zeehonden kunnen Morbillivirus en Influenza necrotiserende pneumonie veroorzaken dat kan

resulteren in ruptuur van de alveolen (barotrauma) en mediastinaal en interstitieel pulmonair

emfyseem, echter werd dit niet beschreven bij walvisachtigen. Barotrauma ten gevolge van necrose

en het in gedrang komen van de vasculariteit van het maag-darmstelsel tijdens strandingen zouden

een verklaring kunnen zijn voor de gasbellen in de portaalvenen die werden geïdentificeerd in twee

walvisachtigen in het onderzoek van Dennison et al. (2011), maar dit werd al eerder geëxploreerd en

verworpen als een bron van diffuse gasbelvorming in gestrande walvisachtigen. Daarnaast zou het

renale gas dat ook werd geobserveerd in deze gevallen hier niet door kunnen worden verklaard.

17

Onderzoeken van Dennison et al. (2011) leverden bewijs om bacteriën en decompositie uit te sluiten

als etiologie van de gasbellen. De bevindingen van renale gasaccumulatie in alle onderzochte levend

gestrande dolfijnen waren namelijk zonder klinische consequenties in de meerderheid van de dieren,

wat we wel verwachten bij een bacteriële infectie of in het geval van weefselafbraak. In de dolfijnen

die stierven of werden geëuthanaseerd waren de bevindingen gelijksoortig. Tevens bevestigden

autopsie en histopathologie dat er geen decompositie op was getreden en dat er geen tekenen van

systemische infectie door gasproducerende bacteriën aanwezig waren.

Drie dolfijnen in het onderzoek werden binnen twee minuten na stranding onderzocht met echografie

en hadden al gasbelvorming in de nieren. Dit suggereert sterk dat de gasbellen al waren gevormd op

het moment dat hun normale gedrag werd verstoord in het water voordat enige gravitationele effecten,

door aan land te zijn, hebben kunnen optreden (tenzij ze al eerder waren gestrand). Dennison et al.

(2011) concludeerden hieruit dat verdere gasbemonsteringen en analyses noodzakelijk zijn om de

oorsprong van het gas te bevestigen.

.

Figuur 6 Mogelijke scenario's die kunnen leiden tot de vorming en de uitkomst van gasbellen ( uit Hooker et al., 2011)

Hooker et al. (2011) stellen ook een vergelijkbaar scala aan scenario’s voor die betrekking kunnen

hebben op gasbelvorming en de mogelijke consequenties voor de zeezoogdieren (zie figuur 6): (i)

Bellen kunnen ongerelateerd zijn aan decompressie en ontstaan via bacteriële decompositie (verval

van weefsels afgebroken door micro-organismen) of via trauma (bijvoorbeeld ‘Magnetic Resonance

Imaging’ (MRI) onthult cerebellaire laesies in jonge zeeleeuwen, waarschijnlijk geresulteerd uit

arteriële gasembolie als gevolg van een ribfractuur). (ii) Gasembolie kunnen ook tevoorschijn komen

uit oververzadigde weefsels verschillende uren na sterfte bij een dier die door een andere factor stierf

en dan decompresseerde, dit is experimenteel aangetoond bij schapen. (iii) Gasembolie kunnen

worden vrijgezet uit oververzadigde weefsels en bijdragen tot sterfte (zoals bij DCS).

18

6. STUDIES

6.1. GEDRAGSTUDIES

McCarthy et al. (2011) onderzochten het gedrag van foerageergroepen van spitssnuitdolfijnen van de

Blainville (Mesoplodon densirostris; Md) door de tijdsduur en locatie van vocalisatie voor, tijdens en na

oefeningen van de marine te meten. Deze oefeningen worden gekenmerkt door het gebruik van

verscheidene schepen die MFA sonar (nominaal 2-20 kHz) uitzenden met tevens gebruik maken van

andere akoestische bronnen. Het gezang van de dolfijnen (‘clicks’) werd gedetecteerd met 96

hydrofoons verspreid over een gebied van ongeveer 1,500 km2. Md vocaliseren alleen tijdens diepe

foerageerduiken. Een ‘Group Vocal Period’ (GVP) werd beschouwd als een unieke set van temporale

en ruimtelijke vocalisaties die een groep van Md tijdens een diepe foerageerduik representeren. De

start van een GVP wordt herkend aan het voorkomen van vijf of meer specifieke Md clicks, ook wel

een ‘click train’. Deze GVPs stellen niet het aantal groepen voor in het bereik maar reflecteren het

totaal aantal foerageerduiken, sommige dus geassocieerd met dezelfde groep. Twee datasets (uit

2007 en 2008) werden gebruikt om vier hypothesen te testen: (i) het aantal GVPs is lager tijdens de

oefening dan ervoor, (ii) het aantal GVPs is lager tijdens de oefening dan erna, (iii) het aantal GVPs

herstelt na de oefening tot het aantal dat aanwezig was voor de oefening, en (iiii) de afname in GVPs

is sterker in de binnenste hydrofoons dan in de buitenste.

Figuur 7 Gemiddelde aantal GVPs per uur in intervalle n van 5 uur voor, tijdens en na sonaroefeningen in 2007 en 2008 (uit McCarthy et al., 2011)

19

De eerste en tweede hypothese werd bevestigd in beide datasets door respectievelijk detectie van

een significant hoger aantal GVPs voor de sonaroefening dan tijdens en het aantal GVPs was lager

tijdens de beide oefeningen dan erna. Wat betreft de derde hypothese waren er in 2007 inderdaad

significant minder GVPs tijdens de oefening dan het aantal direct na de sonar. In 2008 was dit niet het

geval, en werd zelfs een hoger aantal GVPs gedetecteerd in een latere periode dan voor, tijdens en

direct na blootstelling (weergegeven in figuur 7). Een mogelijke verklaring hiervoor is dat de walvissen

1-3 dagen nodig hebben om te herstellen na blootstelling.

Hypothese 4, dat de afname in het aantal GVPs sterker was in de binnenste hydrofoons dan in de

buitenste, werd sterk ondersteund door de dataset uit 2007, maar zwak tot niet significant in de

dataset uit 2008 (zie figuur 8). Dit kan erop wijzen dat, indien de dieren hun vocalisaties voortzetten

maar bewegen tot buiten het bereik, er een proportie van de groep zich naar buiten het bereik heeft

verplaatst.

Figuur 8 De vaste lijn zijn het aantal GVPs gedetecte erd in de binnenste hydrofoons (driehoek) en de gestippelde lijn zijn de GVPs gedetecteerd in de buit enste hydrofoons (plus) ( uit McCarthy et al., 2011)

De distributie van de dieren in de datasets uit 2007 en 2008 wordt geïllustreerd in respectievelijk figuur

9 en 10. Deze data suggereren dat de dieren zijn verspreid over het hele bereik, maar geen

vocalisaties vertoonden, of dat de dieren zijn verplaatst buiten het bereik. Figuur 11 laat zien dat de

waarneming van signalen van Md tijdens de oefening waren gedistribueerd in de periferie van het

bereik en niet in het centrum waar de militaire operatie was geconcentreerd. De terugkeersnelheid

was uniform met de snelheid in horizontale beweging van dieren met een label. Dit suggereert dat de

dieren die niet werden gedetecteerd tijdens de sonaroefening zich hadden verplaatst naar buiten het

bereik en na het einde van de oefeningen opnieuw terugkeerden.

20

Figuur 9 Detecties van de gemiddelde Md vocalisatie s per uur (aangeduid met een kleurcode) in elke hydrofoon (rode stipjes) gedurende de 2007 oefening (uit McCarthy et al., 2011)

Figuur 10 Detecties van het gemiddelde aantal vocal isaties per uur (aangeduid met een kleurcode) in el ke hydrofoon (rode stipjes) tijdens de 2008 oefening ( uit McCarthy et al., 2011)

McCarthy et al. (2011) geven drie mogelijke verklaringen voor de afname van vocalisatieactiviteit

geassocieerd met foerageergroepen van Md tijdens militaire oefeningen: (1) de dieren bewogen uit

het bereik en gingen daar verder met vocaliseren, (2) de dieren vocaliseerden niet tijdens de oefening,

of (3) het systeem faalde om de vocalisaties van de walvissen te detecteren door invloeden van het

geluid geproduceerd door militaire operaties (met andere woorden het geluid werd gemaskeerd). De

resultaten van de analyse suggereren sterk dat de dieren ontwijkgedrag vertonen bij blootstelling aan

MFA sonar tijdens dergelijke oefeningen. Verder suggereren de data dat de dieren na de

sonaractiviteit terugkeren binnen het bereik.

21

Figuur 11 Een bovenaanzicht van de cumulatieve bloot stellingsniveau aan geluid op 100 meter diepte tijdens de sonaroefeningen van 2008. De kleurcode g eeft het geluidsniveau in dB weer ( uit McCarthy et al., 2011)

6.2. GASKINETIEKMODELLEN

Modellen voor gaskinetiek kunnen gebruikt worden om voorspellingen te doen over het gedrag van

een gas in het lichaam onder druk. De modellen worden gebaseerd op het opnemen en afgeven van

N2 van de longen naar bloed en weefsels (Houser et al., 2001; Zimmer en Tyack, 2007). Bruikbare

hypothesen voor onderzoek naar de belangrijkste variabelen om deze complexe kwestie beter te

begrijpen kunnen worden gevormd aan de hand van de resultaten van deze modellen. Ze moeten

echter met enige voorzichtigheid worden bekeken en vereisen verificatie. Verbinding van deze

modellen met gemeten duikprofielen laat een onderzoek toe van de voorspelde N2 spanning

gedurende waargenomen duikgedrag en kan verder illustreren hoe het mogelijk is dat zeezoogdieren

oververzadiging ervaren (Hooker et al., 2009).

Recente modellen maken gebruik van steeds complexere compartimenteringscenario’s. Dit laat toe N2

opname in verschillende weefsels met verschillende perfusiesnelheden weer te geven tijdens een

duik. In sommige weefsels (zoals in de hersenen) wordt N2 namelijk snel opgenomen terwijl in andere

weefsels (zoals in vet) dit veel trager gebeurt. In menselijke duikers is DCS bijna exclusief

neurologisch als een resultaat van snelle opstijgingprofielen en/of vasoconstrictie van perifere

weefsels. Studiemodellen voorspellen juist de hoogste oververzadiging tegen het einde van een duik

in het vetweefsel. Hoewel vetweefsel een traag weefsel is, is er door korte oppervlakte-intervallen

tussen opeenvolgende duiken te weinig tijd om al het N2 gas te lossen en kan er aldus op lange

termijn meer gas accumuleren dan in de snelle weefsels (Hooker et al., 2009).

22

Sommige artikels dragen aan dat oppervlakkige duiken (voor longcollaps) het grootste effect hebben

op de dynamiek van N2 opname en afgifte (Zimmer en Tyack, 2007). Anderen beargumenteren dat

redistributie van gas tussen weefsels, door veranderingen in perfusie, in de diepte voorbij het punt van

longcollaps ook in beschouwing moeten worden genomen. Dit aangezien trage weefsels in dit stadium

nog steeds N2 zullen opnemen tot een maximale theoretische spanning gelijk aan de partiële druk van

N2 gas in de long bij functioneel longcollaps (Hooker et al., 2009).

Feitelijk zijn de aanpassingen in de circulatie tijdens een duik en de opname van N2 door de

verschillende weefsels voor geen enkel duikende vertebraat goed gekend. Deze modellen worden

hierdoor beperkt tot gebruik van schaarse data die beschikbaar is voor enkele species om dienst te

doen als constanten van weefselopname. Ondanks deze beperking komen de modellen voor N2

opname tot een vrij coherente conclusie dat, onder bepaalde gemodelleerde duikcondities, weefsels

een grote kans hebben op oververzadiging (Houser et al., 2001; Zimmer en Tyack, 2007; Fahlman et

al., 2006). Tot nu toe is er echter nog niemand in geslaagd om vasculaire gasbelvorming in herhaalde

duiken van getrainde dieren aan te tonen (Houser et al., 2010).

7. VERDER ONDERZOEK Verder onderzoek is absoluut en dringend noodzakelijk om de vele onbeantwoorde vragen over het

effect van sonar op zeezoogdieren te kunnen beantwoorden. Hooker et al. stellen toekomstige

onderzoeken voor die aansluiten op het huidige begrip van de aspecten van dit uitgebreide spectrum

van disciplines. Ze stellen drie thema’s voor: (i) duikfysiologie en reacties, (ii) duikgedrag en

gasbelincidentie, en (iii) gasbelvermijding, tolerantie, effecten en pathofysiologie. Het eerste thema

betreft de etiologie van oververzadiging en gasbelvorming. Ons begrip van ‘duikrespons’ inclusief de

diepte en mechanismen van longcollaps en de veranderingen in de bloedvloei (en resulterende

veranderingen in N2 opname en verwijdering) tijdens duiken, is gebaseerd op weinig studies van

weinig species. Het tweede thema betreft de frequentie van het voorkomen van gasbellen door het

duikgedrag. Er kan geprobeerd worden een verband te vinden tussen informatie gecollecteerd bij

strandingen wat betreft gedrag met generalisaties duikgedrag van verschillende species. Het derde

thema betreft het begrijpen van omstandigheden waarin gasbellen een significante bedreiging

vormen. Een veelomvattende documentatie van strandingen laat een beschrijving toe van de

aanwezigheid en distributie van gasbellen in gestrande kadavers. Op het cellulair niveau weten we

nog weinig over hoe gasbellen sublethale letsels toebrengen en of er een immuunrespons is tegen de

gasbelvorming en hoe zeezoogdieren verschillen van landzoogdieren in hun reactie op gasbellen.

Volgens Dennison et al. (2011) zou een drukbestendige echografie systeem dat data registreert

bevestigd met een zuignap aan een duikende walvis hulp kunnen bieden bij het onderzoek naar de

uitgebreidheid van oververzadiging en gasbellen als onderdeel van de routine duikfysiologie. Dit in

tegenstelling tot onderzoeken die worden gedaan op enkel gestrande dieren die gehanteerd worden.

23

8. BESPREKING De onderliggende oorzaken voor strandingen van walvisachtigen zijn nog altijd niet precies gekend.

Hypothesen werden gepresenteerd, zoals de vorming van gasbellen door direct effect van de

geluidsgolven van sonar of door complicaties door veranderingen in duikgedrag (Houser et al., 2001;

Jepson et al., 2003; Fernández et al., 2004 en Hooker et al., 2009). De onderliggende oorzaken voor

massastrandingen blijven hypothetisch en veel vragen blijven onbeantwoord.

Dat er een verband is tussen sonar en massastrandingen van zeezoogdieren is één ding dat wel

duidelijk is. Spitssnuitdolfijnen (Ziphiidae) stranden massaal in ruimtelijke en temporele associatie met

militaire oefeningen die gebruik maken van sonar (Jepson et al., 2003 en Fernández et al., 2004).

De geobserveerde laesies (dat wil zeggen abnormaal weefsel) in combinatie met intravasculaire

gasembolieën en gasembolieën in hoofdorganen deden DCS vermoeden (Jepson et al., 2003 en

Fernández et al., 2004). Op autopsie werden verscheidene afwijkingen gevonden waaronder laesies

veroorzaakt door gasbelvorming en ook vetembolieën in bloedvaten en parenchymaal weefsel van

vitale organen (Fernández et al., 2004). Of dit inderdaad DCS voorstelt en in welke graad gasbellen

werden gevormd na stranden wordt betwist. Niettemin werd dit syndroom van gigantisch acute gas- en

vetembolie ook gevonden in dieren die voor de kust dreven voor stranding en niet in spitssnuitdolfijnen

die gestrand waren door een andere doodsoorzaak. Dit leidde tot het standpunt dat gas- en

vetembolie niet werden veroorzaakt door het stranden zelf (Fernández et al., 2004).

Geobserveerde gasbellaesies bij de gestrande dieren leverde het bewijs dat de laesies het resultaat

zijn van in vivo gasbelvorming die zich al voordeed voor de stranding. Fibreus weefselinkapselingen,

de uitgebreidheid van gasbellen en verspreide bloeduitstortingen in vetrijke weefsels die werden

waargenomen bij gestrande dieren in het Verenigd Koninkrijk wijzen erop gasbelvorming kan

voorkomen en lang genoeg kan persisteren om een cellulaire reactie te genereren (Fernández et al.,

2004; Jepson et al., 2005 en Van Bonn et al., 2011). Osteonecrotisch-achtige letsels die werden

opgemerkt in skeletten van potvissen (Physeter macrocephalus) kunnen ook geïnterpreteerd worden

als chronische duikletsels (Moore and Early, 2004).

Onder de meeste natuurlijke omstandigheden lijken zeezoogdieren te duiken zonder

gasbelgeïnduceerde decompressielaesies. Dergelijke chronische laesies, indien veroorzaakt door

duiken, kunnen er echter op wijzen dat de dieren kunnen leven met subletale gasbelvorming op een

regelmatige basis, maar met mogelijke langetermijneffecten op het bot (Moore and Early, 2004). Uit

autopsieresultaten van recente strandingen met decompressieziekte-achtige symptomen blijkt dus dat

zeezoogdieren ook gestegen bloed- en weefselstikstofgehalten kunnen ervaren tijdens het duiken

(Fernández, 2004).

Er is bewijs dat er op wijst dat er misschien vaker dan gedacht precursoren, zoals oververzadiging en

gasbellen, aanwezig zijn in de dieren. Het lijkt erop dat fysiologische adaptaties die N2 lading

verlichten tijdens het duiken niet onontbeerlijk N2 lading voorkomen of minimaliseren, maar eerder

24

gemodificeerd worden indien nodig op een duik-tot-duik basis naargelang andere compromissen. Dit

resulteert dus in grotere variaties in de N2 bloedniveaus dan eerder werd verondersteld. De kijk op

adaptaties van zeezoogdieren zal dan ook moeten veranderen van simpelweg minimaliseren van de

N2 lading naar de management van de N2 lading. Hooker et al. (2011) suggereren dat er een

variabiliteit in management van N2 vereist is aangezien duikers worden geconfronteerd met diverse

fysiologische compromissen binnen hun duikgedrag. Het is dan mogelijk een reactie op een

onverwachte acute bedreiging (zoals door de mens veroorzaakt geluid) vernomen als meer direct

cruciaal dan de management van N2 kan aldus resulteren in decompressielaesies. Dit kan een

strategisch risico zijn betreffende de N2 lading voor het dier maar kan desondanks uitdraaien in iets

onvoordeligs (Hooker et al., 2011).

Ondanks adaptatiemechanismen kunnen symptomatische gasbellen gevormd worden onder bepaalde

omstandigheden (Fernández et al., 2004). De bevindingen suggereren dat de gestrande

zeezoogdieren niet volledig anatomisch of evenmin fysiologisch bestand zijn tegen het effect van

diepduiken. De twee primaire duikadaptaties die gedacht werden de N2 opname te minimaliseren in de

diepte zijn de fysiologische ‘duikrespons’ en longcollaps. Ze zijn echter allebei misschien niet zo

veelomvattend als initieel gedacht (Hooker et al., 2011). ‘Geforceerde onderdompeling’ van dieren in

gevangenschap genereerde initieel een maximale duikrespons (Scholander et al.,1940). Recentere

studies die gebruik maakten van getrainde of natuurlijk duikende dieren bewezen vergelijkende

reacties, maar deze worden gereduceerd en/of zijn meer variabel afhankelijk van het gedrag en leeftijd

van de dieren (Fedak et al., 1988). Het is nu gekend dat de ‘duikrespons’ varieert tussen species,

gedrag en leeftijd van de dieren. Verder verschijnen verschillende elementen van de reactie onder

corticale controle, dit laat initiatie van de reactie toe voor de aanvang van de duik (Fedak et al., 1988).

Longcompressie tijdens duiken zal pas op grotere diepte resulteren in longcollaps dan initieel werd

geopperd door het Scholander balloon-pipe model (1940). Feitelijk is dit het resultaat van compressie

van de trachea. Progressieve collaps van de alveoli zal aldus zorgen voor een stapsgewijze

vermindering van diffusie (Bostrom et al., 2008). Diepte van longcollaps geconcludeerd uit voorgaande

studies van N2 bloed concentraties zullen herzien worden tot grotere diepten gebruik makend van dit

nieuwe model. Experimenten die kadavers van zeezoogdieren met opgepompte longen blootstelde

aan druk suggereerde ook diepere dieptes dan voorheen aangenomen, hoewel post-mortem

veranderingen in weefselelasticiteit de resultaten misschien heeft beïnvloed (Moore et al., 2011).

De meest plausibele hypothese is dat de blootstelling aan militaire sonar een gedragsreactie tot

gevolg heeft bij spitssnuitdolfijnen die kunnen leiden tot fatale strandingen. Spitssnuitdolfijnen van

Blainville vertonen ontwijkgedrag tijdens oefeningen van de marine die gebruik maakten van MFA

sonar (McCarthy et al., 2011). Door dit ontwijkgedrag zal de blootstelling aan sonar worden

gereduceerd, maar als de spitssnuitdolfijnen uit hun normale diepe waterhabitat bewegen naar ondiep

water, kan dit het risico op stranden vergroten. De resultaten suggereren dat walvissen MFA sonar

behandelen als een mogelijke aanwezigheid van een orka, aangezien vergelijkbare reacties worden

uitgelokt bij blootstelling aan MFA sonar en bij een orkastimuli (Tyact et al., 2011). Er wordt gedacht

25

dat deze gedragsreactie duikgedrag van walvissen verandert en zou kunnen leiden tot laesies

gerelateerd aan gasbelvorming door decompressie (McCarthy et al., 2011 en Tyack et al., 2011).

Hooker et al. (2011) sluiten zich hier ook bij aan en dragen aan dat gedragsveranderingen in

duikprofielen kunnen resulteren in meer dan normale oververzadiging in weefsels en daaropvolgende

ernstige gasbelformatie.

Het is mogelijk dat de verandering in duikgedrag er toe leidt dat zeezoogdieren de mogelijkheid tot

recompressie verliezen. Dit kan mogelijk aan de basis liggen voor observatie van gasbellen met

echografie. De goede algemene gezondheid van dolfijnen in massastrandingen is een contrast ten

opzichte van die van de meeste enkelvoudig gestrande dolfijnen, die vaak neigen tot een diversiteit

van pathologische condities die de oorzaak was van stranden. Een verklaring hiervoor zou kunnen zijn

dat enkelvoudig gestrande dieren waarschijnlijk minder actief aan het duiken waren op het moment

van stranden dan de massagestrande groepen en hebben in dit geval al een ‘recompressieduik’

kunnen doen voor aanvang van de stranding. De hypothese van Dennison et al. (2011) is dan ook dat

het voorkomen van gasbellen minder zal zijn in de meeste enkelvoudig gestrande dieren dan

massagestrande dieren, indien ze minder duiken in een bepaalde tijdsperiode.

26

V. REFERENTIELIJST

Bostrom BL; Fahlman A; Jones DR (2008). Tracheal compression delays alveolar collapse during

deep diving in marine mammals. Respiratory physiology & neurobiology 161, 298-305.

Cook, MLH; Varela, RA; Goldstein, JD; McCulloch, SD; Bossart, GD; Finneran, JJ; Houser, D; Mann,

DA (2006). Beaked whale auditory evoked potential hearing measurements. Journal of comparative

physiology a-neuroethology sensory neural and behavioral physiology 192, 489-495.

Crocker DE; LeBoeuf BJ; Costa DP (1997). Drift diving in female northern elephant seals: Implications

for food processing. Canadian journal of zoology-revue canadienne de zoologie 75, 27-39.

Dennison, S; Moore, MJ; Fahlman, A; Moore, K; Sharp, S; Harry, CT; Hoppe, J; Niemeyer, M; Lentell,

B; Wells, RS. (2011). Bubbles in live-stranded dolphins. Proceedings of the royal society B-biological

sciences 279, 1396-1404.

Fahlman, A; Olszowka, A; Bostrom, B; Jones, DR (2006). Deep diving mammals: Dive behavior and

circulatory adjustments contribute to bends avoidance. Respiratory physiology & neurobiology 153,

66-77.

Fahy, F. en Walker J. (1998). Fundamentals of noise and vibration. Taylor & Francis, New York,p. 375

Falke, KJ; Hill, RD; Qvist, J; Schneider,Rc; Guppy, M; Liggins, GC; Hochachka, PW; Elliott, RE; Zapol,

WM (1985). Seal lungs collapse during free diving – evidence from arterial nitrogen tensions. Science

229, 556-558.

Fedak MA; Pullen MR; Kanwisher J (1988). Circulatory responses of seals to periodic breathing -

heart-rate and breathing during exercise and diving in the laboratory and open sea. Canadian journal

of zoology-revue canadienne de zoologie 66, 53-60.

Fernandez, A; Edwards, JF; Rodriguez, F; de los Monteros, AE; Herraez, P; Castro, P; Jaber, JR;

Martin, V; Arbelo, M (2004). "Gas and fat embolic syndrome" involving a mass stranding of beaked

whales (Family Ziphiidae) exposed to anthropogenic sonar signals. Veterinary pathology 42, 446-457.

Hiebert SM en Burch E (2002). Simulated human diving and heart rate: making the most of the diving

response as a laboratory exercise. Advances in physiology education 27, 130-145.

Hooker, SK; Baird, RW; Fahlman, A (2009) Could beaked whales get the bends? Effect of diving

behaviour and physiology on modelled gas exchange for three species: Ziphius cavirostris,

Mesoplodon densirostris and Hyperoodon ampullatus. Respiratory physiology & neurobiology 167,

235-246.

27

Hooker, SK; Fahlman, A; Moore, MJ; de Soto, NA; de Quiros, YB; Brubakk, AO; Costa, DP; Costidis,

AM; Dennison, S; Falke, KJ; Fernandez, A; Ferrigno, M; Fitz-Clarke, JR; Garner, MM; Houser, DS;

Jepson, PD; Ketten, DR; Kvadsheim, PH; Madsen, PT; Pollock, NW; Rotstein, DS; Rowles, TK;

Simmons, SE; Van Bonn, W; Weathersby, PK; Weise, MJ; Williams, TM; Tyack, PL (2011). Deadly

diving? Physiological and behavioural management of decompression stress in diving mammals.

Proceedings of the royal society B-biological sciences 279, 1041-1050.

Houser DS; Howard R; Ridgway S (2001). Can diving-induced tissue nitrogen supersaturation

increase the chance of acoustically driven bubble growth in marine mammals?. Journal of theoretical

biology 213, 183-195.

Houser, DS; Dankiewicz-Talmadge, LA; Stockard, TK; Ponganis, PJ (2011). Investigation of the

potential for vascular bubble formation in a repetitively diving dolphin. Journal of experimental biology

213, 52-62.

Jepson, PD; Arbelo, M; Deaville, R; Patterson, IAP; Castro, P; Baker, JR; Degollada, E; Ross, HM;

Herraez, P; Pocknell, AM; Rodriguez, F; Howie, FE; Espinosa, A; Reid, RJ; Jaber, JR; Martin, V;

Cunningham, AA; Fernandez, A (2003). Gas-bubble lesions in stranded cetaceans - Was sonar

responsible for a spate of whale deaths after an Atlantic military exercise?. Nature 425, 575-576.

Jepson, PD; Deaville, R; Patterson, IAP; Pocknell, AM; Ross, HM; Baker, JR; Howie, FE; Reid, RJ;

Colloff, A; Cunningham, AA (2005). Acute and chronic gas bubble lesions in cetaceans stranded in the

United Kingdom. Veterinary pathology 42, 291-305.

Kooyman GL en Ponganis PJ (1998). The physiological basis of diving to depth: birds and mammals.

Annual review of physiology 60, 19-32.

Le Chevalier F. (2002) Principles of radar and sonar signal processing. Artech House, Norwood, p.2-6.

McCarthy E; Moretti D; Len T; DiMarzio, N; Morrissey, R; Jarvis, S; Ward, J; Izzi, A; Dilley, A (2011)

Changes in spatial and temporal distribution and vocal behavior of Blainville's beaked whales

(Mesoplodon densirostris) during multiship exercises with mid-frequency sonar. Marine mammal

science 27, 206-226.

Melnikov VV (1997). The arterial system of the sperm whale (Physeter macrocephalus). Journal of

morphology 234, 37-50.

Moore MJ; Early GA (2004). Cumulative sperm whale bone damage and the bends. Science 306,

2215-2215.

28

Moore, MJ; Bogomolni, AL; Dennison, SE; Early,G; Garner, MM; Hayward, BA; Lentell, BJ; Rotstein,

DS (2009). Gas Bubbles in Seals, Dolphins, and Porpoises Entangled and Drowned at Depth in

Gillnets. Veterinary pathology 46, 536-547.

Rommel S.A.; Costidis A.M.; Fernández A.; Jepson P.D.; Pabst D.A. (2006). Elements of beaked

whale anatomy and diving physiology and some hypothetical causes of sonar-related stranding.

Journal of cetacean research and management 7, 189-209.

Sato, K; Naito, Y; Kato, A; Niizuma, Y; Watanuki, Y; Charrassin, JB; Bost, CA; Handrich, Y; Le Maho,

Y (2002). Buoyancy and maximal diving depth in penguins: do they control inhaling air volume?.

Journal of experimental biology 205, 1189-1197.

Scholander P.F. (1940) Experimental investigations on the respiratory function in diving mammals and

birds. Hvalradets Skrifter 22, 1-131.

Sparling CE; Fedak MA; Thompson D (2007). Eat now, pay later? Evidence of deferred food-

processing costs in diving seals. Biology letters 3, 94-98.

Thom, SR; Yang, M; Bhopale, VM; Huang, S; Milovanova, TN (2010). Microparticles initiate

decompression-induced neutrophil activation and subsequent vascular injuries. Journal of Applied

Physiology110, 340-351.

Tyack, PL; Zimmer, WMX; Moretti, D; Southall, BL; Claridge, DE; Durban, JW; Clark, CW; D'Amico, A;

DiMarzio, N; Jarvis, S; McCarthy, E; Morrissey, R; Ward, J; Boyd, IL (2011). Beaked Whales Respond

to Simulated and Actual Navy Sonar. Plos one 6, issue 3, e17009.

Van Bonn, W; Montie, E; Dennison, S; Pussini, N; Cook, P; Greig, D; Barakos, J; Colegrove, K;

Gulland, F (2011). Evidence of injury caused by gas bubbles in a live marine mammal: barotrauma in

a California sea lion Zalophus californianus. Diseases of aquatic organisms 96, 89-96.

Vann, RD; Butler, FK; Mitchell, SJ; Moon, RE (2011). Decompression illness. Lancet 377, 153-164.

Zimmer WMX; Tyack PL (2007). Repetitive shallow dives pose decompression risk in deep-diving

beaked whales. Marine mammal science 23, 888-925.