UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2011-2012

THERMOREGULATIE VAN DE HERSENEN BIJ HET PAARD

door

Véronique VAN VOSSEL

Promotor: Prof. Dr. P. Simoens Literatuurstudie in het kader

Medepromotor: Drs. Marjan Doom van de Masterproef

Auteursrecht

De auteur en de promotor(en) geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar

te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht,

in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen

van gegevens uit deze studie.

Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor(en). Het

auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft

benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de

individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren.

De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele

doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.

Voorwoord

De thermoregulatie van de hersenen bij het paard door Véronique Van Vossel, studente

Diergeneeskunde tweede master aan de Universiteit Gent, faculteit Diergeneeskunde in Merelbeke.

Door onvoorziene omstandigheden had ik geen onderwerp meer om aan het eerste deel van de

Masterproef te kunnen beginnen. Ik ben raad gaan vragen bij Professor Dr. Paul Simoens om een

nieuw onderwerp en een nieuwe promotor te zoeken. Hij bood me direct hulp aan en ik kreeg de

mogelijkheid om over dit onderwerp een literatuurstudie te maken. Bij dezen wil ik mijn promotor met

het grootste respect bedanken om mij de kans en de vrijheid te geven dit onderwerp te mogen

uitwerken als literatuurstudie. Zijn kennis, inzichten, helpende hand, richtinggevende informatie en zijn

motivatie hebben me zeer goed geholpen om de literatuurstudie tot een goed einde te kunnen

brengen en mijn interesse voor het paard en kennis over het paard verder uit te breiden. Tot slot wil ik

mijn partner, vrienden en medestudenten bedanken om mij te steunen en te blijven motiveren.

Inhoudsopgave

SAMENVATTING ................................................................................................................................ p. 1

INLEIDING ........................................................................................................................................... p. 2

LITERATUURSTUDIE ......................................................................................................................... p. 4

1. Anatomische structuren voor de thermoregulatie van de hersenen ............................................... p. 4

1.1. Arteriële structuren ................................................................................................................... p. 4

1.1.1. Circulus arteriosus cerebri (Cirkel van Willis) .................................................................... p. 4

1.1.2. Het rete mirabile ................................................................................................................ p. 5

1.2. Veneuze structuren .................................................................................................................. p. 6

1.3. Oppervlakte-structuren ............................................................................................................. p. 6

1.3.1. De huid .............................................................................................................................. p. 6

1.3.2. Slijmvliezen ........................................................................................................................ p. 7

1.4. De luchtzakken ......................................................................................................................... p. 7

1.4.1. Anatomische lokalisatie ..................................................................................................... p. 7

1.4.2. Het ostium pharyngeum tubae auditivae ........................................................................... p. 8

2. Fysiologie van de thermoregulatie van de hersenen ...................................................................... p. 9

2.1. De rete-strategie ....................................................................................................................... p. 9

2.2. De non-rete directe warmtetransfer ........................................................................................ p. 10

2.3. De non-rete perfusie van de durale veneuze sinussen .......................................................... p. 10

3. Thermoregulatie van de hersenen bij het paard ........................................................................... p. 12

3.1. De eerste hypothese: Thermoregulatie via de luchtzakken ................................................... p. 12

3.2. De tweede hypothese: Thermoregulatie via een ander mechanisme dan de luchtzakken .... p. 13

3.3. De derde hypothese: Thermoregulatie via de sinus cavernosus ........................................... p. 14

3.4. De vierde hypothese: Thermoregulatie via de combinatie van de anatomische structuren .. p. 16

BESPREKING ................................................................................................................................... p. 17

REFERENTIELIJST .......................................................................................................................... p. 18

BIJLAGEN ......................................................................................................................................... p. 20

Bijlage I: Figuren van de vascularisatie van het hoofd .................................................................. p. 20

Bijlage II: Figuren van de luchtzakken ........................................................................................... p. 22

Bijlage III: De eerste hypothese versus de tweede hypothese ..................................................... p. 25

1

Samenvatting

Thermoregulatie van de hersenen is noodzakelijk voor alle diersoorten en in het bijzonder voor

atletische species, aangezien de hersenen irreversibel beschadigd zouden kunnen worden door

hyperthermie. Bij de verschillende species onderkent men verschillende anatomische structuren die

belangrijk zijn voor de thermoregulatie. Zo maakt men onder andere een onderscheid tussen species

met en species zonder een rete mirabile (wondernet). Bij het paard, een species zonder een rete

mirabile, is het nog onduidelijk hoe de thermoregulatie van de hersenen wordt bewerkstelligd. Het

paard beschikt niet over de thermoregulatorische aanpassingen die aanwezig zijn bij andere species.

In deze literatuurstudie worden verschillende hypothesen aangehaald op basis van de bevindingen

van de verschillende auteurs. De eerste hypothese betreft de cruciale rol van de luchtzakken inzake

de afkoeling van de arteria carotis interna en dus van de hersenen. Een tweede hypothese is dat de

luchtzakken op zich onvoldoende zijn en dat selectieve thermoregulatie van de hersenen (Selective

brain cooling) bij het paard niet optreedt. Een derde hypothese omvat de functie van de sinus

cavernosus, dat nauw geassocieerd is met de bovenste luchtwegen, als voornaamste

thermoregulerende anatomische structuur. Als vierde en laatste hypothese wordt aangehaald dat al

deze anatomische structuren individueel onvoldoende zijn om de hersenen af te koelen en dat het dus

een combinatie van die verschillende structuren zou moeten zijn. Aanvullend aan de vierde hypothese

is de mogelijkheid bij het paard om te zweten net zoals bij de mens.

Sleutelwoorden: Luchtzakken – Paard – Selectieve thermoregulatie van de hersenen – Sinus

cavernosus – Rete mirabile

2

Inleiding

Selectieve thermoregulatie van de hersenen (Selective brain cooling) wordt gedefinieerd als het lokaal

of algemeen verlagen van de temperatuur ter hoogte van de hersenen onder de arteriële

bloedtemperatuur (Baptiste, 1998).

Thermoregulatie is noodzakelijk want het centrale zenuwstelsel en de hersenen in het bijzonder

blijken gevoelig te zijn aan hitte, zodat de metabolische warmteproductie gedurende arbeid op een

adequate manier dient afgedreven te worden (Hodgson et al., 1993; McConaghy et al., 1995). Het is

dus noodzakelijk om irreversibele schade van de hersenen door hyperthermie te voorkomen

(Hodgson et al., 1993; Baptiste et al., 2000). Toch betwijfelen Jessen (2001) en Mitchell et al. (2006)

zowel de stelling dat de hersenen gevoeliger zijn aan hittestress in vergelijking met andere weefsels

als de protectieve functie van de selectieve thermoregulatie, aangezien hier nog geen bewijs is voor

gevonden.

Er zijn verschillende anatomische structuren van belang bij de thermoregulatie: arteriële structuren (in

casu het rete mirabile), veneuze structuren (in casu de sinus cavernosus) en oppervlakten die in

contact zijn met de omgevende lucht. Het betreft enerzijds de huid bij species die afhankelijk zijn van

zweten zoals de mens, de baviaan en het paard (McConaghy et al., 1996). Anderzijds bepaalde

slijmvliezen zoals de neus, de trachea, de tong bij species die hijgen (in casu de hond en het schaap)

en in het bijzonder de luchtzakken van het paard (McConaghy et al., 1996). De anatomische

structuren zullen verder in de literatuurstudie besproken worden.

Er zijn drie fysiologische mechanismen erkend voor selectieve thermoregulatie van de hersenen

(Selective brain cooling) bij zoogdieren (Baptiste, 1998): Ten eerste “de rete strategie”. Countercurrent

heat exchange of warmte-uitwisseling vindt plaats tussen het warme arteriële bloed van het rete

mirabile (de anatomische warmte-uitwisselaar) en het koude veneuze bloed afkomstig van de nasale

mucosa. Het toepassen van “de rete strategie” wordt beschreven bij evenhoevige dieren en bij

bepaalde carnivoren die hijgen gebruiken als mechanisme voor warmteafvoer (Baptiste, 1998).

Ten tweede “de non-rete directe warmtetransfer” tussen de hersenen en de sinus cavernosus, waarbij

de sinus gekoeld veneus bloed ontvangt vanuit de nasale mucosa. Dit wordt beschreven bij konijnen,

die kunnen hijgen, en bij cavia’s (Baptiste, 1998).

Ten derde “de non-rete perfusie van de durale veneuze sinussen” met gekoeld veneus bloed

afkomstig van de hoofdhuid vanuit kleinere venen. Deze strategie is aangetoond bij de mens

(Baptiste, 1998).

Het paard beschikt over wonderbaarlijke atletische capaciteiten. Die capaciteiten vereisen

verschillende anatomische aanpassingen, zodat het lichaam hiervoor kan blijven compenseren.

Volgens Hodgson et al. (1993) en Baptiste et al. (2000) is één van deze aanpassingen het afkoelen

van de hersenen gedurende een inspanning.

3

Het is nog onduidelijk hoe het paard de thermoregulatie van de hersenen uitvoert, aangezien het niet

beschikt over een rete mirabile ondanks zijn atletische eigenschappen. Er is dus geen rete mirabile, er

is ontwikkeling van hoge lichaamstemperaturen tijdens inspanning en toch zijn er geen klinisch

waarneembare neurologische symptomen (Mitchell et al., 2006). Men zou verwachten dat het

mechanisme om de hersenen af te koelen hetzelfde zou zijn als bij het konijn en de cavia, in casu “de

non-rete directe warmtetransfer” (Baptiste, 1998). Het paard beschikt echter wel over een unieke

anatomische organisatie van de arteria carotis interna die, samen met de ongepaarde arteria basilaris,

de hersenen bevloeit.

Verder tonen de studies van onder andere McConaghy et al. (1995), Baptiste (1998) en Baptiste et al.

(2000) aan dat het paard de luchtzakken in belangrijke mate gebruikt om de arteria carotis interna

tijdens inspanning af te koelen en als dusdanig oververhitting van de hersenen te voorkomen. Zowel

de linker als de rechter arteria carotis interna is omgeven door de luchtzakken.

Daarnaast beschrijft de studie van McConaghy et al. (1995) de rol van de sinus cavernosus en de

bovenste luchtwegen in de selectieve thermoregulatie van de hersenen. Het echte hijgen zoals bij de

hond en het schaap is niet beschreven bij het paard, maar de afhankelijkheid van het respiratoir

systeem voor warmteafvoer (Hodgson et al., 1993) en selectieve thermoregulatie van de hersenen

(McConaghy et al., 1995) staat vast (McConaghy et al., 1996). McConaghy et al. (1996) spreken over

een atypische vorm van hijgen, omdat er wel een verhoogde bloedvloei naar de neus is, maar niet

naar de tong zoals bij de hond.

Tot slot zouden de mens en het paard de enige gekende species zijn die het zweten gebruiken als

warmteafvoer (McConaghy et al., 1996). Het paard is een interessant vergelijkend model voor de

thermoregulatorische mechanismen bij de mens. Beide bezitten de eigenschap zware inspanningen

uit te voeren en te zweten, ze hebben geen rete mirabile en ze worden beiden beschouwd als een

niet-hijgende species (Hodgson, 1998).

4

Literatuurstudie

1. ANATOMISCHE STUCTUREN VOOR DE THERMOREGULATIE VAN DE HERSENEN

1.1. ARTERIËLE STRUCTUREN

1.1.1. Circulus arteriosus cerebri (Cirkel van Willis)

De arteriële vascularisatie van de hersenen wordt bij de hond en bij het paard (Orr et al, 1983)

hoofdzakelijk gerealiseerd door de linker en de rechter arteria carotis interna en door de

ongepaarde arteria basilaris. De arteria maxillaris, die de verderzetting is van de arteria carotis

externa, draagt bij het paard niet bij tot de vascularisatie van de hersenen. Dit is in

tegenstelling tot de herkauwers, het varken en de kat. Bij deze diersoorten regresseren de

extracraniale segmenten van de gepaarde arteria carotis interna kort na de geboorte en de

intracraniale segmenten zijn verbonden met het rete mirabile. Dit complexe arteriële netwerk,

dat later zal besproken worden, wordt hoofdzakelijk gerealiseerd door de aftakkingen van de

arteria maxillaris (Simoens en Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987; König en Liebich, 2009).

De arteria carotis interna bij het paard en bij de hond en de arteria carotis cerebralis bij andere

diersoorten dringen doorheen de dura mater ter hoogte van het diaphragma sellae. Daar

wordt er een ring gevormd rond het infundibulum ventraal van de hypothalamus. Deze ring

wordt de circulus arteriosus cerebri (de cirkel van Willis) genoemd. De ring is volledig gesloten

bij de hond, terwijl bij andere diersoorten, waaronder het paard, de ring rostraal open blijft. De

arteria vertebralis, die anastomoseert met de arteria occipitalis, loopt via de arteria basilaris

caudaal uit in de circulus arteriosus cerebri (König en Liebich, 2009; Simoens, 2012).

Vervolgens loopt de arteria carotis interna bij het paard, na aftakking uit de arteria carotis

communis, mediaal van de arteria occipitalis. Daarna loopt ze in rostrale en dorsale richting

naar de schedelbasis. Er zijn geen andere hoofdtakken naar de hersenen die ontspringen uit

de arteria carotis interna tussen haar origo (de arteria carotis communis) en haar intrede in de

schedel, behalve de arteria intercarotica caudalis (Orr et al., 1983; Simoens et al., 1987; König

en Liebich, 2009; Wissdorf et al., 2010).

Na passage doorheen het foramen lacerum, via de incisura carotica, loopt ze uit in de sinus

cavernosus. De sinus cavernosus behoort tot het ventrale systeem van de sinus durae matris

(de durale veneuze sinussen). Op dit niveau neemt de arteria carotis interna een op een sifon

gelijkende positie aan bestaande uit meerdere lussen, waarbij ze omringd wordt door veneus

bloed. Bij andere diersoorten is de oppervlaktevergroting meer uitgesproken en wordt het een

rete mirabile genoemd. De arteria carotis interna communiceert via de arteria intercarotica

caudalis met de contralaterale arteria carotis interna binnenin de sinus cavernosus (Orr et al.,

1983; Simoens et al., 1987; König en Liebich, 2009; Wissdorf et al., 2010).

5

Uit de cirkel van Willis en de arteria basilaris vertakken alle andere cerebrale arteries: a.

cerebri rostralis, a. cerebri media, a. cerebri caudalis, a. cerebelli rostralis en a. cerebelli

caudalis (König en Liebich, 2009; Wissdorf et al., 2010; Simoens, 2012). (cf. Bijlage I: Fig. 1)

1.1.2. Het rete mirabile

De eerste beschrijving van Herofilos over een intracraniaal rete mirabile bij het schaap dateert

uit de derde eeuw voor Christus. Vijf eeuwen later toonde Galenus dergelijk vaatkluwen aan

bij het rund. De bevindingen van Galenus waren uitsluitend gebaseerd op waarnemingen bij

dieren en werden zonder meer geëxtrapoleerd naar de mens. In de 16de

eeuw bewees

Vesalius dat het wondernet aan de hersenbasis wel aanwezig is bij zoogdieren, maar niet bij

de mens (Simoens en Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987).

Het rete mirabile is een zeer gemodificeerde arteriële structuur tussen de oorsprong van de

arteria carotis interna en de circulus arteriosus cerebri. Het is een compact netwerk van kleine

arteriën, met talrijke onderlinge anastomosen, dat op het verloop van een arterie gelegen is.

De arterie splitst abrupt op in een groot aantal takken, die weer samenvloeien, vooraleer ze in

de capillairen eindigt (Simoens en Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987; König en Liebich,

2009). Men onderkent vier verschillende types: Het bipolaire type, die het meest voorkomt, het

fasciculaire type, het glomerulaire type en het zeldzame unipolaire type (Simoens en Lauwers,

1987; Simoens et al., 1987). (cf. Bijlage I: Fig. 2)

Het rete mirabile komt voor in diverse organen, bij allerlei diersoorten die leven in

verschillende biotopen met uiteenlopende levenswijzen en voedingsgewoonten. Men heeft ze

aangetroffen bij sommige vissen en vogels, die een rete mirabile ophthalmicum hebben, en bij

talrijke zoogdieren zoals buideldieren, gras- en vleeseters, luiaards, miereneters, dolfijnen en

walvissen (Simoens en Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987).

De herkauwers, het varken en de kat beschikken over een intracraniaal rete mirabile. Bij de

herkauwers en bij de kat is het extracraniaal segement van de arteria carotis interna

geoblitereerd en rudimentair geworden. Het intracraniaal segment, dat aansluit op de circulus

arteriosus cerebri, vormt een anastomose met de arteria maxillaris. Dit wordt omgeven door

een compact rete mirabile arteria maxillaris dat bij de kat extracraniaal en bij de herkauwers

echter intracraniaal binnenin de sinus cavernosus is gelegen. Dit wordt bij de herkauwers het

rete mirabile epidurale rostrale genoemd (Simoens et al., 1987).

Bij het varken regresseert het middelste segment van de arteria carotis interna tijdens de

foetale ontwikkeling. Het wordt vervangen door een secundaire tak die ontstaat vanuit de

proximale stam van de arteria carotis interna en die zich opdeelt in een groot rete mirabile

epidurale rostrale. Uit dit rete ontstaat het intracraniaal segment van de arteria carotis interna.

6

Het varken bezit ook een rete mirabile epidurale caudale dat geen directe verbinding heeft met

het rostrale wondernet (Simoens et al., 1987).

De arteria carotis interna oblitereert bij de hond niet en ontvangt intracraniale anastomosen

van de arteria maxillaris. In dit geval wordt er een rete arteriosum gevormd (Simoens et al.,

1987). Over de naam van dit vaatpatroon is er onenigheid tussen verschillende auteurs.

Bepaalde auteurs identificeren het als een arterieel rete, terwijl anderen (Jessen, 2001)

spreken van een rudimentair rete mirabile. Simoens et al. (1987) stellen dat, aangezien het

arteriële netwerk bij de hond altijd vrij losmazig is, het geen rete mirabile mag genoemd

worden. Echter is de toevallige aanwezigheid ervan heel interessant vanuit een vergelijkend

standpunt, omdat de betrokken bloedvaten bij andere diersoorten wel een compact rete

mirabile vormen. (cf. Bijlage I: Fig. 3)

1.2. VENEUZE STRUCTUREN

De venen van de hersenen kunnen gegroepeerd worden in dorsale, basale en inwendige

venen. Ze bevatten geen kleppen en lopen onafhankelijk van de arteries voor ze de kleploze

sinus durae matris (de durale veneuze sinussen) bereiken. De sinussen, die omgeven zijn

door de dura mater, worden opgedeeld in een dorsaal en een ventraal systeem (König en

Liebich, 2009; Budras et al., 2010). Bij het paard zijn deze twee systemen niet met elkaar

verbonden (Budras et al., 2010; Wissdorf et al., 2010). De sinus sagittalis in het dorsale

systeem splitst caudaal in een rechter en een linker sinus transversus, die in het

membraneuze tentorium cerebelli gelegen zijn. De linker en rechter sinus transversus zijn met

elkaar verbonden door een communicerende sinus in het beenderige tentorium cerebelli

(Budras et al., 2010).

Het ventrale of basilaire systeem draineert het ventraal gedeelte van de hersenen en

bepaalde delen van het gezicht, de orbita en de nasale holte. Het bestaat uit de sinus

cavernosus, die de hypofyse omgeeft en nauw geassocieerd is met het distale sigmoïdale

uiteinde van de arteria carotis interna bij het paard of respectievelijk de retia mirabilia bij

andere diersoorten. Aangezien de arteria carotis interna omgeven is door het veneuze bloed

van de sinus cavernosus, dat gekoeld veneus bloed ontvangt vanuit onder andere de nasale

mucosa, kan de arteriële bloedvloei naar de hersenen gekoeld worden (König en Liebich,

2009).

1.3. OPPERVLAKTE-STRUCTUREN

1.3.1. De huid

Het cardiovasculair systeem staat centraal bij de fysiologische respons op warmteblootstelling

en controleert de hoeveelheid warmte tussen de lichaamskern en de oppervlakkige weefsels.

De primaire respons die optreedt bij warmteblootstelling is een toename van de bloedvloei

7

naar de weefsels die belangrijk zijn voor de warmteafvoer (McConaghy et al., 1996). Het

betreft enerzijds de huid anderzijds de slijmvliezen (McConaghy et al., 1996).

De huid is van belang voor de thermoregulatie zowel door de aanwezigheid van een variabele

hoeveelheid zweetklieren bij de verschillende species als door de mate van beharing.

1.3.2. Slijmvliezen

Oppervlakkige cutane en mucosale gebieden die in contact staan met de omgevende lucht,

zoals de neus, de trachea, de tong en de hoornen, spelen een rol bij de thermoregulatie van

de hersenen. De veneuze sinussen ontvangen dus niet alleen bloed vanuit de hersenen, maar

ook vanuit deze gebieden. De venen aanwezig in de hoornen worden gekoeld door de

omgevende lucht, terwijl de orale en de nasale mucosale venen gekoeld worden door het

hijgen bij een inspanning of wanneer het dier zich in een warme omgeving bevindt (Simoens

en Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987). Dit zal verder besproken worden in deel twee van de

literatuurstudie.

Tot slot in het bijzonder de luchtzakken bij het paard, die zowel een anatomisch, een klinisch

als een chirurgisch belang hebben. Hun exacte functie is nog niet volledig achterhaald en zal

later in de literatuurstudie besproken worden.

1.4. DE LUCHTZAKKEN

1.4.1. Anatomische lokalisatie

De luchtzakken zijn gepaarde, met lucht-gevulde, mucus-secreterende divertikels van de buis

van Eustachius (diverticulum tubae auditivae), die elk 300 tot 600ml lucht bevatten. Ze worden

aangetroffen bij Perissodactyla en Tapiridae, bepaalde knaagdieren en lagomorphen,

vleermuizen en neushoorns. Tevens zijn ze vatbaar voor potentieel levensbedreigende

bacteriële infecties en schimmelinfecties (Baptiste, 1998; Baptiste et al., 2000; Mitchell et al.,

2006; Alsafy et al., 2008).

De linker en de rechter luchtzak zijn mediaal van elkaar gescheiden door de vergroeide

wanden van hun mediale compartimenten, vergelijkbaar met een membraneus septum.

Dorsaal worden ze begrensd door de m. longus capitis en de m. rectus capitis ventralis. Het

os stylohyoideum wordt door de luchtzak van mediaal uit omgrepen, zodat de laterale zijwand

van de luchtzak door het tongbeen ingestulpt wordt. Dit resulteert in een onvolledige verdeling

van de luchtzakken in een wijd mediaal compartiment en een smal lateraal compartiment

(Alsafy et al., 2008; Simoens, 2012).

De luchtzakken zijn gelokaliseerd in de parotisstreek, ventraal van de basis van de schedel en

de atlas. Zij hebben nauw contact met verschillende structuren: rostraal met het os

sphenoidale, ventraal met de pharynx en de oesophagus en caudaal met het atlantoaxiale

gewricht. Lateraal worden ze bedekt door de musculus pterygoideus lateralis en medialis, de

8

parotis en de mandibulaire speekselklieren. Verder is er contact met de retropharyngeale

lymfeknopen die gekoloniseerd kunnen worden door Streptococcus equi subspecies equi

(Alsafy et al., 2008). (cf. Bijlage II: Fig. 4)

Ter hoogte van de caudale rand van het mediale compartiment bevindt zich de arteria carotis

communis, die vertakt in de arteria carotis externa, de arteria occipitalis en de arteria carotis

interna. De arteria carotis externa, die uitloopt in de arteria maxillaris, loopt langs de wand van

het laterale compartiment van de luchtzak. De arteria occipitalis levert indirect een bijdrage

aan de bloedvoorziening van de hersenen door middel van een anastomose naar de arteria

vertebralis. Deze laatste loopt uit in de arteria basilaris en vormt zo een aanvulling op de

bloedvoorziening van het cerebellum. De arteria carotis interna volgt de caudale rand van de

luchtzak richting de schedelbasis en samen met de nervus glossopharyngeus, de nervus

vagus, de nervus hypoglossus en het ganglion cervicale craniale vormt het een mucosale

plooi, die kan geobserveerd worden via endoscopie (König en Liebich, 2009; Wissdorf et al.,

2010). (cf. Bijlage II: Fig. 5)

1.4.2. Het ostium pharyngeum tubae auditivae

Het ostium pharyngeum tubae auditivae is een spleetvormige toegang naar de tuba auditiva

en bevindt zich in de zijwand van de nasopharynx, onmiddellijk caudaal van het einde van de

ventrale neusgang en ter hoogte van de laterale ooghoek. De opening wordt van caudaal uit

bedekt door een kraakbenige klep die normaal gesloten is. Tijdens het slikken wordt die

kraakbenige klep naar rostromediaal geopend door hoofdzakelijk de musculus

pterygopharyngeus in combinatie met de musculi tensor en levator veli palatini. De musculus

pterygoharyngeus heeft als oorsprong de crista pterygoidea. In de raphe pharyngis, die

caudaal ligt van de kraakbeenklep, verenigt de spier zich met deze van de andere kant

(Budras et al., 2010; Wissdorf et al., 2010; Simoens, 2012).

De musculus tensor veli palatini wordt ondersteund door de musculus levator veli palatini, die

langs de laterale wand van de opening van de tuba naar rostroventraal loopt, dan rond de

hamulus pterygoideus omslaat in de richting van het mediaan vlak en zich in het zacht

gehemelte verbindt met de musculus levator veli palatini van de andere kant (Budras et al.,

2010; Wissdorf et al., 2010).

Tijdens het slikken ondergaan de luchtzakken, naar aanleiding van aanzienlijke topografische

veranderingen in de pharyngeale regio, morfologische veranderingen die leiden tot ventilatie.

Het ostium is belangrijk, omdat via deze opening de luchtzakken kunnen bereikt worden

(Budras et al., 2010; Wissdorf et al., 2010; Simoens, 2012). Het verband van het ostium met

de thermoregulerende functie van de luchtzakken, zal besproken worden in deel drie van de

literatuurstudie. (cf. Bijlage II: Fig. 6 A-B-C-D)

9

2. FYSIOLOGIE VAN DE THERMOREGULATIE VAN DE HERSENEN

2.1. DE RETE-STRATEGIE

In de eerste plaats heeft het rete mirabile een mechanische functie. Het arteriële bloed dat

naar de hersenen stroomt, wordt ter hoogte van het rete mirabile verdeeld over een groot

aantal fijne bloedvaatjes. De bloedstroom zal daardoor vertragen en de arteriële pulsatie wordt

gedempt (Simoens en Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987; König en Liebich, 2009; Wissdorf

et al., 2010).

Daarnaast heeft het rete mirabile als tweede functie selectieve thermoregulatie van de

hersenen. Deze vorm van vasculaire thermoregulatie is vergelijkbaar met de thermoregulatie

van de testis bij de meeste zoogdieren. Men spreekt van een “countercurrent heat exchange”

tussen de arteria testicularis en de plexus pampiniformis (Simoens en Lauwers, 1987;

Simoens et al., 1987; König en Liebich, 2009; Wissdorf et al., 2010).

Het warme arteriële bloed bestemd voor de hersenen loopt ter hoogte van het rete mirabile

doorheen de veneuze sinussen. De veneuze sinussen ontvangen niet alleen bloed van de

hersenen, maar ook van koelere oppervlakkige cutane en mucosale gebieden (Simoens en

Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987).

Aldus is er wederkerige warmte-uitwisseling mogelijk (countercurrent heat exchange) tussen

het warme arteriële bloed in het rete mirabile en het koude veneuze bloed in de veneuze

sinussen. Het proces is zeer efficiënt wegens het nauwe contact dat er bestaat tussen het rete

mirabile en de veneuze sinussen, door de tegengestelde stroming van het bloed in deze twee

complexen en door de oppervlaktevergroting van de arteriën in het rete mirabile. Daardoor zal

het arteriële bloed dat de hersenen bereikt al afgekoeld zijn, waardoor er ter hoogte van de

hersenen een lagere temperatuur aanwezig is dan in de rest van het lichaam (Simoens en

Lauwers, 1987; Simoens et al., 1987; Jessen, 2001).

Species die een rete mirabile bezitten, in casu de herkauwers, het varken en in bepaalde mate

de kat, zouden effectiever de hersenen kunnen thermoreguleren en ze effectiever kunnen

beschermen tegen schade door hyperthermie, voornamelijk tijdens een inspanning (Baptiste,

1998).

De studie van Baker en Hayward (1968) heeft bij het schaap een veneuze retour aangetoond

van de nasale mucosa naar de sinus cavernosus. Het veneuze bloed, dat terugkeert van de

nasale mucosa en hoofdhuid, loopt naar de sinus cavernosus en koelt het arteriële bloed in

het rete mirabile (countercurrent heat exchange). Dit is belangrijk voor het behoud van de

hypothalamische temperatuur in wol-bedekte, langneuzige, hijgende schapen en heeft

ongetwijfeld een effect op de hypothalamische receptoren en op de regulatie van de

temperatuur bij evenhoevigen. Het schaap maakt voornamelijk gebruik van het hijgen om

warmte af te voeren en blijkt het meest tolerant te kunnen zijn voor hoge

omgevingstemperaturen ten opzichte van andere species. De factoren die verantwoordelijk

10

zijn voor het hijgen en de resistentie aan hyperthermie zijn onvolledig gekend (Baker en

Hayward, 1968).

De selectieve thermoregulatie van de hersenen bij species met een rete mirabile via de vena

angularis oculi (eerste route) geldt wanneer de dieren in rust of in een matige hyperthemie

zijn. In geval van hyperthermie bij zware arbeid zal de veneuze retour vanuit de neus via de

vena facialis direct teruglopen naar de vena jugularis (tweede route) waarbij de sinus

cavernosus wordt omzeild. Daardoor wordt de afkoeling van de hersenen onderdrukt. Dit is

onverenigbaar met de veronderstelling dat het doel van selectieve thermoregulatie het

beschermen van de hersenen is tegen hyperthermie (Jessen, 2001).

2.2. DE NON-RETE DIRECTE WARMTETRANSFER

De non-rete directe warmtetransfer kan gedefinieerd worden als de manier waarop species

zonder een rete mirabile hun hersenen kunnen thermoreguleren door warmte-uitwisseling

tussen de sinus cavernosus en de hersenen. Hierbij ontvangt de sinus cavernosus gekoeld

veneus bloed vanuit de nasale mucosa (Baptiste, 1998).

Zoals al is aangehaald in deel één, is er tussen de verschillende auteurs een meningsverschil

over het al dan niet aanwezig zijn van een rete mirabile bij de hond. Uitgaande van het feit dat

de hond geen rete mirabile, maar een rete arteriosum bezit, is aangetoond dat het

mechanisme van afkoeling van de hersenen gelijkaardig verloopt aan dat van het rete mirabile

bij andere species. Weliswaar op een lager niveau (Simoens en Lauwers, 1987; Simoens et

al., 1987; McConaghy et al., 1996; Jessen, 2001).

Hijgen, als manier om warmte af te geven, is vooral beschreven bij de hond, het schaap en

het konijn (McConaghy et al., 1996; Jessen et al., 2001). McConaghy et al. (1996) heeft

aangetoond dat er een verhoogde bloedvloei optreedt naar de nasobuccale en respiratoire

spieren om via hijgen warmte te kunnen afgeven.

Daarnaast is er bij de hond een tweede conductieve component, namelijk de sinus

cavernosus, die nauw contact heeft met de hersenbasis en waarschijnlijk de bron is van

ongereguleerde lokale, directe koeling van de hersenstam (Simoens en Lauwers, 1987;

Simoens et al., 1987; McConaghy et al., 1996; Jessen, 2001).

2.3. DE NON-RETE PERFUSIE VAN DE DURALE VENEUZE SINUSSEN

De non-rete perfusie van de durale veneuze sinussen wordt gedefinieerd als de veneuze

retour van de kleine venen van de hoofdhuid naar de durale veneuze sinussen. Dit proces is

beschreven bij de mens (Baptiste, 1998).

11

Over de eeuwen heen werd lange tijd gedacht dat de mens beschikte over een cerebraal rete

mirabile. Vesalius en andere wetenschappers hadden bewezen dat deze arteriële structuur bij

de mens afwezig was. Recent wordt de term retia mirabilia terug gebruikt bij de mens, maar

“er zijn belangrijke ontogenetische en anatomische verschillen om als een waar rete mirabile

aangeduid te worden” (Simoens et al., 1987).

Daarnaast vermelden McConaghy et al. (1996) dat naast het paard, de mens het enige

andere gekende species is die het zweten als warmteafvoer gebruikt. De hond en de

herkauwers bezitten relatief weinig zweetklieren en zijn dus afhankelijk van andere

thermoregulatorische mechanismen (McConaghy et al., 1996). De mens bezit de capaciteit

om ter hoogte van de huid een maximale vasodilatatie te bereiken bij toename van de

lichaamstemperatuur, dat het resultaat is van een uniek actief vasodilatorisch mechanisme.

Het is niet uitgesloten dat er ook een vasoconstrictorisch mechanisme aanwezig is

(McConaghy et al., 1996).

Het schraal behaarde gezicht van de mens is ideaal voor warmte-uitwisseling, aangezien het

rijkelijk gevasculariseerd is, een hoge zweetratio vertoont en beter dan andere structuren

wordt blootgesteld aan de omgevende lucht (Cabanac en Caputa, 1979). Het lokale effect van

faciale koeling op de hersenen tijdens exogene of endogene hittestress is vergelijkbaar met

het lokale effect van evaporatie ter hoogte van de bovenste luchtwegen bij hijgende

diersoorten, waarbij een rete mirabile zorgt voor de lokale koeling van het arteriële bloed naar

de hersenen (Cabanac en Caputa, 1979).

Tevens is er een alternatief mechanisme vooropgesteld bij de mens, namelijk dat er een

directe terugvloei is van koel faciaal veneus bloed naar de sinus cavernosus via de vena

angularis oculi (Cabanac en Caputa, 1979; Jessen, 2001). Er wordt verondersteld dat het

koude veneuze bloed in de sinus cavernosus dient als koellichaam voor het warme arteriële

bloed bestemt voor de hersenen zoals bij evenhoevige dieren (Jessen, 2001). Het feit of de

warmte-uitwisseling tussen de arteria carotis interna en de omgevende sinus cavernosus

voldoende groot is om de hersenen effectief af te koelen staat ter discussie (Jessen, 2001).

Jessen (2001) vermeldt een recente alternatieve methode, namelijk dat het zeer waarschijnlijk

is dat de corticale regio’s van de hersenen, die gelegen zijn tegen het binnenste oppervlak

van de schedel, regionaal worden afgekoeld via “de scalp-sinus pathway”. De efferente venen

van het os temporale en het os parietale worden beschouwd als wegen waarlangs koel

veneus bloed afkomstig van het gezicht in de schedel stroomt en de hersenen koelt. De

“scalp-sinus pathway” zou een bron kunnen zijn van regionale selectieve thermoregulatie van

de hersenen, maar zou niet geschikt zijn om de hersenen in hun geheel te koelen (Jessen,

2001).

12

3. THERMOREGULATIE VAN DE HERSENEN BIJ HET PAARD

3.1. DE EERSTE HYPOTHESE: THERMOREGULATIE VIA DE LUCHTZAKKEN

Zoals al aangehaald in deel één, zijn de luchtzakken nauw geassocieerd met verschillende

structuren, waaronder de bovenste luchtwegen en de arteria carotis interna (cf. Bijlage III: Fig.

7). Tijdens het slikken ondergaan de luchtzakken grootte- en vormveranderingen naar

aanleiding van topografische veranderingen in de pharyngeale regio, waardoor de

luchtzakken geventileerd worden (Wissdorf et al., 2010). Om deze reden zouden de

luchtzakken kunnen geëvolueerd zijn tot een thermoregulerend orgaan van de hersenen

(Baptiste, 1998).

In tegenstelling tot andere species is het ostium pharyngeum tubae auditivae bij het paard niet

de enige regulator van de luchtpassage in de tuba auditiva. Er is namelijk een “tweede

opening” aanwezig (vertegenwoordigd door de ingang naar de luchtzak), zodat luchtpassage

tussen de tuba auditiva, het divertikel en het middenoor mogelijk is (Baptiste, 1997). Baptiste

(1997) veronderstelt ook dat ventilatie van de luchtzakken tijdens de normale respiratie niet

optreedt. Het openen van de kraakbeenkleppen van de tuba auditiva om de luchtzakken te

ventileren gebeurt zowel actief als passief (Baptiste, 1997; Wissdorf et al., 2010).

Het actief proces bestaat uit twee fasen: In de eerste fase worden de pharyngeale ostia

geopend door simultane contracties van de musculus pterygopharyngeus en de musculi

levator en tensor veli palatini. Daarna volgt de tweede fase waarbij de ostia van de

luchtzakken geopend worden door contractie van de dorsale gedeelten van de musculi

palatopharyngei. Het passieve proces omvat de reductie van de spiertonus van de musculus

stylopharyngeus en de musculus pterygopharyngeus in combinatie met een toename van de

inspiratoire druk. Daarna neemt de kraakbenige klep door zijn elasticiteit terug de

oorspronkelijke vorm aan en wordt het ostium pharyngeum tubae auditivae gesloten (Baptiste,

1997; Wissdorf et al., 2010). (cf. Bijlage II: Fig. 6 A-B-C-D)

McConaghy et al. (1995), Baptiste (1997), Baptiste (1998) en Baptiste et al. (2000)

veronderstellen dat zowel door deze associatie (in casu met de bovenste luchtwegen en de

arteria carotis interna) als door de afwezigheid van een rete mirabile, de luchtzakken

functioneren als selectief thermoregulerend orgaan van de hersenen. Het doel is om de

temperatuur van het bloed van de arteria carotis interna lager te houden dan de

lichaamstemperatuur tijdens hyperthermie bij zware arbeid.

De resultaten van het onderzoek van Baptiste (1998) leveren zowel kwalitatief als kwantitatief

bewijs dat injectie van lucht in de equine luchtzakken resulteert in een meetbare afkoeling van

de arteria carotis interna en dat het ostium pharyngeum tubae audtitivae de capaciteit bezit

om voldoende lucht door te laten. Dit leidt tot de veronderstelling dat het hoofdmechanisme

evaporatieve koeling is. Verder hebben de luchtzakken de capaciteit om sero-muceus secreet

te produceren, zodat uitdroging van de membranen voorkomen wordt. Daarnaast zou het

secreet bijdragen tot de evaporatieve koeling (Baptiste, 1998). (cf. Bijlage III: Fig. 8)

13

Volgens Hodgson (1998) zou het logischer zijn dat de luchtzakken geventileerd worden met

lucht die een lagere temperatuur en relatieve vochtigheid bevat dan de lucht aanwezig in de

trachea. Dit zou dan resulteren in een grotere hoeveelheid warmteverlies in de luchtzakken

door conductie en evaporatie.

De aanwezigheid van koude lucht in de luchtzakken is dus een drijfveer voor warmtetransfer

vanuit de arteria carotis interna en kan vergeleken worden met het proces van countercurrent

heat exchange ter hoogte van het rete mirabile (Baptiste et al., 2000; Mitchell et al., 2006). De

efficiëntie van de warmtetransfer is minimaal in rust, maar toenemend gedurende arbeid.

Tevens zijn de luchtzakken de enige structuren in de omgeving die een lagere temperatuur

bevatten dan het arteriële bloed. Experimenten tonen aan dat de totale bloedvloei van de

hersenen bepaald wordt door de arteria carotis interna en dat dit niet wijzigt in geval van

warmteblootstelling of arbeid. Daarenboven heeft de temperatuur van het arteriële bloed het

grootste effect op de hersenen boven 40 °C (Baptiste et al, 2000).

3.2. DE TWEEDE HYPOTHESE: THERMOREGULATIE VIA EEN ANDER MECHANISME DAN

DE LUCHTZAKKEN

Baptiste (1998) stelt dat een toename van de bloedvloei geassocieerd met een inspanning de

koeling van de arteria carotis interna via de luchtzakken zou kunnen limiteren. De stelling van

Baptiste (1998) is gebaseerd op informatie uitgaande van de studie van Parks en Manohar

(1983). Deze laatsten hebben bij pony’s aangetoond dat de bloedvloei van het cerebrum en

de hersenstam niet significant wijzigt tijdens een zware inspanning, maar wel ter hoogte van

het cerebellum waar er een toename van de bloedvloei plaatsvindt. Een andere studie van

Manohar en Goetz (1998) beschrijft de regionale distributie van de bloedvloei van de

hersenen bij het paard in rust en tijdens een inspanning. Ondanks het optreden van arteriële

hypoxemie, hypercapnee en hypertensie blijft de autoregulatie van de cerebrale en

cerebellaire bloedvloei behouden tijdens een inspanning (Manohar and Goetz, 1998).

Het feit dat de luchtzakken bij het paard worden gebruikt als selectief thermoregulerend

orgaan van de hersenen, zoals aangetoond door onder andere McConaghy et al. (1995),

Baptiste (1998) en Baptiste et al. (2000), wordt tegengesproken.

Jessen (2001) vermeldt dat er geen bewijs is voor de aanwezigheid van “selective brain

cooling” bij species zonder een rete mirabile. Ook de resultaten van het onderzoek van

Mitchell et al. (2006), waarbij zowel de temperatuur van het arteriële bloed als van de

hersenen bij paarden werd gemeten, ondersteunen niet de bevindingen van de andere

onderzoekers. Mitchell et al. (2006) stellen vast dat de temperatuur van de hersenen bij

paarden tijdens inspanning toeneemt met 2,5 °C en dat die temperatuur steeds 0,2-0,5 °C

hoger is dan de temperatuur in de arteria carotis interna, ondanks het bereiken van een

maximum temperatuur van 40,5 °C die voldoende hoog is voor selectieve thermoregulatie. Bij

gedomesticeerde paarden zijn ze niet in staat bewijs te leveren voor de aanwezigheid van

selectieve thermoregulatie van de hersenen tijdens hyperthermie. Zij concluderen dat

14

warmteverlies vanuit de cerebrale bloedvloei bij alle diersoorten plaats vindt door convectie.

Aangezien selectieve thermoregulatie van de hersenen (Selective brain cooling) niet optreedt

bij het paard, zijn de luchtzakken geen surrogaat rete mirabile. (cf. Bijlage III: Fig. 9)

Fuller et al. (2000) vermelden dat dit ook het geval is bij zebra’s en stellen dat resultaten

betreffende thermoregulatie bekomen bij dieren in gevangenschap niet te vergelijken zijn met

dieren in hun natuurlijke omgeving.

Nochtans is de temperatuur van de hersenen kortstondig lager bevonden dan de temperatuur

van het bloed in geval van vlugge opwarming van het lichaam (Mitchell et al., 2006). Dit

fenomeen is ook aangetoond door McConaghy et al. (1995), waarbij paarden in een

laboratorium een selectieve thermoregulatie van de hersenen (grenswaarde van 38 °C)

vertoonde, die 0,6 °C bij warmteblootstelling en 1 °C tijdens inspanning bedroeg.

Tot slot vermelden Mitchell et al. (2006) dat de veronderstellingen van Baptiste et al. (2000) in

verband met de luchtzakken onwaarschijnlijk zijn. Minstens 230 liter lucht moet bij ventilatie

iedere minuut in de luchtzakken binnenstromen en zelfs dan is de arteria carotis interna

onvoldoende lang in contact met de luchtzakken om voldoende daling van de temperatuur van

het bloed te bekomen (Mitchell et al., 2006). Indien het koelen van het bloed naar de hersenen

door de luchtzakken cruciaal was om te overleven, zou obliteratie van de arteria carotis

interna duidelijke gevolgen hebben, maar er zijn geen gekende neurologische gevolgen van

de obliteratie (Mitchell et al., 2006).

3.3. DE DERDE HYPOTHESE: THERMOREGULATIE VIA DE SINUS CAVERNOSUS

Hodgson et al. (1993), McConaghy et al. (1995) en Baptiste et al. (2000) stellen dat naast de

luchtzakken nog andere anatomische structuren kunnen instaan voor de thermoregulatie van

de hersenen: Directe koeling van de hersenen via de sinus cavernosus.

McConaghy et al. (1995) vermelden dat de capaciteit voor selectieve thermoregulatie

gedurende arbeid het best ontwikkeld is bij diersoorten met een hoge inspanningstolerantie.

Deze diersoorten zijn in staat gedurende arbeid de bloedvloei naar de bovenste luchtwegen te

doen toenemen naast het onderhouden van de bloedvloei naar de spieren. Dit wordt bereikt

door de cardiale output te doen toenemen, via een verhoogde sympatische activiteit en dus

een verhoogd hartritme en myocardiale contractiliteit, zonder dat er reductie van de bloedvloei

naar andere weefsel dient te gebeuren (McConaghy et al., 1996).

Een toename van de cardiale output is niet bij alle diersoorten mogelijk. Het is wel mogelijk bij

het paard, de mens, de hond, het rund en de kip (McConaghy et al., 1996). Het verschil in

respons op warmteblootstelling is waarschijnlijk te wijten aan een species-specifieke, centraal

gemedieerde thermoregulatorische respons (McConaghy et al., 1996) “Het blijkt dat het

vermogen om warmteverlies via de bovenste luchtwegen te doen toenemen belangrijker is

voor de maximalisatie van de selectieve thermoregulatie dan de aanwezigheid van een rete

15

mirabile”. Een gelijkaardig mechanisme zou bij het paard aanwezig kunnen zijn en zou een

verklaring kunnen zijn voor de oscillaties van de temperatuur gemeten ter hoogte van de sinus

cavernosus (McConaghy et al., 1995).

Volgens McConaghy et al. (1995) is het paard in staat gedeeltelijk de hersenen koel te

houden via de sinus cavernosus gedurende arbeid en bij warmteblootstelling in rust.

Vermoedelijk resulteert deze koeling hoofdzakelijk uit het afkoelen van het veneuze bloed in

de bovenste luchtwegen door middel van het atypisch hijgen. In dat opzicht is het paard uniek,

aangezien de ademhaling obligaat via de neus plaatsvindt en de mondholte gedurende arbeid

volledig omzeild wordt. Dit is anatomisch te wijten aan het zachte gehemelte. Daarnaast zou

de neusholte een substantieel volume van koel veneus bloed kunnen verschaffen, wegens de

grote afmeting ervan relatief tot de hersenen. Het afgekoelde veneuze bloed loopt dan van de

neus naar de sinus cavernosus (McConaghy et al., 1995).

Het gevolg van de associatie met de nasopharynx is dat selectieve thermoregulatie teniet kan

worden gedaan door middel van een tracheostomie (McConaghy et al., 1995; Baptiste et al.,

2000). Het effect van een tracheostomie is ook beschreven bij de hond (Cabanac en Caputa,

1979)

Het mechanisme voor selectieve thermoregulatie via de sinus cavernosus blijkt gelijkaardig te

zijn aan dat van het rete mirabale (McConaghy et al., 1995; Baptiste et al., 2000). Uit de studie

van McConaghy et al. (1995) blijkt dat via de sinus cavernosus zowel de hersenbasis als de

arteria carotis interna gekoeld worden. De aanwezigheid van koel veneus bloed in de sinus

cavernosus zou een stimulans zijn voor warmtetransfer vanuit de arteria carotis interna, met

andere woorden het is een proces van countercurrent heat exchange.

De resultaten van het onderzoek van McConaghy et al. (1995) tonen aan dat bij

warmteblootstelling de temperatuur van het bloed in de sinus cavernosus ongeveer 2 °C lager

is dan in de arteria carotis interna, terwijl tijdens inspanning er een verschil is van ongeveer 5

°C. Dit resulteert in een afkoeling van de hersenen van ongeveer 0,6 °C bij

warmteblootstelling en van ongeveer 1 °C tijdens inspanning. In de schedelholte van het

paard is de sinus cavernosus vlakbij de hersenbasis gelegen. Door deze lokalisatie lijkt de

hersenbasis meer afgekoeld te worden dan het cerebrum (McConaghy et al. 1995; Hodgson,

1998).

Behalve het paard, zijn er nog andere species die geen retia mirabilia hebben en op

gelijkaardige wijze selectieve thermoregulatie van de hersenen uitvoeren, namelijk het konijn

en bepaalde vogelsoorten (Hodgson, 1998). Bij het konijn leveren de bovenste luchtwegen

tijdens inspanning gekoeld bloed aan de plexus pterygoideus ter hoogte van de hersenbasis.

Dit is een vorm van regionale selectieve thermoregulatie (Hodgson, 1998; Jessen, 2001).

Daarnaast kunnen een aantal vogelsoorten de temperatuur van de hersenen onder de

lichaamstemperatuur houden via een rete ophthalmicum, die op dezelfde wijze functioneert

als de retia mirabilia (Hodgson, 1998). Bij het konijn en de cavia worden de veneuze sinussen

16

gescheiden van de hersenen door een dun geperforeerd been of een dun membraan,

waardoor directe significante conductie van warmte mogelijk is (Hodgson, 1998).

3.4. DE VIERDE HYPOTHESE: THERMOREGULATIE VIA DE COMBINATIE VAN DE

ANATOMISCHE STRUCTUREN

De studies van Baptiste (1998) en Baptiste et al. (2000) leveren een belangrijke aanvulling

aan de derde hypothese, namelijk dat de sinus cavernosus op zich onvoldoende is voor de

thermoregulatie van de hersenen bij het paard en dat er iets complementair zoals de

luchtzakken nodig is.

Het fysiologisch mechanisme voor selectieve thermoregulatie via de sinus cavernosus is

inderdaad gelijkaardig aan dat van het rete mirabile, maar de arteria carotis interna van het

paard bevat een kleiner contactoppervlak met de sinus cavernosus en heeft een minimale

arteriële vertakking binnenin de sinus cavernosus. Het resultaat is dat de arteria carotis

interna al gekoeld is vooraleer de arterie de sinus cavernosus binnen gaat. Tevens is

afkoeling van de hersenbasis bij het paard gecompromitteerd door de aanwezigheid van een

dikke dura mater tussen de sinus cavernosus en de hersenen (Baptiste, 1998; Baptiste et al.,

2000).

Daarnaast heeft Baptiste (1998) aangetoond dat de meeste veneuze sinussen bij het paard

extracraniaal gelegen zijn, waardoor de schedel de hersenen voor een groot deel afzondert

van de veneuze sinussen. Dit reduceert enorm de capaciteit van de sinus cavernosus om een

effect te hebben op de temperatuur van de hersenen (Baptiste, 1998).

Mitchell et al. (2006) stellen dat het paard zal zweten of zal stoppen met de inspanning als

respons op een toename van de temperatuur van de hersenen. Behalve de mens, is het

paard de enige andere species die het zweten als warmteafvoer kan gebruiken door de

massale aanwezigheid van zweetklieren die diersoorten met een rete mirabile weinig of niet

hebben. Het bestaan van een actief vasodilatorisch en vasoconstrictorisch mechanisme zoals

bij de mens, is bij het paard niet onderzocht, maar het lijkt waarschijnlijk wegens de capaciteit

om te zweten (McConaghy et al., 1996).

Verder tonen de resultaten van het onderzoek van Mitchell et al. (2006) aan dat er wel degelijk

oppervlakkige craniale koeling optreedt tijdens een inspanning, vermoedelijk door evaporatie

ter hoogte van de huid en de nasale mucosa. Dit blijkt uit het toegenomen verschil dat

aanwezig is tussen de temperatuur van de vene jugularis en die van de arteria carotis interna

(cf. Bijlage III: Fig. 9 (b)). Dergelijke oppervlakkige craniale koeling is niet voldoende om een

toename van de temperatuur van de hersenen te voorkomen. Deze situatie is vergelijkbaar bij

de mens, die ook geen rete mirabile bezit (Mitchell et al., 2006).

17

Bespreking

Uit deze literatuurstudie kan geconcludeerd worden dat de thermoregulatie van de hersenen bij het

paard nog altijd niet voldoende is uitgeklaard. Dat blijkt uit de verschillende hypothesen die kunnen

opgesteld worden op basis van de informatie uit de literatuur.

Over de exacte functie van de luchtzakken is er inderdaad nog veel onduidelijkheid. De luchtzakken

hebben effectief een functie bij de selectieve thermoregulatie van de hersenen, wegens hun associatie

met verschillende anatomische structuren die hiervoor belangrijk zijn. Dit kan gestaafd worden door

het feit dat de koeling van het arteriële bloed van de arteria carotis interna het grootste effect heeft op

de hersenen, waardoor terecht wordt veronderstelt dat de luchtzakken zeer belangrijk zijn. Er moet

wel rekening gehouden worden met het feit dat de luchtzakken op zich onvoldoende zijn om de

hersenen afdoende af te koelen. Er dus een aanvullend mechanisme noodzakelijk.

De sinus cavernosus en zijn associatie met de bovenste luchtwegen is met grote zekerheid de

belangrijkste anatomische structuur voor de thermoregulatie van de hersenen bij het paard.

Aangezien de arteria carotis interna minimaal vertakt in de sinus cavernosus, is deze anatomische

structuur wederom op zich niet voldoende en is een aanvullend mechanisme noodzakelijk. Er kan

verondersteld worden dat de luchtzakken complementair zijn aan de sinus cavernosus voor de

thermoregulatie van de hersenen.

De gelijkenis met de mens is niet te ontkennen. Het paard gebruikt effectief het zweten als warmte-

afvoer, het is in staat om atypisch te hijgen en de aanwezigheid van craniale koeling is staat vast

ondanks de zwaardere beharing van het hoofd.

Het feit of selectieve thermoregulatie van de hersenen al dan niet optreedt zoals bij species met een

rete mirabile, staat open voor discussie.

Er kan besloten worden dat verder onderzoek naar de thermoregulatie van de hersenen bij het paard

noodzakelijk is. Op basis van de informatie uit de literatuur, is de meest aanvaardbare hypothese dat

het paard nood heeft aan een combinatie van de verschillende structuren, in casu de sinus

cavernosus, de luchtzakken, de bovenste luchtwegen, het zweten en de craniale koeling om zijn

hersenen afdoende af koelen. De wetenschappelijke informatie betreffende de andere species is niet

overbodig, maar aanvullend om het mechanisme van thermoregulatie beter te kunnen begrijpen en

het te kunnen extrapoleren naar het paard.

18

Referentielijst

1. Alsafy M.A.M.; El-Kammar M.H.; El-Gendy S.A.A. (April 2008). Topographical anatomy,

computed tomography and surgical approach of the guttural pouches of the Donkey. Journal

of Equine Veterinary Science 28, issue 4, 215-222.

2. Baker M.A. and Hayward J.N. (1968). The influence of the nasal mucosa and the carotid rete

upon hypothalamic temperature in sheep. Journal of Physiology 198, 561-579.

3. Baptiste K.E. (1997). Functional anatomy observations of the pharyngeal orifice of the equine

guttural pouch (auditory tube diverticulum). Veterinary Journal 153, issue 3, 311-319.

4. Baptiste K.E. (1998). “A preliminary study on the role of the equine guttural pouches in

selective brain cooling”. The Veterinary journal 155, issue 2, 139-148

(internetreferentie: http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1090023398800099

geconsulteerd op 8 november 2011)

5. Baptiste K.E., Naylor J.M., Bailey J., Barber E.M., Post K. and Thornill J. (2000). Physiology: A

function for guttural pouches in the horse. Nature 403, 382-383. (internetreferentie:

http://www.nature.com/nature/journal/v403/n6768/abs/403382a0.html geconsulteerd op 8

november 2011)

6. Budras K.D. , Sack W.O. und Röck S. (2010). Anatomy of the horse (pp.46; 52).

7. Cabanac M. and Caputa M. (1979). Open loop increase in trunk temperature produced by

face cooling in working humans. Journal of Physiology 289, 163-174.

8. Fuller A., Maloney S.K., Kamerman P.R., Mitchell G. and Mitchell D. (2000). Absence of brain

cooling in free-ranging zebras in their natural habitat. Exp. Physiol. 85, 209-217.

9. Hodgson D.R., McCutcheon L.J., Byrd S.K., Brown W.S., Bayly W.M., Brengelmann G.L. and

Gollnick P.D. (1993). Dissipation of metabolic heat in the horse during exercise. Journal of

Applied Physiology 73, issue 3, 1161-1170.

10. Hodgson D.R. (1998). What is the function of the guttural pouches: selective brain cooling?

Augmentation of swallowing? Still to be defined? The Veterinary Journal 155, 115-117.

11. Jessen C. (2001). Selective brain cooling in mammals and birds. Japanese Journal of

Physiology 51, 291-301.

12. König H.E. und Liebich H.G. (2009). Veterinary Anatomy of domestic mammals. 4th edition.

Schattauer, Stuttgart, New York, (pp. 35; 519-523; 674-675).

13. Manohar M. and Goetz TE. (1998). Regional distribution of blood flow in the brain of horses at

rest and during exercise. American Journal of Veterinary Research 59, 7, 893-897.

14. McConaghy F.F., J.R.S. Hales, R.J. Rose and D.R. Hodgson (1995). Selective brain cooling in

the horse during exercise and environmental heat stress. Journal of Applied Physiology 79,

issue 6, 1849-1854.

15. McConaghy F.F., Hodgson D.R., Rose R.J. and J.R.S. Hales (1996). Redistribution of cardiac

output in response to heat exposure in the pony. Equine Veterinary Journal Supplement 22,

42-46.

16. Mitchell G, Fuller A, Maloney SK, Rump N and Mitchell D (2006). Guttural pouches, brain

temperature and exercise in horses. Biological Letter 2, 475-477.

17. Simoens P.J.M. en Lauwers H.J.L.G. (1987). Wondernetten. Natuur en Techniek, 55, 5,

p.406-413.

18. Orr J.A., Wagerle L.C., Kiorpes A.L., Shirer H.W. and Friesen B.S. (1983). Distribution of

internal carotid artery blood flow in the pony. American Journal of Physiology (Heart Circ.

Physiol. 13); H142-149.

19. Parks C.M. and Manohar M. (1983). Distribution of the blood flow during moderate and

strenuous exercise in ponies (Equus caballus). American Journal of Veterinary Research 44,

1861-1866.

19

20. Simoens P., Lauwers H., J.P. De Geest and De Schaepdrijver L. (1987). Functional

morphology of the cranial Retia mirabilia in the domestic mammals. Schweiz. Arch. Tierheilk.

129, 295-307.

21. Simoens (2012). Topografische en klinische anatomie van de huisdieren, Anatomie van het

paard. Cursus Faculteit Diergeneeskunde, Gent, (p.20; p.26).

22. Wissdorf H., Gerhards H., Huskamp B. und Deegen E. (2010). Praxisorientierte Anatomie und

Propädeutik des Pferdes. M. & H. Schaper GmbH, Hannover (pp. 214-215; 218-219; 311-

312).

20

Bijlagen

BIJLAGE I: Figuren van de vascularisatie van het hoofd

Figuur 1. Arteries van de hersenbasis bij het paard (maat afgietsel). Linker zijde figuur: a. cerebri rostralis (deel

van de arteriële cirkel); a. cerebri caudalis; vasculair netwerk ter hoogte van de hypofyse; caudale tak van de

arteriële cirkel; a. basilaris; a. cerebelli caudalis; a. spinalis ventralis. Rechter zijde figuur: a. corporis callosi; a.

cerebri media; circulus arteriosus cerebri; a. cerebelli rostralis; a. carotis interna. (Uit: König en Liebich 2009,

naar Rösslein 1987)

Figuur 2. De vier hoofdtypes van arteriële wondernetten. Bij het bipolair type bevindt het net zich

tussen twee zware arteriën; bij het fasciculaire type loopt de stam arterie door het rete heen en bij

het glomerulaire type vormt het wondernet een bolvormig kluwen. Een wondernet van het

unipolaire type heeft één zware stamarterie en zijn er meerdere kleine afvoervaten aan de andere

zijde. (Uit: natuur en techniek,55, 5, Simoens en Lauwers (1987))

21

Figuur 3. De voornaamste arteriën van de hersenen bij verschillende species van de zoogdieren (Paard, Hond,

Kat, rund, Varken). 3 a. maxillaris; 4 ramus ad rete mirabile epidurale rostrale (su); 4’ rami rostrales ad rete

mirabile epidurale rostrale (Ru); 4’’ ramus caudalis ad rete mirabile epidurale rostrale (Ru); 5 a. meningea media;

6 ramus anastomoticus cum a. carotide interna (Car); 7 ramus ad rete mirabile epidurale rostrale (su); 8 a.

ophthalmica externa; 9 rete mirabile ophthalmicum (Ru); 10 ramus anastomoticus cum a. carotide interna (ca); 12

Aa. ciliares posteriores longae; 13 Aa. ciliares posteriores breves; 15 a. meningea rostralis (su); 16 ramus ad rete

mirabile epidurale rostrale (su); 17 rete mirabile a. maxillaris (fe); 18 rami retes (fe) 19 a. carotis interna; 20 rete

mirabile epidurale rostrale (Ru, su); 21 rete chiasmaticum (bo, ov, su); 22 rete mirabile epidurale caudale (bo, su);

23 ramus ad rete mirabile epidurale rostrale (su); 25 a. condylaris; 26 a. vertebralis; 27 rami spinales; 28 a.

spinalis ventralis; 29 a. basilaris; 30 circulus arteriosus cerebri; 31 a. ophthalmica interna (Uit: Simoens et al.,

1987)

22

BIJLAGE II: Figuren van de luchtzakken

Figuur 4. Dwarse doorsnede op het niveau van het

uitwendige oor en doorheen het midden van de driehoek

van Viborg (caudaal aanzicht). L, linkerzijde; R, rechter

zijde. 1 rechter luchtzak; 2 linker luchtzak; 3 Os

stylohyoideum; 4 M. pterygoideus medialis; 5

Membraneuze septum (klinisch); 6 Ramus mandibule; 7

Processus condylaris van de mandibula; 8 hersenen; 9 Os

sphenoidale; 10 Kraakbeen van de larynx; 11 Mediaal

compartiment van de luchtzak; 12 Lateraal compartiment

van de luchtzak. (uit: Alsafy et al, 2008)

Figuur 5. Schets van de aangrenzende structuren

van de luchtzak, linker zijaanzicht. A1, A2 Rechter

luchtzak: A1 Mediaal compartiment, A2 Lateraal

compartiment; B linker luchtzak; C Os

stylohyoideum met C’ angulus stylohyoideus; a A.

carotis externa; b Truncus linguofacialis; c A.

auricularis caudalis; d A. maxillaris; e A. occipitalis;

f A. carotis interna; g V. maxillaris (alleen lateraal

van de linker luchtzak getoond); h N.

glossopharyngeus; i N. hypoglossus; m N. facialis;

1 Lnn. retropharyngei mediales; 2 Lnn.

retropharyngei laterales (luchtzaklymfeknopen).

(Uit: Wissdorf et al. 2010)

23

Figuur 6 A en B. 6A: Endoscopische beelden van de gesloten kraakbeenkleppen, rostraal aanzicht. A

schedelbasis; a recessus pharyngeus; b processus corniculatus van het arytenoid; c stemspleet; 1

kraakbeenkleppen. 6B: Endoscopische beelden van de half geopende kraakbeenkleppen, rostraal aanzicht. a

recessus pharyngeus; b gesloten ostium intrapharyngeum; 1 kraakbeenkleppen. (Uit: Wissdorf et al. 2010)

Figuur 6 C en D. 6C: Endoscopische beelden van de maximaal geopende kraakbeenkleppen tijdens het slikken,

rostraal aanzicht. a recessus pharyngeus; b gesloten ostium intrapharyngeum; 1 kraakbeenkleppen; 2 ostium

pharyngeum tubae auditivae. 6D: Endoscopische beelden van de kraakbeenkleppen kort voor de sluiting,

rostraal aanzicht. a recessus pharyngeus; b door het geopende ostium intrapharyngeum is de epiglottis te zien

die boven de larynxingang gelegen is; 1 kraakbeenkleppen. (Uit: Wissdorf et al. 2010)

24

BIJLAGE III: De eerste hypothese versus de tweede hypothese

Figuur 7. Luchtzakken bij het paard en de relevante geassocieerde structuren

en bloedvaten. Merk op hoe de A. carotis interna boogvormig verloopt over de

luchtzakken en er contact mee maakt over een welbepaalde lengte. 1 Orbita;

2 Neurocranium; 3 Oorschelp; 4 Os stylohyoideum; 5 Luchtzak; 6 Ostium

pharyngeum tubae auditivae; 7 V. facialis; 8 Sinus cavernosus; 9 Meatus

acusticus externa; a A. Occipitalis; b A. carotis interna; c A. carotis externa; d

A. Maxillaris. (Uit: Baptiste, 1998)

25

Figuur 8. (a) Temperatuurmeting van een

zoutoplossing dat door de A. carotis interna van

voorverwarmde specimens loopt tijdens

ventilatie van de luchtzakken. (b)

Temperatuurmeting van een zoutoplossing dat

door de A. carotis interna loopt tijdens een

gesimuleerde ademhalingsproef. Stippellijn:

temperatuur van de zoutoplossing voor passage

van de luchtzakken; Volle lijn: temperatuur van

de zoutoplossing na passage van de luchtzak;

Donkere pijl: start ventilatie; Doorzichtige pijl:

stop ventilatie. (Uit: Baptiste, 1998)

Figuur 9. (a) De plaatsen op het paard waar de

temperatuur gemeten wordt. (b) Temperatuur

gedurende 5 minuten gemeten van het bloed en

van de hersenen bij paarden in hun natuurlijk

omgeving bij een omgevingstemperatuur van 32

°C. De temperatuur van de hersenen is steeds

hoger dan van de A. carotis interna voor, tijdens

en na de inspanning. Het temperatuurverschil

tussen de A. carotis interna en de V. jugularis

neemt toe naarmate de inspanning vordert. (c, d)

Maximum en minimum hypothalamische

temperatuur in rust en tijdens inspanning over een

periode van 11 dagen. Behalve tijdens de korte

occasionele transitie periode, is de temperatuur

ter hoogte van de hypothalamus steeds hoger

dan van de A. carotis interna. (Uit: Mitchell et al.,

2006)