NAVIGATIE BIJ DUIVEN - Ghent...
34
UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2012-2013 NAVIGATIE BIJ DUIVEN door Domien VAN ACKER Promotoren: Dr. Martine Van Den Broeck Literatuurstudie in het kader Prof. dr. Paul Simoens van de Masterproef ©2013 Domien van Acker
Transcript of NAVIGATIE BIJ DUIVEN - Ghent...
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2012-2013
NAVIGATIE BIJ DUIVEN
door
Domien VAN ACKER
Promotoren: Dr. Martine Van Den Broeck Literatuurstudie in het kader Prof. dr. Paul Simoens van de Masterproef
©2013 Domien van Acker
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of
volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk
uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden.
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor
enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig
vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2012-2013
NAVIGATIE BIJ DUIVEN
door
Domien VAN ACKER
Promotoren: Dr. Martine Van Den Broeck Literatuurstudie in het kader
Prof. dr. Paul Simoens van de Masterproef
©2013 Domien van Acker
Voorwoord Ik zou graag mijn promotoren, dr. Martine Van Den Broeck en Prof. dr. Paul Simoens, willen bedanken
dat zij de begeleiding van deze literatuurstudie op zich hebben willen nemen. Het onderwerp van deze
literatuurstudie is een ‘eigen onderwerp’ en ik ben mijn promotoren dan ook heel dankbaar dat ik de
kans heb gekregen om een literatuurstudie te schrijven over een onderwerp wat mij heel veel
interesseert. In het bijzonder zou ik dr. Martine Van Den Broeck nog eens extra willen bedanken. Haar
hulp en tips waren zeer waardevol en desondanks haar drukke agenda stond ze mij altijd snel te
woord om vragen te beantwoorden en tussentijdse versies te beoordelen. Daarnaast zou ik ook mijn vrienden en kennissen willen bedanken voor het nalezen van mijn werk. Tot slot wil ik ook nog mijn
ouders bedanken voor het nalezen van mijn werk en ook voor de onvoorwaardelijke steun gedurende
mijn volledige studieloopbaan.
Inhoudsopgave VOORBLAD
TITELBLAD
VOORWOORD
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING………………………………………………………………………………………………...1
1. INLEIDING…………………………………………………………………………………….………...2
2. LITERATUURSTUDIE…………………………………………………………………………………3 2.1. Verschillende factoren met invloed op de navigatie bij postduiven...…………………………3
2.1.1. De hippocampus………………..…………………………………………………………….3
2.1.1.1. Anatomie van de hippocampus…………………………………………………………...3
2.1.1.2. De invloed van de hippocampus op de navigatie……………………………………….5
2.1.2. Het magnetisch veld van de aarde……………………………………………….………...7
2.1.2.1. Magnetoreceptoren………………………………………………………………………...9
2.1.2.1.1. Anatomische en histologische structuur van de magnetoreceptoren
in de bek………………………………………………………...……………..9 2.1.2.1.2. Onderzoeksmethodes en resultaten bij de detectie van de
magnetoreceptoren in de bek……………………………………..……….10
2.1.2.1.3. Anatomische en histologische structuur van de magnetoreceptoren
in het binnenoor…………………………………………..…………………12
2.1.2.1.4. Onderzoeksmethodes en resultaten bij de detectie van de
magnetoreceptoren in het binnenoor…………………………….……….14
2.1.2.2. Weerlegging van de theorie van de magnetosensitieve neuronen………………….14
2.1.3. Zonne-kompas gebaseerde oriëntatie en navigatie door middel van herkenningspunten…………………………………………………………………………16
2.1.4. De invloed van het olfactorisch systeem op de navigatie …………………………… 17
2.2. Superioriteit van de linker hersenhemisfeer voor navigatie…………………………………..20
3. BESPREKING…………………………………………………………………………………………22
4. REFERENTIELIJST…………………………………………………………………………………..23
Samenvatting Reisduiven beschikken over een goed ontwikkelde oriëntatie op bekende en onbekende terreinen. Ze
navigeren de weg terug naar hun thuis door gebruik te maken van de stand van de zon, het
aardmagnetisch veld en door het aanmaken van navigatiekaarten in hun hippocampus. De informatie
voor het aanmaken van zulke navigatiekaarten verkrijgen ze door gebruik te maken van visuele
herkenningspunten op bekend terrein, terwijl dit op onbekend terrein gebaseerd is op geuren vanuit de
omgeving. Tijdens de eerste levensweken leert de duif de stand van de zon te correleren met een
bepaald tijdstip van de dag. Tot de tijd dat de duif van het zonne-kompas gebruik kan maken, en op dagen dat de zon niet schijnt, wordt het aardmagnetisch veld als kompas gebruikt. Er worden
magnetoreceptoren beschreven in de bovensnavel, het binnenoor en ook in het oog. Op basis van de
magnetische intensiteit, de stand van de zon, visuele herkenningspunten en geuren vanuit de
omgeving wordt de navigatiekaart in de hippocampus van de duif gedetailleerd tot stand gebracht. Er
is geen duidelijke afbakening tussen al deze systemen. Ze worden afzonderlijk en in combinatie met
elkaar gebruikt, afhankelijk van de omgevingsfactoren en de vluchtervaring van de duif.
2
1Inleiding De reisduif van tegenwoordig is ontstaan na duizenden jaren selectie en domesticatie. De oerduif wordt ook wel de rotsduif (Columba livia) genoemd omdat ze duizenden jaren geleden de
rotsgebieden van Afrika en Eurazië bevolkte (Johnston & Janiga, 1995). Vanwege de verre afstanden
die de duiven toen moesten afleggen op zoek naar voedsel, was een goed oriëntatievermogen vereist
om de exacte locatie terug te vinden (Mehlhorn & Rehkämper, 2009).
De oude Romeinen en Grieken hadden interesse in het navigatievermogen van deze dieren en
gebruikten de duif voor het versturen van berichten. De rol als koerier bleek voor de duiven wel weggelegd en in de negentiende eeuw werd dit uitgebouwd met de postduif, wiens functie erin bestond belangrijke berichten te posten tussen verschillende landen (Columba livia domestica) (Levi,
1977).
Tegenwoordig wordt de postduif enkel nog ingezet in de duivensport. In deze sport worden duiven
losgelaten op terreinen op bepaalde afstanden van de thuislocatie, die voor de duif bekend of
onbekend kunnen zijn, en moeten ze zo snel mogelijk naar huis terugkeren. Tot op de dag van vandaag is het mechanisme van de navigatie bij duiven nog niet volledig begrepen.
Gedurende de eerste maanden van het leven leggen de duiven hun thuislocatie als referentielocatie
vast in de omgeving. Dit leerproces houdt in dat de duiven deze locatie dusdanig als thuislocatie
aanzien dat ze als volwassen individu de wil hebben om naar daar terug te keren als ze losgelaten worden op een locatie die daar een eind van verwijderd is (Pecchia et al., 2013). De duiven maken
een navigatiekaart aan in de hippocampus door de lokale geuren uit de omgeving op te nemen en door herkenningspunten uit te kiezen tijdens het vrij rondvliegen (Gagliardo et al., 2008; 2009a/c).
Tijdens de eerste levensweken wordt er een zonne-kompas ontwikkeld, waarbij de duiven hun
geografische positie kunnen bepalen aan de hand van de stand van de zon. Dit kompas zou compleet zijn op een leeftijd van 6 maanden (Wiltschko & Wiltschko 1980; Wiltschko et al., 2000). Tot die tijd
gebruikt de duif een magnetisch kompas en ook wanneer er weinig of geen zon is doet de duif een beroep op dit navigatiesysteem (Keeton et al., 1974; Walcott, 1978; Ritz et al., 2009).
3
2Literatuurstudie
2.1 Verschillende factoren met invloed op de navigatie bij postduiven
2.1.1 De Hippocampus
2.1.1.1 Anatomie van de Hippocampus
De Hippocampale formatie van vogels (HF) wordt beschouwd als homoloog aan de Hippocampus van
zoogdieren op basis van topografie, oorsprong van ontwikkeling en zijn rol in de verwerking van ruimtelijk geheugen (Székely, 1999). Echter is de morfologische organisatie van de vogel-HF erg
verschillend van deze van zoogdieren en componenten gelijk aan de subdivisies van de zoogdier-
structuur zijn nog niet duidelijk herkenbaar (Székely, 1999). De hippocampus is een grote component
van de hersenen van mensen en andere vertebraten. Het behoort tot het limbische systeem en speelt
een belangrijke rol in de consolidering van informatie van korte termijn-geheugen tot lange termijn-geheugen en bij ruimtelijke navigatie (Gagliardo et al.,1999; Maguire et al., 1996).
De morfologische organisatie van de hippocampus van vogels is erg verschillend van deze van de zoogdieren. Daar waar de hippocampus van zoogdieren makkelijk macroscopisch en microscopisch is
te detecteren vanwege de twee duidelijke zones, de gyrus dentatus en de ammonshoorn, is de
hippocampus van vogels complexer opgebouwd. De hippocampus van zoogdieren heeft
topografische, commisurale en intra-hippocampale verbindingen. Bij vogels werden er aanvankelijk geen topografische verbindingen aangetoond in de hippocampus zelf. Casini et al. (1986) en Bingman
et al. (1994) beschreven bij duiven enkele afferente verbindingen van intra-telencephalische gebieden
in de hippocampus maar efferente verbindingen werden niet aangetoond (Casini et al., 1986; Bingman et al., 1994). Door gebruik te maken van kleine injecties van de gevoelige merkers biotinylated dextran
amine (BDA) en cholera toxin B subunit (CTB) konden Atoji et al. (2002) extrinsieke en intrinsieke
verbindingen van de hippocampus in beeld brengen bij de duif (fig. 1) (Atoji et al., (2002).
Atoji et al. (2002) toonden aan dat de hippocampus van vogels is samengesteld uit een gelaagde
rangschikking van dens gestapelde neuronen en niet duidelijk is gedifferentieerd van aangrenzende structuren (Y. Atoji et al., 2002). Cyto-architecturale studies die gebruik maken van een Golgi methode
hebben een aantal types neuronen in de hippocampus van de duif geclassificeerd (Tömböl et
al.,2000). Immunohistochemische studies hebben aangetoond dat er verschillende subdivisies zijn in
de hippocampus van de duif en de zebravink (Erichsen et al., 1991; Székely, 1999), maar een
overeenkomst over het aantal en/of type van subdivisies ontbreekt nog.
4
Atoji en Wild beschreven in 2006 de volledige functionele neuroanatomie van de hippocampale
formatie van de vogels : zijn subdivisies, cytoarchitectuur, de afferente en efferente verbindingen. Ze
toonden aan door gebruik te maken van kleuringen van de stof van Nissl en traject-tracing dat de
hippocampale formatie van de duif onderverdeeld kan worden in 7 regio’s: Dorsolateraal (DL),
dorsomediaal (DM), triangulair (Tr), V-vormig (V), Magnocellulair (Ma), parvocellulair, naast cel-arme
regio’s. DL en DM kunnen nog verder onderverdeeld worden in respectievelijk dorsaal en ventraal, en lateraal en mediaal. Er zijn wederkerige verbindingen gevonden tussen DL-DM, DL-Tr, DL-Ma, DM-V,
en Tr-V. De neurale ‘pathways’ doen vermoeden dat de hippocampus een centrale rol speelt in het
limbisch systeem. (Atoji en Wild, 2006).
Fig. 1: Schematische illustratie van de hippocampus van de duif na injectie van de rechter
hippocampus met BDA en injectie van de linker hippocampus met CTB. De kern van de injectie-zijde
is gemarkeerd in zwart, en de gearceerde ruimte rond de kern geeft de spreiding van de tracers weer.
Stippen geven de neuronen weer die retrograad zijn gelabeld met CTB aan beide zijden; vezels en
uiteinden zijn anterograad gelabeld met BDA en worden weergegeven als korte lijntjes. Stippen en lijnen geven de relatieve verschillen weer in distributie, maar representeren geen echte nummers.
Anteroposterieure coördinaten: A: A14.00 mm, B: 12.50 mm, C: A9.25 mm, D: A7.50mm, F: A5.50
mm, G: A4.50 mm, H: A3.75 mm, I: A3.00 mm. (De lijn rechtsonder op de afbeelding geeft 1 mm weer). (Atoji et al., 2002).
5
Lijst met afkortingen: Ac: nucleus accumbens; Aid: archistriatum intermedium, pars dorsalis; Aiv:
archistriatum intermedium, pars ventralis; APH: area parahipoocampalis; Bas: nucleus basalis; BNST:
bed nucleus of the stria terminalis; CDL: area corticoidea dorsolateralis; CHCS: tractus
corticohabenularis et corticoseptalis; CPi: cortex piriformis; E: ectostriatum; FDB: fasciculus diagonalis
Brocae; HA: hyperstriatum accesorium; HD: hyperstriatum dorsale; HIS: hyperstriatum intercalatus
superior; HL: hyperstriatum laterale; Hl: lateral limb of V-shaped layer; Hm: medial limb of V-shaped layer; Ht: triangular part of the hippocampus; HV: hyperstriatum ventrale; LHy: regio lateralis
hypothalami; LPO: lobus parolfactorius; NCL: neostraticum caudale, pars lateralis; NFT: neostraticum
fronto-trigeminale; TO: tuberculum olfactorium; Rt: nucleus rotundus; Tn: nucleus taeniae; SL: nucleus
septalis lateralis; PA: paleostriatum augmentatum; PP: paleostriatum primitivum; TPO: area
temporoparietooccipitalis; PCT: polus caudalis telencephali; TSM: tractus setpomesencaphalicus. (Atoji et al., 2002).
2.1.1.2 De invloed van de hippocampus op de navigatie
In 1978 beschreven O’Keefe en Nadel de Hippocampale formatie (HF) als een structuur die een
centrale rol speelt in het geheugenproces door het aanmaken van een navigatiekaart geassocieerd
met de vorming en uitvoering van een ruimtelijke voorstelling van de omgeving (O’Keefe & Nadel,
1978).
Het ‘homing’ gedrag van duiven is gebaseerd op een ruimtelijk navigatiesysteem dat fungeert in een
‘echte wereld’ voorstelling (Papi, 1982). Volgens Hans G. Wallraff zijn duiven in staat om van een verre niet-familiaire plaats naar huis terug te keren, zelfs wanneer ze tijdens transport naar de
onbekende plaats werden afgesloten van potentiële nuttige spatiale informatie van de buitenwereld.
Duiven kunnen informatie verzamelen over hun huidige positie in relatie tot hun thuispositie vanuit
deze onbekende omgeving die honderden kilometers van de thuislocatie kan verwijderd zijn (H.
Wallraff, 1990). Voor de aanmaak van de navigatiekaart via de hippocampus wordt in zo’n situatie,
aldus Wallraff, gebruik gemaakt van de ‘zonne-kompas gebaseerde oriëntatie’. Bij een bewolkte lucht
wordt dit mogelijk vervangen door een ‘magnetisch kompas’ (H. Wallraff, 1990). Uit verschillende experimenten die de theorie van Wallraff ondersteunen is gebleken dat de hippocampale formatie (HF) onontbeerlijk is in de navigatie van duiven in onbekende gebieden (J.P. Vargas et al., 2004; G.
Casini et al., 1997). Eenmaal de kaart echter is gevormd, hebben leasies aan de HF geen invloed
(Bingman et al., 1990; Gagliardo et al.,2004). Een proef waarbij volwassen duiven uit Maryland een
hippocampale laesie ondergingen en daarna getransporteerd werden naar een nieuwe loft in Ohio liet
zien dat de duiven niet in staat waren om zonder HF een nieuwe navigatiekaart aan te maken (Bingman en Yates, 1992). Samen met een vorige studie (Bingman et al., 1990) kan uit de resultaten
geconcludeerd worden dat de hippocampus noodzakelijk is voor naïeve jonge of ervaren volwassen postduiven om een nieuwe navigatiekaart aan te maken.
Het belang van de HF in de ontwikkeling van navigatiekaarten lijkt afhankelijk te zijn van of de duiven
de mogelijkheid hebben om de omgeving te verkennen door middel van vrij rond vliegen of dat ze in een volière worden gehouden en op deze manier de omgeving ontdekken (Ioalé et al., 2000). Het
6
vermoeden is er dat het type navigatiekaart verschilt tussen volièreduiven en deze met vrije vluchten.
Duiven in een volière worden beperkt tot het opnemen van geuren die de volière binnenwaaien met de
wind en deze linken ze dan met de verschillende windrichtingen. Deze geven waarschijnlijk een soort mozaïekpatroon weer van de geurprofielen van de omgeving. (Wallraff, 1991; Ioalé et al., 2000).
Duiven die tijdens hun eerste levensmaanden regelmatig losgelaten werden, hebben de kans gehad
om actief de ruimtelijke distributie van geuren waar te nemen. Hierdoor zijn zij minder beperkt in het herkennen van geurprofielen dan duiven die enkel in een volière gehouden worden (Wallraff, 1991; Ioalé et al., 2000). Ioalé et al (2000) toonden aan dat duiven met letsels aan de HF niet in staat zijn
een navigatiekaart aan te maken als hun vliegruimte wordt beperkt tot een volière maar wel wanneer
ze vrij rond kunnen vliegen en de omgeving kunnen verkennen.
Wanneer postduiven herhaaldelijk worden losgelaten op een bepaalde locatie dan zijn zij in staat om
herkenningspunten te gebruiken om naar huis terug te keren. Zowel controle-duiven als duiven met
een hippocampale laesie slaagden erin om terug naar huis te keren door gebruik te maken van deze herkenningspunten (Gagliardo et al., 1999). Het naar huis vliegen met behulp van visuele
herkenningspunten zonder rekening te houden met hun kompas werd door Gagliardo et al (1999)
‘pilotage’ genoemd. Bij pilotage wordt gebruik gemaakt van omgevings-geometrie en landschapselementen die de duiven kennen. (Lipp et al., 2004; Vargas et al., 2004; Gagliardo et al.,
2007; Mann et al., 2010). Proeven bij duiven met laesies aan de HF die losgelaten werden op bekend
terrein, toonden aan dat er geen geometrische vormen meer werden onderscheiden door de duiven (Vargas et al., 2004). De duiven baseerde zich nog wel op landschapselementen, maar enkel om het
zonnekompas te ondersteunen. Het zonnekompas is het mechanisme dat ze naar huis begeleidt volgens Gagliardo et al. (1999). Dit fenomeen wordt site specific compass orientation genoemd
(Luschi en Dall’Antonia, 1993; Gagliardo et al., 1999).
7
2.1.2. Het magnetisch veld van de aarde
Duiven baseren zich voor hun kompas ook op het magnetisch veld van de aarde. Veranderingen van
een kunstmatig opgewekt magnetisch veld in experimentele omstandigheden induceren een desoriëntatie bij de duiven die daar worden losgelaten (Keeton et al., 1974; Walcott, 1978; Ritz et al.,
2009). Al in 1947 liet Yeagley duiven los waarbij ofwel een kleine magneet ofwel een koperen plaatje aan de
kop was bevestigd. Hij ondervond dat de duiven met de magneet minder goed georiënteerd waren en
minder vlot naar huis terugkeerden dan de controle-duiven met het koperplaatje. Uit verschillende
testen is later gebleken dat het magnetisch kompas belangrijk is op bewolkte dagen, wanneer geen
gebruik gemaakt kan worden van het zonne-kompas. (Keeton, 1971, 1972; Walcott, 1977; Visalberghi en Alleva, 1979; Walcott et al.,1988). Walcott en Green (1974) toonden in een experiment aan dat
onder bewolkte hemel de oriëntatie van de duiven gecorreleerd is met de polariteit van het magnetisch veld (Walcott en Green, 1974). Ze ontdekten dat wanneer de polariteit werd omgedraaid in de
tegenovergestelde richting, vele duiven zich 180 graden weg van huis oriënteerden. Jaren later, in
1996, toonden Wiltschko en Wiltschko echter aan dat vogels niet zozeer gevoelig zijn voor de
polarisatie zelf van het aardmagnetisch veld (de ligging van de magnetische zuidpool en noordpool)
maar voor de axis van de veldlijnen waaruit het aardmagnetisch veld is opgebouwd in verhouding tot
deze magnetische noord-zuid-as. Er wordt bijgevolg geen onderscheid gemaakt tussen magnetische
zuidpool en noordpool maar wel informatie verschaft over de afstand tot de dichtstbij gelegen pool en
de evenaar. Dit type kompas noemden Wiltschko en Wiltschko een inclinatie kompas (Wiltschko en Wiltschko, 1996) (fig. 2 en 3).
Figuur 2: schematische weergave van de aarde en zijn
geomagnetisch veld (Wiltschko en Wiltschko, 1996).
De magnetische informatie wordt bij vogels aldus gebruikt op twee manieren: de magnetische vector
voorziet hen met een kompas voor het lokaliseren van richtingen (van belang bij trekvogels) maar ook magnetische parameters, zoals bijvoorbeeld de intensiteit van het magnetisch veld, lijken een
onderdeel te vormen van het navigatiekaartsysteem (van belang bij postduiven). Hieruit kan
geconcludeerd worden dat er twee verschillende magnetoreceptoren moeten bestaan. (Wiltschko en Wiltschko, 1996; Fleissner et al., 2003).
8
Figuur 3: Verticale doorsnede doorheen het magnetisch veld om het inclinatie-kompas te illustreren. He: vector van het lokale geomagnetisch veld. H: vector van een experimenteel magnetisch veld. Hs:
vector van een experimenteel magnetisch veld dat overeenkomt met het geomagnetisch veld van het zuidelijk halfrond. Hh en Hv: horizontale en verticale componenten. g: vector van de zwaartekracht. N
en S staan voor noord en zuid. >>p<< en >>e<< staan voor ‘gericht naar de polen’ en ‘gericht naar de
evenaar’. In een horizontaal veld wordt de oriëntatie informatie bimodaal. (Wiltschko en Wiltschko,
1996).
Het geomagnetisch veld is een dipool waarbij de polen gelegen zijn in de nabijheid van de
geografische polen. De veldlijnen verlaten de grond op de zuidpool, buigen dan rond de aarde en
komen het oppervlak van de aarde weer binnen op de noordpool. De magnetische vector is in het
noordelijk halfrond naar beneden gericht en in het zuidelijk halfrond naar boven gericht (fig. 1). De
hoek tussen de magnetische vector en de horizon wordt de inclinatie genoemd. Lijnen van gelijke
inclinatie lopen ongeveer parallel met de lijnen van de overeenkomstige latitude (Wiltschko en
Wiltschko, 1996). Hierop zouden trekvogels zich baseren bij hun trek naar het zuiden resp. het
noorden (Wiltschko en Wiltschko, 1996). Hierbij komen de vogels twee problemen tegen: (1) het inclinatiekompas wordt dubbelzinnig in het horizontale veld van de magnetische evenaar en (2) zodra
ze de evenaar passeren moeten ze in staat zijn om hun migratierichting om te draaien ten opzichte
van hun inclinatiekompas om in dezelfde geografische richting verder te migreren (Wiltschko en
Wiltschko, 1996).
Wiltschko en Wiltschko hebben in 1978 al aangetoond dat als duiven werden losgelaten in een gebied
waar het magnetisch veld werd omgedraaid, de duiven enkel gedesoriënteerd waren indien ze ook in
een omgekeerd magnetisch veld werden vervoerd (Wiltschko en Wiltschko, 1996).
9
2.1.2.1 Magnetoreceptoren
Volgens Walcott et al. (1979) spelen magnetische kristallen in de kop van de duif een rol in het
waarnemen van het magnetisch veld. Fleissner et al. (2003) hebben magnetoreceptoren ontdekt in de
huid van de bovensnavel van de duif, die verbonden zijn met de ophtalmische tak van de nervus trigeminus. In een recente studie beschrijven Lauwers et al. (2013) de aanwezigheid van
magnetoreceptoren in het binnenoor van duiven. Deze receptoren zijn gelegen in zogenaamde haarcellen. Ritz et al. ondervonden in 2004 dat oscillerende magnetische velden het magnetisch
oriënterend vermogen van trekvogels verstoorde (Ritz et al., 2004). Verstoring van het
oriëntatievermogen van een roodborstje door het bloot te stellen aan een verticaal uitgelijnde
breedband (0.1-10 MHz) of een single-frequentie (7-MHz) veld naast het aardmagnetisch veld was de
basis voor de hypothese dat het magnetisch kompas is gebaseerd op een radicaal-paar-mechanisme (Schulten, 1982; Ritz et al., 2000; Ritz et al., 2004). Het magnetisch kompas van vogels is licht-
afhankelijk (Wiltschko et al., 1993; Wiltschko en Wiltschko, 2002), en het lijkt er op dat de input hoofdzakelijk komt van het rechteroog (Wiltschko et al., 2002).
2.1.2.1.1 Anatomische en histologische structuur van de magnetoreceptoren in de bek
Histologisch onderzoek van de kop van de duif toonde ijzerbevattende granulen aan in de Harderse
klier, aan de basis van de bek en in de ethmoïd regio. Deze granulen bevatten magnetiet (Fe3O4) waarbij de grootte en vorm afhangt van de sterkte van het magnetisch dipoolveld (Kirschvink en Gould, 1981; Hanzlik et al., 2000). Uit licht- en elektronenmicroscopisch onderzoek door Fleissner et
al. (2003) is gebleken dat de subcellulaire organisatie van de uiteinden van de nervus trigeminus
(ophtalmische tak) in de bovensnavel van duiven superparamagnetische (SPM) kristallen bevatten. De
zenuwuiteinden zijn ongeveer 5 µm diameter en de SPM nanokristallen zijn samengevoegd in clusters
van ongeveer 1-2 µm diameter. Plus minus 10 tot 15 clusters komen voor in één zenuwuiteinde en liggen gerangschikt op de celmembraan (Fleissner et al., 2003).
Butler en Banerjee (1975) ondervonden dat de magnetische eigenschappen van fijne magnetietkristallen afhankelijk zijn van de grootte van de granules en de beeldverhouding (Butler &
Banerjee, 1975). Magnetietkristallen van gelijke dimensie en een grootte tussen de 50 en 70 nm
worden ‘single magnetic domains (SDs)’ genoemd en bezitten een permanent magnetisch moment (Yorke, 1979; Kirschvink and Gould, 1981; Fleissner et al., 2003). Kleinere partikels worden
superparamagnetisch (SP) genoemd, en kunnen enkel een magnetisch moment bezitten in de
aanwezigheid van een extern magnetisch veld waarbij de geïnduceerde magnetisatie parallel gericht is aan het externe magnetische veld (Shcherbakov and Winklhofer, 1999; Fleissner et al., 2003).
Magnetiet-gebaseerde receptoren van eender welk type (SD of SP) zijn goed geschikt om de duiven
te voorzien van informatie met betrekking tot de richting en intensiteit van het magnetisch veld van de omgeving waar ze worden losgelaten (Fleissner et al., 2003; Yorke, 1979; Kirschvink and Gould,
1981; Shcherbakov and Winklhofer, 1999). Desalniettemin is er nog geen SD-magnetiet gebaseerde receptor of een onderliggend receptor mechanisme bekend (Diebel et al., 2000). Fleissner et al.
(2003) rapporteerden wel over superparamagnetische (SPM) magnetiet-bevattende zenuwuiteinden in
10
de onderhuid van de bovensnavel van postduiven. De regio waar de SPM gelokaliseerd zijn wordt
geinnerveerd door de mediane ramus ophtalmicus van de nervus trigeminus (Dubbeldam 1998; Wild
and Zeigler, 1996). Elektrofysiologische opnames van deze zenuw lieten zien dat de frequentie van de
zenuwimpulsen gecorreleerd zijn met de veranderingen in intensiteit van het magnetisch veld (Beason
en Semm, 1996). Dit geeft een indicatie dat deze zenuwverbinding magnetosensitieve informatie
overdraagt van de bek naar de hersenen. Deze weg kan geblokkeerd worden door lokale anesthesie toegepast op de ramus ophtalmicus (Beason en Semm, 1996).
2.1.2.1.2 Onderzoeksmethodes en resultaten bij de detectie van de magnetoreceptoren in de bek
In een onderzoek van V. Mora Cordula et al (2004) is gedemonstreerd dat onder meer postduiven
onderscheid kunnen maken tussen de aan- en afwezigheid van magnetische anomalieën. Dit onderscheid is verzwakt bij vasthechting van een magneet aan de kop, lokale anaesthesie van het
bovensnavelgebied, en bij bilaterale sectie van de ophtalmische tak van de nervus trigeminus (maar
niet de olfactorische tak). Deze resultaten suggereren dat magnetoreceptie voorkomt in het bovensnavelgebied van de duif (Mora et al., 2004).
Lichtmicroscopisch onderzoek van de magnetoreceptoren in de huid van de bovensnavel (fig. 4):
Omdat er geen chemische methodes zijn die direct magnetiet (Fe23+Fe2+O4) aantonen hebben
Fleissner et al. (2003) eerst de Fe3+ aangetoond onder de lichtmicroscoop door gebruik te maken van
Pruisisch Blauw (PB) op gefixeerd weefsel. In de aanwezigheid van Fe3+ en HCl+ verandert kalium
hexacyanoferraat in donkerblauw ferri-ferrocyanide. De neurofilament immunoreactiviteit was getest door Fleissner et al. (2003) door middel van een goed
omschreven monoclonaal antilichaam (MAB 1621, Chemicon, Temecula, CA), welke een van de
antilichamen is die specifiek is voor weefsels van vogels (Harris et al., 1993). Na een succesvolle
immuno-kleuring werden de secties bewaard en tegengekleurd met PB zoals hierboven beschreven (Fleissner et al., 2003). De secties zijn door Fleissner et al. (2003) geëvalueerd onder een Reichert
Polyvar microscoop met een digitale microscoop camera er aan vastgehecht en Metaview 3.6 software om de structuur 3D te kunnen weergeven. Elektronenmicroscopisch onderzoek van de magnetoreceptoren in de huid van de bovensnavel:
Na kristallografische identificatie van de SPM partikels beschreven door Hanzlik et al. (2000) werden
er door Fleissner et al. (2003) in de donkere clusters een relatieve hoeveelheid ijzer en een aantal
andere elementen binnenin de SPM clusters gemeten en vergeleken met andere, niet-kristallijne,
cellulaire componenten van de zenuwuiteinden door middel van ‘energy dispersive x-ray analysis’
(EDX; een LINK systeem verbonden met de elektronenmicroscoop).
11
Figuur 4: Lokalisatie van de magnetoreceptoren in
de bek van postduiven. A: Schematische tekening
van de duivenschedel met het perifeer verloop van
de ophtalmische tak van de n. trigeminus. B:
Macroscopisch uitzicht van de binnenkant van de bovensnavel. Witte stippen geven de plaatsen van
de magnetoreceptor zenuwuiteinden verkregen uit
een serie van histologische snedes (t = tong). C:
Sagittale snede doorheen de onderhuid van de
bovensnavel (Pruisisch Blauw [PB] en
kernechtrood tegenkleuring). De PB-reactieve
uiteinden (pijltjes) bevinden zich boven de vaste
lagen, de epidermis (ep) en de dermis (d), met daarin het stratum laxum van de subcutis (sc), die
zijn naam heeft gekregen door het sponsachtig
uitzicht met een groot aantal vetcellen (fc). De
schaalbalken zijn 2 mm in B en 100 µm in C. (Fleissner et al., 2003).
12
2.1.2.1.3 Anatomische en histologische structuur van de magnetoreceptoren in het binnenoor
Lauwers et al. (2013) hebben recent een ijzer-rijk organel ontdekt dat zich bevindt in de cuticulaire
plaat van de cochleaire en vestibulaire haarcellen van duiven. Deze haarcellen zijn gelokaliseerd in de
lagena. De cochlea bij vogels verloopt niet spiraalvormig maar heeft de vorm van een licht gebogen stompe kegel. Het blind einde van de ductus cochlearis vormt bij vogels de lagena (Nickel et al.,
1992). De lagena is een vestibulair zintuigelijk orgaan dat aanwezig is bij vertebraten van
kraakbeenvissen tot vogels, maar het is echter als dusdanig afwezig bij zoogdieren (O’Neill, 2012; Lauwers et al., 2013; Harada et al., 2001b). De lagena bij zoogdieren zou ‘verloren’ gegaan zijn bij de
ontwikkeling van de cochlea (bij het spiraalvormig worden) (Manley, 2012). Desalniettemin zijn er
bronnen (Gray H., 2000) die bij de mens ook nog altijd spreken over de lagena, wat functioneel
eigenlijk niet correct is. In de humane terminologia anatomica wordt de lagena echter niet meer
vernoemd als een onderdeel van de ductus cochlearis bij de mens. (anonymous, 2011). De lagena is
één van de 3 otolithische zintuigelijke organen in het binnenoor en het detecteert lineaire versnellingen (Zakir et al., 2012). Volgens Harada et al. (2001a) is de lagena het zintuiglijk orgaan
voor driedimensionale positionering. Harada et al. (2001a) voerden elementaire analyse uit van de
otolithen door middel van synchrotron radiatie, een vorm van X-ray fluorescentie. Na vergelijking van
de samenstelling van de drie verschillende soorten otolithen bij verschillende soorten zeevissen en vogels ondervonden Harada et al. (2001a) dat de sacculaire en utriculaire otolithen af en toe
detecteerbare hoeveelheden ijzer bevatten, maar dat in de otolithen ter hoogte van de lagena er een
significante hoeveelheid ijzer aanwezig is. De histologie van de ijzer-rijke structuur van de haarcellen in het binnenoor heeft volgens Lauwers et al. (2013) opvallende kenmerken: (1) het is apicaal
gelokaliseerd in de cuticulaire plaat, (2) er is vrijwel altijd één ijzer-rijke structuur per cel, (3) het heeft
een sferische vorm, (4) het is opgebouwd uit ferritine-achtige granules, en (5) beschikbare data geven
de indicatie dat deze granules uit ferrihydriet bestaan. In sommige gevallen zijn deze structuren
membraan-gebonden en samengesteld uit partikels die in een para-kristallijne rangschikking zijn samengesteld (Lauwers et al., 2013). De structuur kan, aldus Lauwers, mogelijk functioneren als een
opslagplaats voor ijzer, een stabilisator van de stereocilia of een mediator voor magnetische detectie.
13
Figuur 5: De ontdekking
van een ijzerrijke structuur
in haarcellen van duiven.
(A) Diagram van het
binnenoor van de duif met
aanduidingen: superieur semicirculair kanaal (ssc),
lateraal semicirculair kanaal
(lsc), posterieur
semicirculair kanaal (psc),
utriculaire macula (um),
sacculaire macula (sm),
basilaire papilla (bp) en de
lagena macula (lm). (B) Diagram van een dwarse
doorsnede doorheen de
lagena macula, met
aanduidingen: calcium
carbonate otolithen (ot) die
geassocieerd zijn met een
gelatineuze membraan (gm) die over de haarcellen
ligt (hc). (C) Diagram van
een cross-sectie doorheen
de basilaire papilla, met
aanduidingen: tectoriale
membraan (tm) en de haarcellen (hc). (D) Diagram dat de locatie weergeeft van de ijzer-rijke structuur
die gevonden is in de cuticulaire plaat onder de stereocilia. (E-H) Voorstellingen van secties gekleurd
met Pruisisch Blauw (PB) en nuclear fast red (NFR) van de lagena (E), de basilaire papilla (F), de utriculus (G) en de sacculus (H) van de duif. De pijltjes wijzen de PB-positieve structuren aan in iedere
haarcel. (I) Morfometrische analyse van de afgezonderde haarcellen. De nek-tot-cuticulaire plaat-regio
(NPR) is uitgezet tegen de nek-tot-lichaam-ratio (NBR) om na te gaan of de cel een type I of een type
II haarcel is. Cellen zonder de ijzer-rijke structuur zijn uitgezet als grijze driehoeken, cellen die de ijzer-
rijke structuren bevatten zijn uitgezet als blauwe stippen. Quadrant 1 is verrijkt met flesvormige type I
haarcellen en quadrant 3 is verrijkt met zuilvormige type II haarcellen. (J-M) Representatieve type I
haarcellen van quadrant 1 (J en K) en representatieve type II haarcellen van quadrant 3 (L en M). De pijltjes geven de ijzer-rijke structuren aan. Alle schaalbalkjes geven 10 µm weer (Lauwers et al.,
2013).
14
2.1.2.1.4 Onderzoeksmethoden en resultaten bij de detectie van de magnetoreceptoren in het
binnenoor
Het aantonen van de ijzer-rijke cellen in het vestibulair apparaat van duiven gebeurt net als in de bek door middel van een chemische reactie met Pruisisch Blauw (PB) (Lauwers et al., 2013). Het
beoordelen van de histologische secties met de lichtmicroscoop brachten de aanwezigheid van PB-positieve structuren aan het licht in een aantal haarcellen in de basillaire papilla, de lagena, de sacculus en de utriculus (fig. 3E–3H) (Lauwers et al., 2013). De subcellulaire architectuur van de PB-
positieve haarcellen zijn door Lauwers et al. (2013) gevisualiseerd door middel van ‘correlative light
and electron microscopy (CLEM)’ en elektron tomografie. Hiermee werd de aanwezigheid van een
elektronendense sferische structuur met een gemiddelde diameter van 545 ± 31.4 nm (n = 18) in de
cochleaire haarcellen en 365 ± 27.2 nm (n = 16) in de vestibulaire haarcellen aangetoond. In sommige
gevallen was de subcellulaire structuur membraangebonden (22%, n = 44), gedecoreerd met kleine
vesikels (25%, n = 44), of bleek ze vervat in een proces van flux (7%, n = 44). Uit onderzoek met de transmissie elektronen microscoop door Lauwers et al. (2013) bleek dat iedere ijzer-ijzer subcellulaire
structuur is opgebouwd uit honderden ferritine-like granules met een diameter van 6.75 ± 0.06 nm in
de basilaire papilla en 6.48 ± 0.06 nm in de vestibulaire haarcellen. In sommige van deze gevallen bleken deze partikels uit een parakristallijne rangschikking te zijn samengesteld (Lauwers et al., 2013).
2.1.2.2. Weerlegging van de theorie van magnetoreceptoren
De hypothese dat magnetische informatie wordt waargenomen via magnetoreceptoren en dan via neurale impulsen wordt getransporteerd naar de hersenen wordt door een aantal wetenschappers geaccepteerd (Hanzlik et al., 2000; Winklhofer et al., 2001; Mora et al., 2004; Fleissner et al., 2009;
Lauwers et al., 2013). Treiber et al. (2012) denken echter bewezen te hebben dat de clusters van
ijzer-rijke cellen in het rostro-mediale gebied van de bovensnavel van de postduif macrofagen zijn in
plaats van magnetosensitieve neuronen. Hun systematische karakterisatie van de bovensnavel van
de postduif identificeerde ijzer-rijke cellen in het stratum laxum van de subepidermis, de basale regio
van het respiratoire epitheel en de apex van de veerfollikels.
Dat macrofagen voorkomen in de milt, dermis en respiratoire mucosa is bekend voor vele species. Deze macrofagen hebben een vitale rol in de afweer en de ijzerhomeostase (Wang et al.,2011). IJzer
accumuleert in de macrofagen tijdens het hemoglobine-katabolisme en wordt opgeslagen onder de
vorm van ferritine (Mebius & Kraal, 2005). In een bepaalde klasse van macrofagen (gekend als
siderofagen) accumuleert het ferritine in membraan-gebonden siderosomen die proteolytische processen kunnen ondergaan waarbij hemosiderine wordt gevormd (Meguro et al., 2005; Simson &
Spicer, 1972). Treiber et al. (2012) maakte van de PB-positieve cellen in de bek cryosecties en
kleurde deze secties met een sera tegen MHC-klasse II moleculen. Er werd MHC-II co-lokalisatie geobserveerd met 98,8 % van de PB-positieve cellen in het respiratoire epitheel (n=104 cellen), met
95% van de PB-positieve cellen in de subepidermis (n=92 cellen), en met 94,4% in de veerfollikels
(n=205 cellen). Op basis hiervan en tesamen met de anatomische lokalisatie, de subcellulaire data en de neuronale kleuring, kwamen Treiber et al. (2012) tot de conclusie dat de clusters van PB-positieve
15
cellen in de bovensnavel van de postduif macrofagen waren, en geen magenotosensitieve neuronen
(fig. 6). De conclusie hieruit zou kunnen zijn dat de PB-positieve macrofagen in de bek reageren op afweer of weefselbeschadiging. Treiber et al. (2012) observeerden in hun studie één duif waarbij een
grote inflammatoire beschadiging van de bek met een necrotisch centrum was omgeven met
lymfoplasmatische cellen, inclusief ~80.000 PB-positieve cellen.
Hoewel uit deze studie niet uitgesloten kan worden dat er een aantal magnetoreceptoren voorkomen in de bovensnavel van duiven, kan uit deze studie, volgens Treiber et al. (2012), wel besloten worden
dat er geen bewijs is van een bestaan van een subepidermaal magneto-sensitief systeem dat is
opgebouwd uit dendrieten op zes specifieke bilaterale loci.
Figuur 6: a-c, Grafieken die het aantal Pruisisch-Blauw
(PB)-positieve cellen tonen per 500 µm increment langs
de lengte van de bek in het respiratoire epitheel (blauwe stippen) (a), in de subepidermis (rode stippen)
(b) en in de veerfollikels (groene stippen) (c; n=12
vogels). Iedere stip representeert het aantal PB-
positieve cellen in één enkele vogel in dat increment,
waarbij de mannetjes (n=6) gekleurd zijn in donkere
kleuren en de vrouwtjes (n=6) gekleurd zijn in lichte
kleuren. PB-positieve cellen in de veerfollikel en het
respiratoire epitheel zijn voornamelijk gevonden in de caudale regio’s. In de subepidermis zijn de cellen
gevonden langs de gehele lengte van de bek. Het totaal
aantal cellen per increment zijn neergezet in een
logaritmische schaal, wat de grote verschillen tussen de vogels goed weergeeft. (Treiber et al., 2012).
16
2.1.3. Zonne-kompas gebaseerde oriëntatie en navigatie door middel van herkenningspunten
Voor de ruimtelijke oriëntatie wordt in de dierenwereld vaak gebruik gemaakt van de stand van de zon
(Kramer, 1950). Ook op duiven heeft dit mechanisme een grote invloed.
Om de zon als kompas te kunnen gebruiken, moet rekening gehouden worden met de stand van de
zon aan de hemel. Deze verandert echter naarmate de dag vordert. De beweging van de zon is niet uniform, hij gaat stukken sneller rond de middag dan rond zonsopkomst en zonsondergang. De
specifieke snelheid is afhankelijk van de breedtegraad van de geografische streek en van het seizoen (Wiltschko et al., 2000). Dankzij een intern tijdsbesef kunnen duiven aan de hand van de zonnestand
het tijdstip van de dag bepalen en passen ze zich op deze manier aan (Budzynski et al., 2000).
De opbouw van een intern tijdsbesef bij de duif gebeurt volgens Keeton (1971) bij het verlaten van het
nest en tijdens de eerste vluchten (Keeton, 1971). De ontwikkeling van het zonne-kompas gebeurt
gemiddeld tijdens de derde tot en met de zesde levensmaand. Op zes maanden leeftijd zou deze compleet zijn (Wiltschko & Wiltschko, 1980, 1990; Wiltschko et al., 2000). In tegenstelling tot
bijvoorbeeld mieren en bijen gaat het bij duiven niet om een aangeboren eigenschap (De Jong, 1982; Schmitt & Esch, 1993; Frier et al., 1996). Duiven hebben andere mogelijkheden om zich tijdens de
eerste levensweken te oriënteren, zoals bijvoorbeeld het magnetisme. Het zonnekompas kan daardoor geleidelijk worden opgebouwd (Wiltschko et al., 2000). In 1980 hebben Wiltschko en
Wiltschko al ondervonden dat als jonge onervaren duiven werden opgevoed onder omstandigheden
waarbij hun interne klok werd verschoven in de tijd, de duiven een ‘vals’ zonne-kompas aangeleerd kregen. Hierdoor werd de theorie dat het zonne-kompas aangeboren zou zijn in twijfel getrokken. Er
lijkt sprake te zijn van een leerproces (Wiltschko & Wiltschko, 1980).
In een recente studie ondervond Armstrong et al. (2013) dat tijdsafhankelijke zonne-signalen een zeer
grote invloed hebben op de navigatie tijdens de vlucht richting de thuislocatie, en dat deze informatie
mogelijk simultaan wordt gecombineerd met het gebruik van de navigatiekaart door middel van herkenningspunten, zelfs wanneer de duiven vliegen naar een direct zichtbaar doel (Armstrong et al.,
2013). Duiven gebruiken visuele herkenningspunten om het leerproces van hun terugvlucht van bekende locaties te ondersteunen. Dit wordt pilotage genoemd (zie ook par. 2.1.2.) (Gagliardo et al., 1999; Lipp
et al., 2004; Vargas et al., 2004; Gagliardo et al., 2007; Mann et al., 2010). Mann et al. (2010)
koppelde visuele herkenningspunten vanaf bepaalde losplaatsen waar dezelfde duiven meerdere
malen werden losgelaten aan een Gauss-curve (fig. 7). Het model laat een toename zien in
voorspelbaarheid van het vliegtraject wanneer de duiven bekend geraken met de specifieke losplaatsen (Mann et al., 2010).
17
Fig. 7: Histogram van het aantal visuele
herkenningspunten voor iedere duif. De
gemiddelde waarde is zeven, met een maximum
van 22 en een minimum van één. Een grote
meerderheid (77%) van de duiven gebruikt 10
herkenningspunten of minder.
2.1.4. De invloed van het olfactorisch systeem op de navigatie
Algemeen wordt aangenomen dat op familiair terrein postduiven hun navigatiekaart opbouwen door
middel van visuele herkenningspunten, terwijl dit op onbekend terrein gebaseerd is op geuren (Gagliardo et al., 2009b). De rol van magnetische gradiënten is volgens Gagliardo et al.
(2008;2009a/c) minder belangrijk.
Wanneer duiven worden gelost in een onbekend gebied, nemen ze de lokale geuren en windrichting
waar via hun olfactorisch systeem. Op deze manier kunnen ze zichzelf positioneren ten opzichte van
het thuisfront. Deze geuren moeten ze leren kennen op het hok en tijdens vrije vluchten. Ook leren ze bepaalde geuren te associeren met bepaalde windrichtingen. Verschillende studies hebben
aangetoond dat duiven deze geuren gebruiken om hun navigatiekaart te vormen, en hierbij dient het volledige olfactorisch systeem operationeel te zijn (Ioalè et al., 2000; Gagliardo et al., 2005; Gagliardo
et al., 2006; Gagliardo et al., 2007; Gagliardo et al., 2009a/c). Later werd ontdekt dat in onbekende
gebieden geuren ook belangrijk zijn wanneer de ontwikkeling van een navigatiekaart reeds op punt is gesteld (Gagliardo et al., 2008; 2009c). Deze theorie wordt ook ondersteund door het feit dat de
bulbus olfactorius van postduiven groter is dan bij andere duivenrassen (Rehkämper et al., 2008).
Bingman et al. (1990) beweert dat het belang van geuren afhankelijk is van de opgedane ervaring van
de duiven en dat bovendien geuren variëren van locatie tot locatie (Bingman et al., 1990). Een proef
van Wallraff in 1980 waarbij 135 experimentele duiven (waarbij de nervus olfactorius was
doorgesneden) en 171 controle-duiven op 180 km afstand werden losgelaten op vier verschillende
plaatsen toonde aan dat het vermogen om naar huis terug te keren bij de experimentele duiven
significant minder was. Alle gebruikte duiven waren compleet onervaren (Wallraff, 1980). Proeven
zoals deze van Wallraff worden door andere auteurs in twijfel getrokken. Onder andere Gould (2009)
stelt dat het reukorgaan weliswaar volledig uitgeschakeld wordt, maar dat het mogelijk is dat de effecten kunnen toegeschreven worden aan een verminderd waarnemen van het aardmagnetisch
veld, omdat de n. olfactorius heel dicht is gelegen bij de n. ophthalmicus (die een rol speelt bij het
waarnemen van het aardmagnetisch veld) (Gould, 2009).
18
Patzke et al. (2010; 2011) ondervonden dat er een kritieke invloed is van het rechter neusgat, en
bijgevolg de rechter bulbus olfactorius (OB) en de linker piriforme cortex (CPi) bij navigatie (Patzke et
al., 2010; 2011). Zij suggereren uit dit functioneel patroon dat er een asymmetrische connectie moet
bestaan tussen de OB en de CPi, en dan voornamelijk een sterkere projectie van de rechter OB naar de linker CPi. Desalniettemin toonden Gagliardo et al. in 2010 aan dat duiven waarbij er enkel
unilaterale olfactorische input aanwezig was, er sprake was van verzwakte of verminderde bekwaamheid in het naar huis keren, ongeacht de zijde van het afgesloten neusgat (Gagliardo et al.,
2010). Echter wanneer de vlucht van de onderzoeksduiven werd onderzocht met een GPS zender, kwamen Gagliardo et al. (2010) tot de bevinding dat duiven waarbij het linker neusgat was afgesloten
hun reis significant meer onderbraken en meer exploratiegedrag vertoonden dan de controle-duiven.
Bovendien was het vluchtpatroon van de duiven waarbij het rechter neusgat was afgesloten veel
bochtiger dan van de controle-duiven. Het feit dat de duiven met het linker neusgat afgesloten meer
exploratiegedrag vertoonden, wijst erop dat ze meer gebruik maken van het olfactorisch systeem dat vooral via het rechter neusgat is uitgebouwd (Gagliardo et al., 2010). Deze gegevens suggereren, aldus Gagliardo et al. (2010), dat er een grotere invloed is van het rechter olfactorisch systeem in de
aanmaak van een navigatiekaart (Gagliardo et al., 2010). In 2010 analyseerden Patzke et al. de
gedrags-geïnduceerde activatie van het olfactorisch systeem, aangetoond via de expressie van het ZENK-gen (neuronale activiteit-afhankelijke merker), onder verschillende omstandigheden (Patzke et
al., 2010). Een toegenomen ZENK-cel activiteit wijst op een verhoogde activatie van dat bepaalde
hersengebied (Mello & Ribeiro, 1998;Patzke et al., 2010) In deze studie werd de ZENK-cel densiteit
gemeten van de volgende 3 experimentele groepen (Patzke et al., 2010):
1. R: Duiven die losgelaten werden op een onbekende locatie om na te gaan of het olfactorisch
systeem specifiek wordt geactiveerd tijden het huiswaarts keren vanaf een onbekende locatie.
2. TnR: Duiven die vervoerd werden naar een onbekende locatie en weer terug naar huis zonder
te worden losgelaten. Deze groep werd geconfronteerd met dezelfde olfactorische input als
groep 1, maar van deze duiven werd niet geëist de informatie te gebruiken voor de navigatie.
3. RH: Duiven die werden losgelaten op ongeveer 200 m van de thuispositie. Deze groep werd
gebruikt als controle-groep voor andere omgevingseffecten op de duiven.
Omdat ZENK-eiwit expressie pieken heeft tussen de 1 en 2 uur na stimulatie en daarna afneemt
(Mello & Ribeiro, 1998), moesten de dieren direct gevangen worden na hun terugkeer op de loft (thuispositie) (Patzke et al., 2010). De drie groepen werden verder ook nog onderverdeeld in 3
subgroepen: linker neusgat afgesloten, rechter neusgat afgesloten en geen enkel neusgat afgesloten. Uit deze studie van Patzke et al. (2010) blijkt dat de navigatie van de duiven tijdens vluchten
resulteren in hogere ZENK-cel densiteit in het olfactorische systeem en in de hippocampus (Patzke et
al., 2010). De hoogste ZENK expressie werd gezien bij de duiven die werden losgelaten op onbekend
terrein, vooral in het olfactorisch systeem. Deze resultaten ondersteunen sterk de hypothese dat er olfactorische signalen gebruikt worden voor de navigatie bij duiven die worden losgelaten op onbekend terrein (Papi et al., 1972; Wallraff, 2005; Patzke et al., 2010).
19
Recente studies van Jorge et al. (2009; 2010) hebben echter een geheel andere theorie aan het licht
gebracht over de invloed van het olfactorisch systeem bij navigatie van duiven. In een experiment van Jorge et al. (2009) bleek dat duiven die aan nieuwe artificiële geuren werden blootgesteld even goed
in staat waren om terug naar huis te keren dan de controlegroep, terwijl duiven die geurloos werden
gemaakt hier niet toe in staat waren. Op de lossingsplaats werden alle groepen blootgesteld aan de omgevingsgeuren (Jorge et al., 2009). Zij concluderen hieruit dat geuren geen bron van informatie zijn
voor de navigatiekaart, maar dat ze een onafhankelijk niet-olfactorisch kaartsysteem activeren (Jorge et al., 2009; 2010). Geuren zouden in het algemeen volgens hun studies minder belangrijk zijn bij
ervaren vliegduiven (Jorge et al., 2009; 2010).
Fig. 8: Schematische voorstelling van de belangrijkste projectie-gebieden in het olfactorisch systeem van de duif (a) en het optisch systeem van de duif (b), en hun reciproke connecties (stippellijnen).
Gemakshalve zijn de projecties voorgesteld vanuit een transversaal aanzicht van het brein van de
duif, waarbij de linker hersenhemisfeer aan de linkse zijde te zien is op beide figuren. Lijst met
afkortingen: AD: Dorsaal arcopallium, CA: Commissura tectalis, CDL: Dorsolaterale corticoid arena,
CPi: Piriforme cortex, CPP: Prepiriforme cortex, DSD: Decussatio supraoptica dorsalis, E:
Entopallium, Gld: Nucleus geniculatus lateralis, pars dorsalis, HD: Hyperpallium densocellulare, HF:
Hippocampale formatie, HL: Hyperpallium laterale, MSt: Mediaal striatum, NFL: Frontolaterale
nidopallium, OB: Bulbus olfactorius, Rt: Nucleus rotundus, SM: mediaal septum, TeO: Tectum opticum, TnA: Nucleus taeniae, W: Wulst. (Pecchia et al., 2013).
20
2.2. Superioriteit van de linker hersenhemisfeer voor navigatie Lateralisatie van hersenfuncties, waarvan men vroeger dacht dat het karakteristiek was voor mensen,
is nu ook wijdverspreid beschreven bij vertebraten (Vallortigara, 2000; Rogers & Andrew, 2002; Hunt et al., 2001). Vele auteurs beschrijven een superioriteit van het rechteroog en bijgevolg de linker
hersenhemisfeer voor navigatie bij duiven (Ulrich et al., 1999; Gagliardo et al., 2001; Prior et al., 2004;
Wiltschko et al., 2002). Studies met duiven waarvan één oog afgeplakt is brachten aan het licht dat er
een onderverdeling in functies is tussen de twee hemisferen, waarbij het linker oog en bijgevolg de
rechter hemisfeer gespecialiseerd zouden zijn voor de geometrische aspecten van de visuele signalen (Tomassi & Güntürkün, 2001), terwijl daarentegen het rechter oog en bijgevolg de linker
hersenhemisfeer overheersend zouden zijn in het proces van de visuele waarneming van een object
(Rogers, 1996; Güntürkün, 1997; Prior & Güntürkün, 2001).
Als test voor de lateralisatie van de visuele ruimtelijke oriëntatie tijdens de vlucht bij duiven, hebben Ulrich et al. (1999) experimenten gedaan waarbij ofwel het linker ofwel het rechter oog werd afgedekt
(Ulrich et al., 1999). In twee experimenten met drie verschillende lossingsplaatsen werd ondervonden
dat duiven die enkel hun rechteroog konden gebruiken beter in staat waren om de weg naar huis terug te vinden (Ulrich et al., 1999). Als er een mogelijkheid was om het zonne-kompas te gebruiken kon er
geen verschil opgemerkt worden door Ulrich et al. (1999), maar wanneer er geen gebruik gemaakt kon
worden van het zonne-kompas werd er een duidelijk verschil opgemerkt tussen duiven bij welke het rechteroog of het linkeroog werd afgeplakt (Ulrich et al., 1999). Gagliardo et al. (2001) ondervonden in
een proef met onervaren duiven van één maand oud, dat verwijdering van de rechter hippocampale
formatie (HF) geen invloed had op de navigatie richting de thuislocatie vanaf onbekende locaties op afstand. Wanneer echter de linker HF werd verwijderd kwamen er geen duiven thuis (Gagliardo et al.,
2001). Deze resultaten geven de indicatie dat verschillende aspecten van de navigatie bij duiven mogelijk geregeld worden via het rechteroog en bijgevolg de linker hersenhemisfeer en de linker HF (Ulrich et al., 1999; Gagliardo et al., 2001; Prior et al., 2004; Wiltschko et al., 2002).
Wiltschko et al. (2002) ondervonden dat, in kooien met het magnetisch veld als enig mogelijk
navigatiemiddel, vogels met het linkeroog afgeplakt zich goed konden oriënteren, maar vogels met het rechteroog afgeplakt gedesoriënteerd waren (Wiltschko et al., 2002). Dit impliceert dat
magnetoreceptie voor kompas-oriëntatie mogelijks ook in het rechteroog plaatsvindt, naast de visuele processen uiteraard (Wiltschko et al., 1993; Ritz et al., 2000; Wiltschko & Wiltschko, 2001; Wiltschko et al., 2002). Volgens deze auteurs is de magnetoreceptie voor kompas-oriëntatie gebaseerd op een
licht-afhankelijk proces dat plaatsvindt in de ogen (Wiltschko et al., 1993; Ritz et al., 2000; Wiltschko
& Wiltschko, 2001; Wiltschko et al., 2002). Bepaalde macromoleculen vormen radicale paren door
foton-absorptie vanuit een enkelvoudige geëxciteerde status. Door koppeling op atomair niveau
worden enkelvoudige paren omgezet in triplets. Het ontstaan van zo’n triplet is afhankelijk van de
uitlijning van de moleculen in het omringende magneetveld en kan gebruikt worden voor de oriëntatie en de bepaling van verschillende richtingen (Wiltschko et al., 1993; Wiltschko et al., 2002).
Gedragsstudies bij zangvogels toonde aan dat voor magnetoreceptie licht vereist is van het blauw-
21
groene deel van het spectrum, met een zeer goede oriëntatie onder bijna monochromatisch groen licht met een piek golflengte van 565 nm (Wiltschko et al., 1993; Wiltschko & Wiltschko, 2001;
Wiltschko et al., 2001). Bij duiven is de licht-afhankelijke magnetoreceptie in het oog nog niet verder
onderzocht.
Patzke et al. (2010; 2011) ondervonden dat er een kritieke invloed is van het rechter neusgat, en bijgevolg de rechter bulbus olfactorius (OB) en de linker piriforme cortex (CPi) bij navigatie (Patzke et
al., 2010; 2011). Ook Gagliardo et al. (2010) kwamen tot de bevinding dat de oriëntatie verminderd
was bij unilaterale afdekking van het rechter neusgat (Gagliardo et al., 2010) (zie paragraaf over
invloed olfactorisch system op de navigatie).
Een andere recentere studie van Wilzeck et al. (2010) lijkt te bewijzen dat zowel het linker als het
rechter oog van de duif capabel is om magnetische informatie te ontvangen en dus zowel de linker als
rechter hersenhemisfeer van de duif een invloed heeft op de navigatie. Dit staat in contrast met de bevindingen in de Europese roodborstjes (Erithacus rubecula) (Wiltschko et al., 2002) de brilvogels
(Zosteropidae) (Wiltschko et al., 2003) en de gedomesticeerde kuikens (Rogers et al., 2008). Wilzeck
et al. (2010) komen tot drie conclusies in hun studie: (1) duiven kunnen magnetische kompas-
informatie onderscheiden met zowel het linker als het rechter oog, (2) hersensystemen geassocieerd
met het linker oog en het rechter oog lijken de magnetische informatie te verwerken op verschillende
manieren, en (3) kijkende naar de correcte detectie van het doelwit, is het rechteroog (en de linker hersenhemisfeer) superieur, zoals ook al in andere studies vermeld (Wiltschko et al., 1993; Ritz et al.,
2000; Wiltschko & Wiltschko, 2001; Wiltschko et al., 2002).
22
3Bespreking
Duiven baseren zich tijdens de vluchten naar hun thuislocatie vanaf bekende en onbekende terreinen
op een navigatiemechanisme wat nog grotendeels onduidelijk is. Algemeen kan gesteld worden dat
duiven zich voor hun navigatie op tal van eigenschappen van de omgeving en oriëntatiemechanismen
kunnen baseren. Welke ze hiervoor kiezen is afhankelijk van de omgeving van de thuislocatie, maar
hangt ook af van individuele ervaringen, kenmerken van de lossingsplaats (afstand tot thuislocatie,
bewolkte of onbewolkte hemel, enz.) en de keuze van herkenningspunten tijdens de vluchten.
De besproken hypothesen over de oriëntatiezin bij duiven zijn slechts gebaseerd op indirecte bewijzen
die voortkomen uit proeven waarbij het navigatie- en oriëntatievermogen van controleduiven wordt
vergeleken met dat van duiven waarbij een specifiek navigatiemechanisme werd uitgeschakeld
(bijvoorbeeld doorsnijden van de reukzenuw). Na uitschakelen van een specifiek
navigatiemechanisme wordt er al dan niet een effect in de oriëntatie waargenomen. Bij uitschakelen
van een bepaald mechanisme kan misschien een klein deel in het gehele proces van navigatie
uitgeschakeld worden, wat andere invloeden zou kunnen maskeren. In de toekomst zouden beter minder experimenten uitgevoerd worden waarbij er bepaalde mechanismen worden uitgeschakeld en
meer afleidingsmanoeuvres moeten toegepast worden waarbij de invloed van een bepaald navigatiemechanisme bevestigd kan worden, zoals bijvoorbeeld Jorge et al. deden in 2009 en 2010
door met nieuwe artificiële geurpatronen de duiven te proberen beïnvloeden (Jorge et al., 2009; 2010).
Uit deze alternatieve studie rees dan ook direct een geheel nieuwe hypothese dat het olfactorisch systeem enkel als activator van een niet-olfactorisch kaartsysteem zou fungeren (Jorge et al., 2009;
2010).
De toepassing van een draagbaar Global Positioning System (GPS) voor duiven heeft al voor een
grotere nauwkeurigheid gezorgd doordat de vliegtrajecten tot in detail konden worden gevolgd, en dit
zal ook in de toekomst een steeds grotere rol gaan spelen bij het onderzoek naar mogelijke navigatiemechanismen (Schiffner & Wiltschko, 2009). In een studie van Vyssotski et al. (2009) is het
gelukt om een elektro-encefalogram (EEG) signalen te laten doorsturen die gelinkt worden aan de positie van de duif door middel van een GPS-zender (Vyssotski et al., 2009). Hierbij kan men zien of
er EEG-signalen worden vastgesteld als de duif een bepaald herkenningspunt passeert (Vyssotski et
al., 2009). Dit zal in de toekomst ongetwijfeld bijdragen in de verdere ontrafeling van het mysterie
(Vyssotski et al., 2009).
23
4Referentielijst
1. Anonymous (2011). Sense organs. In: Terminologia Anatomica. New York, Thieme Medical
Publishers (1998). Online published: Federative International Programme on Anatomical
Terminologies (FIPAT) (2011), http://www.unifr.ch/ifaa/Public/EntryPage/HomePublic.html 3 augustus
2013. 2. Armstrong C., Wilkinson H., Meade J., Biro D., Freeman R., Guilford T. (2013). Homing pigeons
respond to time-compensated solar cues even in sight of the loft. In: PLoS ONE 8(5): e63130.
3. Atoji Y., Wild J.M., Yamamoto Y., Suzuki Y. (2002). Intratelencepahlic connections of the
hippocampus in pigeons (Columba livia). Journal of comparitive neurology 447, p. 177-199.
4. Atoji Y. & Wild Y.M. (2006). Anatomy of the Avian Hippocampal Formation. Reviews in the
Neurosciences 17, p. 3-15.
5. Beason R.C. & Semm P. (1996). Does the avian ophtalmic nerve carry magnetic navigational
information? Journal of experimental Biology 199, p. 1241-1244. 6. Bingman V.P. & Mench J.A. (1990). Homing behavior of hippocampus and parahippocampus
lesioned pigeons following short-distance releases. Behavioral Brain Research 40, p. 227-238.
7. Bingman V.P., Ioalé P., Casini G., Bagnoli P. (1990). The avian Hippocampus: evidence for a role in
the development of the homing pigeon navigational map. Behavioral neuroscience 104, p. 906-911.
8. Bingman V.P. & Yates G. (1992). Hippocampal lesions impair navigational learning in experienced
homing pigeons. Behavioral Neuroscience 106, p. 229-232.
9. Bingman V.P., Casini G., Nocjar C., Jones T.J. (1994). Connections of the piriform cortex in homing
pigeons (Columba livia) studied with fast blue and WGA-HRP. Brain, Behavior and evolution 43, p. 206-218.
10. Budzynski C.A., Dyer F.C., Bingman V.P. (2000). Partial experience with the arc of the sun is
sufficient for all-day compass orientation in homing pigeons, columba livia. Journal of experimental
biology 203, p. 2341-2348.
11. Casini G., Bingman V.P., Bagnoli P. (1986). Connections of the pigeon dorsomedial forebrain
studied with WGA-HRP and 3H-proline. Journal of Compartive Neurology 245, p. 454-470.
12. Casini G., Fontanesi G., Bingman V.P., Jones T.J., Gagliardo A., Ioalè P., Bagnoli P. (1997). The neuroethology of cognitive maps: contributions from research on the hippocampus and homing pigeon
navigation. Archives Italiennes de Biologie, A journal of neuroscience 135, p. 73-92.
13. De Jong D. (1982). Orientation of comb building by honeybees. Journal of comparative physiology
147, p. 495-501.
14. Diebel C.E., Proksch R., Green C.R., Neilson P. Walker M.M. (2000). Magnetite defines a
vertebrate magnetoreceptor. Nature 409, p. 299-302.
24
15. Dubbeldam J.L. (1998). The sensory trigeminal system in birds: input, organization and effects of
peripheral damage. Archiv Physiological Biochemistry 106, p. 338-345.
16. Erichsen J.T., Bingman V.P., Krebs J.R. (1991). The distribution of neuropeptides in the
dorsomedial telencepahlon of the pigeon (Columba livia): A basis for regional subdivisions. Journal of
Comparative Neurology 314, p. 478-492.
17. Fleissner G., Holtkamp-Rötzler E., Hanzlik M., Winklhofer M., Fleissner G., Petersen N., Wiltschko W. (2003). Ultrastructural analysis of a putative magnetoreceptor in the beak of homing pigeons.
Journal of comparative neurology 458, p. 350-360.
18. Fleissner G., Stahl B., Thalau P., Falkenberg G., Fleissner G. (2009). A novel concept of Fe-
mineral-based magnetoreception: histological and physicochemical data from the upper beak of
homing pigeons. Naturwissenschaften 94, p. 631-642.
19. Frier H., Edwards E., Smith C., Neale S., Collett T. (1996). Magnetic compass cues and visual
pattern learning in honeybees. Journal of experimental biology 199, p. 1353-1361.
20. Gagliardo A., Ioalé P., Bingman V.P. (1999). Homing in pigeons: the role of the hippocampal formation in the representation of landmarks used for navigation. Journal of neuroscience 19, p. 311-
315.
21. Gagliardo A., Ioalè P., Odetti F., Bingman V.P., Siegel J.J., Vallortigara G. (2001). Hippocampus
and homing in pigeons: left and right hemispheric differences in navigational map learning. European
Journal of Neuroscience 13, p. 1617-1624.
22. Gagliardo A., Ioalé P., Odetti F., Kahn M.C., Bingman V.P. (2004). Hippocampal lesions do not
disrupt navigational map retention in homing pigeons under conditions when map acquisition is hippocampal dependent. Behavioral Brain Research 153, p. 35-42.
23. Gagliardo A., Vallortigara G., Nardi D., Bingman V.P. (2005). A lateralized avian hippocampus:
preferential role of the left hippocapal formation in homing pigeon sun compass-based spatial learning.
European Journal of Neuroscience 22, p. 2549-2559.
24. Gagliardo A., Ioalé P., Savini M., Wild M. (2006). Having the nerve to home: trigeminal
magnetoreceptor versus olfactory mediation of homing in pigeons. Journal of experimental biology
209, p. 2888-2892.
25. Gagliardo A., Pecchia T., Savini M., Odetti F., Ioalè P., Vallortigara G. (2007). Olfactory lateralization in homing pigeons: initial orientation of birds receiving a unilateral olfactory input.
European Journal of Neuroscience 25, p. 1511-1516.
26. Gagliardo A., Ioalè P., Savini M, Wild M. (2008). Navigational abilities of homing pigeons deprived
of olfactory or trigeminally mediated information when young. Journal of experimental biology 211, p.
2046-2051.
27. Gagliardo A., Ioalè P., Savini M., Wild M. (2009a). Olfactory navigation in homing pigeons: the last
challenge. Annals of the New York academy of sciences 1170, p. 434-437. 28. Gagliardo A., Ioalè P. Savini M., Dell’Omo G., Bingman V.P. (2009b). Hippocampal-dependent
familiar area maps supports corrective re-orientation following navigational error during pigeon
homing: a GPS-tracking study. European Journal of Neuroscience 29, p. 2389-2400.
25
29. Gagliardo A., Ioalè P., Savini M., Wild M. (2009c). Navigational abilities of adult and experienced
homing pigeons deprived of trigeminally mediated magnetic information. Journal of Experimental
biology 212, p. 3119-3124.
30. Gagliardo A., Filannino C., Ioalè P., Pecchia T., Wikelski M., Vallortigara G. (2010). Olfactory
lateralization in homing pigeons: a GPS study on birds released with unilateral olfactory inputs. The
Journal of experimental biology 214, p. 593-598. 31. Gould J.L. (2009). Animal navigation: a wake-up call for homing. Current Biology 19, p. 338-339.
32. Gray H., Anatomy of the Human Body. (2000), Philadelphia, Lea & Febiger (1918). Online
published: Bartleby.com (2000), http://www.bartleby.com/107/ via
http://education.yahoo.com/reference/gray/ 3 augustus 2013.
33. Güntürkün O. (1997). Avian visual lateralization: a review. Neuroreport 8, p. 3-11.
34. Hanzlik M., Heunemann C., Holtkamp-Rötzler E., Winklhoter M., Petersen N., Fleissner G. (2000).
Superparamagnetic magnetite in the upper beak tissue of homing pigeons. Biometals 13, p. 325-331.
35. Harada Y., Taniguchi M., Namatame H., Iida A. (2001a). Magnetic materials in otoliths of bird and fish lagena and their function. Acta Otolaryngol 121, p. 590-595.
36. Harada Y., Kasuga S., Tamura S. (2001b). Comparison and evolution of the lagena in various
animal species. Acta Otolaryngol 121, p. 355-363.
37. Harris J., Moreno S., Shaw G., Muguaini E. (1993). Unusual neurofilament composition in
cerebella unipolar brush neurons. Journal of Neurocytologie 22, p. 1039-1059.
38. Hunt G.R., Corballis M.C., Gray R.D. (2001) Laterality in tool manufacture by crows. Nature 414, p.
707. 39. Ioalè P., Gagliardo A., Bingman V.P. (2000). Hippocampal participation in navigational map
learning in young homing pigeons is dependent on training experience. European Journal of
Neuroscience 12, p. 742-750.
40. Johnston R.F. & Janiga M. (1995). Feral pigeons. New York: Oxford University Press.
41. Jorge P.E., Marque AE., Phiips J.B. (2009). Activational rather than navigational effects of odours
on homing of young pigeons. Current Biology 19, p. 650-654.
42. Jorge P.E., Marques A.E., Philips J.B. (2010). Activational effects of odours on avian navigation.
Proceedings, Biological Sciences/The Royal Society 277, p. 45-49. 43. Keeton W.T. (1971). Magnets interfere with pigeon homing. Proceedings of the national academy
of sciences of the United States of America 68, p. 102-106.
44. Keeton W.T. (1972). Effects of magnets on pigeon homing. Animal orientation and navigation, pp
579-593.
45. Keeton W.T., Larkin T.S., Windsor D.M. (1974). Normal fluctuations in the earth magnetic field
influence pigeon orientation. Journal of comparitive physiology 95, p. 95-103.
46. Kirschvink J.L. & Gould J.L. (1981). Biogenic magnetite as a basis for magnetic field detection in animals. Biosystems 13, p. 181-201.
47. Kramer G. (1950). Weitere Analyse der Faktoren, welche die Zugaktivität des gekäftigten Vogels
orientieren. Naturwissenschaften 37, p. 377-378.
26
48. Lauwers M., Pichler P., Edelman N.B., Resch G.P., Ushakova L., Salzer M.C., Heyers D.,
Saunders M., Shaw J., Keays D.A. (2013). An Iron-rich organelle in the cuticular plate of avian hair
cells. Current biology 23, p. 924-929.
49. Levi W.M. (1977). In: The Pigeon. Sumter, S.C.: Levi Publishing Co, Inc. ISBN 0-85390-013-2.
50. Lipp H.P., Vyssotski A.L., Wolter D.P., Renaudineau S., Savini M., Tröster G., Dell’Omo G. (2004).
Pigeon homing along highways and exits. Current Biology 14, p. 1239-1249. 51. Luschi P., Dall’Antonia P. (1993). Anosmic pigeons orient from familiar sites by relying on the map-
and-compass mechanism. Animal behavior 46, p. 1195-1203.
52. Maguire E.A., Frackowiak R.S.J., Frith C.D. (1996). Learning to find your way: a role for the human
hippocampal formation. Proceedings of the royal society 263, p. 1745-1750.
53. Manley G.A. (2012). Evolutionary paths to mammalian cochleae. Journal of the association for
research in otolaryngology 13, p. 733-743.
54. Mann R., Freeman R., Osborne M., Garnett R., Armstrong C., Meade J., Biro D., Guilford T.,
Roberts S. (2010). Objectively identifying landmark use and predicting flight trajectories of the homing pigeon using Gaussian processes. Journal of the royal society 8, pp. 210-219.
55. Mebius R.E. & Kraal G. (2005). Structure and function of the spleen. Nature Reviews Immunology
5, p. 606-616.
56. Meguro R., Asano Y., Odagiri S., Li C., Iwatsuki H., Shoumura K. (2005). The presence of ferric
and ferrous iron in the nonheme iron store of resident macrophages in different tissues and organs:
histochemical demonstrations by the perfusion-Perls and –Turnbull methods in the rat. Archives of
histology and cytology 68, p. 171-183. 57. Mehlhorn J. & Rehkämper G.(2009). Neurobiology of the homing pigeon. Naturwissenschaften 96,
p. 1011-1025.
58. Mello C. & Ribeiro S. (1998). ZENK Protein Regulation by Song in the Brain of Songbirds. The
journal of comparitive neurology 393, p. 426-438.
59. Mora C.V., Davison M., Wild J.M. , Walker M.M. (2004). Magnetoreception and its trigeminal
mediation in the homing pigeon. Nature 432, p. 508-511.
60. Nickel R., Schummer A., Sieferle E. (1992). Lehrbuch der Anatomie der Haustiere. Band V:
Anatomie der Vögel. 2. Auflage. Verlag Paul Parey, Berlin. 61. O’Keefe J., Nadel L. (1978). The hippocampus as a cognitive map. New York: Oxford University
Press.
62. Olton D.S., Feustle W.A. (1981). Hippocampal function required for nonspatial working memory.
Experimental Brain Research 41, p. 380-389.
63. O’Neill P. (2012). Magnetoreception and baroreception in birds. Development, Growth &
Differentiation. Special issue: The avian model system edited by R. Ladher, T. Suzzuki and H.
Nakamura. Vol. 55, issue 1 p. 188-197. 64. Papi F., Fiore L., Fiaschi V., Benvenuti S. (1972). Olfaction and homing in pigeons. Monitore
Zoologico Italiano 6, p. 85-95.
65. Papi F. (1982). Olfaction and homing in pigeons: ten years of experiments. Avian navigation.
Proceedings in life sciences, p. 149-159.
27
66. Patzke N., Manns M., Güntürkün O., Ioalè P., Gagliardo A. (2010). Navigation-induced ZENK
expression in the olfactory system of pigeons (Columba livia). European Journal of Neuroscience 31,
p. 2062-2072.
67.Patzke N., Manns M., Güntürkün O. (2011). Telencephalic organization of the olfactory system in
homing pigeons (Columba livia). Journal of neuroscience 194, p. 53-61.
68. Pecchia T., Gagliardo A., Filannino C., Ioalè P., Vallortigara G. (2013). Navigation through an asymmetrical brain: lateralisation and homing in pigeon. Behavioral lateralization in vertebrates, p.
107-124.
69. Prior H. & Güntürkün O. (2001). Parallel working memory for spatial location and food-related
object cues in foraging pigeons: binocular and lateralised monocular performance. Learning memory
8, p. 44-51.
70. Prior H., Wiltschko R., Stapput K., Güntürkün O., Wiltschko W. (2004). Visual lateralization and
homing in pigeons. Behavioral brain research 154, p. 301-310.
71. Rehkämper G., Frahm H.D., Cnotka J. (2008). Mosaic evolution and adaptive brain component alteration under domestication seen on the background of evolutionary theory. Brain, Behaviour and
Evolution 71, p. 115-126.
72. Ritz T., Adem S., Schulten K. (2000). A photoreceptor-based model for magnetorecepeption in
birds. Biophysical Journal 78, p. 707-718.
73. Ritz T., Thalau P., Phillips J.B., Wiltschko R. & Wiltschko W. (2004). Resonance effects indicate a
radical-pair mechanism for avian magnetic compass. Nature 429, p. 177-180.
74. Ritz T., Wiltschko R., Hore P.J., Rodgers C.T., Stapput K., Thalau P., Timmel C.R., Wiltschko W. (2009). Magnetic compass of birds is based on a molecule with optimal directional sensitivity.
Biophysical Journal 96, p. 3451-3457.
75. Rogers L. (1996). Behavioral, structural and neurochemical asymmetries in the avian brain: a
model system for studying visual development and precessing. Neuroscience & Biobehavioral reviews
20, p. 487-503.
76. Rogers L., & Andrew R.J. (2002). Comparitive vertebrate lateralization. Cambridge university
press, Cambridge, 2002.
77. Schiffner I., Wiltschko R. (2009). Point of decision: when do pigeons decide to head home? Naturwissenschaften 96, p. 251-258.
78. Schmitt D.E. & Esch H.E. (1993). Magnetic orientation of honeybees in the laboratory.
Naturwissenschaften 80, p. 41-43.
79.Schulten K. (1982). Magnetic field effects in chemistry and biology. Festkörperprobleme 22, p. 61-
83.
80. Shcherbakov V.P. & Winklhofer M. (1999). The osmotic magnetometer: A new model for a
magnetite-based magnetoreceptor in animals. European Biophysical journal 28, p. 380-392. 81. Simson J.V. & Spicer S.S. (1972). Ferritin particles in macrophages and in associated mast cells.
Journal of cellular Biology 52, p. 536-541.
82. Székely A.D. (1999). The avian hippocampal formation: subdivisions and connectivity. Behavioural
Brain Research 98, p. 219-225.
28
83. Tomassi L. & Vallortigara G. (2001). Encoding of geometric and landmark information in the lef
tand right hemispheres of the avian brain. Behavioral Neurosciences 115, p. 602-613.
84. Tömböl T., Davies D.C., Németh A., Sebestény T., Alpár A. (2000). A comparitive Golgi study of
chicken (Gallus Domesticus) and homing pigeon (Columba livia) hippocampus. Anatomy and
Embryology 201, p. 85-101.
85. Treiber C.D., Salzer M.C., Riegler J., Edelman N., Sugar C., Breuss M., Picher P., Cadiou H., Saunders M., Lythgoe M., Shaw J., Keays D.A. (2012). Clusters of iron-rich cells in the upper beak of
pigeons are macrophages nog magnetosensitive neurons. Nature 484, p. 367-370.
86. Ulrich C., Prior H., Duka T., Leshchins’ka I., Valenti P., Güntürkün O., Lipp H.P. (1999). Left-
hemispheric superiority for visuospatial orientation in homing pigeons. Behavioral brain research 104,
p. 169-178.
87. Vallortigara G. (2000). Comparative neurophysiology of the dual brain: a stroll through animals’ lef
tand right perceptual worlds. Brain and Languages 73, p. 189-219.
88. Vargas J.P., Petruso E.J., Bingman V.P. (2004). Hippocampal formation is required for geometric navigation in pigeons. European Journal of Neuroscience 20, p. 1937-1944.
89. Visalberghi E., Alleva E. (1979). Magnetic influences on pigeon homing. The bioloical bulletin 156,
p. 246-256.
90. Vyssotski A.L., Dell’Omo G., Dell’Arriccia G., Abramchuk A.N., Serkov A.N., Latanov A.V., Loizzo
A., Wolter D.P., Lipp H.P. (2009). EEG responses to visual landmarks in flying pigeons. Current
Biology 19, p. 1159-1166.
91. Walcott C. & Green R.P. (1974). Orientation of homing pigeons altered by a change in the direction of an applied magnetic field. Science 184, p. 180-182.
92. Walcott C. (1977). Magnetic fields and the orientation of homing pigeons under sun. Journal of
experimantal biology 70, p. 105-123.
93. Walcott C. (1978)citaat: Anomalies in the earth’s magnetic field increase the scatter of pigeon’s
vanishing bearings. Animal migration, navigation, and homing, Springer-Verlag, Berlin
94. Walcott C., Gould J.L., Kirschvink J.L. (1979). Pigeons have magnets. Science 205, p. 1027-1029.
95. Walcott C., Gould J.L., Ledman A.J. (1988). Homing of magnetized and demagnetized pigeons. In:
Journal of experimental biology 134, p. 27-41. 96. Wallraff H.G. (1980). Olfaction and homing in pigeons: nerve-section experiments, critique,
hypotheses. Journal of comparitive physiology 139, p. 209-224.
97. Wallraff H.G. (1990). Navigation by homing pigeons. Ethology, Ecology & Evolution 2, p. 81-115.
98. Wallraff H.G. (1991). Conceptual approaches to avian navigation systems. Orientation in Birds 60,
p. 128-165.
99. Wallraff H.G. (2005). Avian navigation: pigeon homing as a paradigm. Springer Verlag, Berlin.
100. Wild J.M. & Zeigler H.P. (1996). Central projections and somatotopic organisation of trigeminal primary afferents in pigeons (Columba livia). Journal of comparitive neurology 390, p. 371-375.
101. Wang J. & Pantopoulos K. (2011). Regulation of cellular iron metabolism. Biochemical Journal
434, p. 365-381.
29
102. Wiltschko R. & Wiltschko W. (1980). The process of learning sun compass orientation in young
homing pigeons. Naturwissenschaften 67, p. 512-514.
103. Wiltschko W., Munro U., Ford H., Wiltschko R. (1993). Red light disrupts magnetic orientation of
migratory birds. Nature 364, p. 525-527.
104. Wiltschko R., Wiltschko W.(1996). Magnetic orientation in birds. Journal of Experimental Biology
199, p. 29-38. 105. Wiltschko R., Walker M., Wiltschko W. (2000). Sun-compass orientation in homing pigeons:
compensation for different rates of change in azimuth? Journal of Experimental Biology 203, p. 889-
894.
106. Wiltschko W., Gesson M., Wiltschko R. (2001). Magnetic compass orientation of European robins
under 565 nm green light. Naturwissenschaften 88, p. 387-390.
107. Wiltschko W. & Wiltschko R. (2002). Magnetic compass orientation in birds and its physiological
basis. Naturwissenschaften 89, p. 445-452.
108. Wiltschko W., Traudt J., Güntürkün O., Prior H. & Wiltschko R. (2002). Lateralization of magnetic compass orientation in a migratory bird. Nature 419, p. 467-470.
109. Wilzeck C., Wiltschko W., Güntürkün O., Wiltschko R., Prior H. (2010). Lateralization of magnetic
compass orientation in pigeons. Journal of the Royal society Interface 6, p. S235-S240.
110. Winklhofer M., Holtkamp-Rötzler E., Hanzlik M., Fleissner G., Petersen N. (2001). Clusters of
superparamagnetic magnetite particles in the upper-beak skin of homing pigeons, evidence of a
magnetoreceptor? European Journal of Mineralogy 13, p. 659-669.
111. Yeagley H.L. & Whitmore F.C. (1947). A Preliminary study of a physical basis of bird navigation. Journal of Applied Physics 18, p. 1035-1063.
112. Yorke E.D. (1979). A possible magnetic transducer in birds. Journal of Theoretical Biology 77, p.
101-105.
113. Zakir M., Wu L.Q., Dickman J.D. (2012). Morphology and innervation of the vestibular lagena in
pigeons. Neuroscience 209, p. 97-107.
