Huidige kennis over de verschillen in spierkracht tussen...

of 24

Huidige kennis over de verschillen in spierkracht tussen diabetes type II patiënten en gezonde proefpersonen : een systematische review

Janssens Ruben

ABSTRACT

CONTEXT: De stijgende prevalentie van diabetes wereldwijd, interesse in de mogelijke

veranderingen in spierkracht als een complicatie hiervan, en isokinetische en isometrische

dynamometrie als een krachtige tool om deze spierkracht te objectiveren lagen aan de basis

van deze review.

OBJECTIEF: Samenvatten van de bestaande kennis over een mogelijk verschil in spierkracht

bij diabetes type II patiënten in vergelijking met gezonde controlepatiënten.

METHODE: Bij het zoeken naar relevante artikels werden Pubmed en Web Of Science

geraadpleegd, waarbij alle case control studies werden geselecteerd dewelke spierkracht

vergeleken tussen diabetes type II patiënten en controlepatiënten.

RESULTATEN: Twaalf van de 369 gevonden artikels bleven over na de screening. Van deze

artikels werden elf studies met een matige tot goede kwaliteit bevonden.

Resultaten toonden aan dat de isokinetische spierkracht in de diabetes type II populatie

algemeen verlaagd zijn in de onderzochte spieren van het onderste lidmaat. De isometrische

spierkracht, dewelke onderzocht werd met behulp van handknijpdynamometrie was

eveneens verlaagd bij de diabetes type II populatie in vergelijking met de controlepopulatie.

De duur van de diabetes werd negatief gecorreleerd bevonden aan de spierkracht.

LIMITATITIES: Omdat de onderzoekers onderling verschillende protocols gebruikten tijdens

de spierkrachtsmetingen was het moeilijk om de absolute spierkrachtswaarden te

vergelijken. Ook werden er verschillende leeftijdscategorieën onderzocht waardoor er

minder vergelijking mogelijk was.

Om een gegronde conclusie te maken over de mogelijke correlatie tussen geslacht en

spierkracht bij diabetes type II patiënten is er meer onderzoek nodig.

CONCLUSIES: Lagere spierkrachtswaarden worden gevonden bij diabetes type II patiënten in

de spieren van zowel bovenste als onderste lidmaat. Een langere duur van diabetes type II

leidt tot een sneller en groter verlies aan spierkracht in vergelijking tot een

normoglycemische controlegroep gematched op leeftijd.

of 24

INTRODUCTION

Volgens de World Health Organization (2013) lijden wereldwijd 347 miljoen mensen aan

diabetes. 90% Hiervan betreft diabetes type II, en dit is grotendeels het resultaat van

overgewicht en fysieke inactiviteit. Diabetes gaat gepaard met een hele reeks complicaties.

Een hiervan is een verlies van mobiliteit.5,6 Deze verminderde mobiliteit heeft een enorme

impact op de algemene dagelijks activiteiten en kan de zelfstandigheid van het individu

ondermijnen. Het verlies aan mobiliteit kan op zijn beurt verdere inactiviteit veroorzaken

wat een verlies aan spiermassa met zich meebrengt wat opnieuw een verlies aan spierkracht

kan veroorzaken. Dit resulteert in een vicieuze cirkel met een hoog risico op verlies van een

qualitatieve ADL (algemene dagelijkse lichaamsactiviteiten). Er is veel discussie over de

precieze oorzaak en de hoeveelheid aan spierkrachtsverlies bij diabetes type II patiënten.

Verscheidene studie’s vonden een relatie tussen polyneuropathie en een verlies aan

spierkracht, sommige auteurs vonden evidente resultaten die blijk gaven van een verschil in

vrijgave van bepaalde neurotrofe factoren dewelke de oorzaak zouden zijn van een

verminderde spierkracht bij diabetes type II patiënten.2 Het doel van deze review was het

onderzoeken of diabetes type II een invloed heeft op de spierkracht en te kijken in welke

mate de resultaten van toepassing waren op de verschillende spiergroepen. Hierbij werd ook

gekeken naar de invloed van de duur van de diabetes op de spierkracht.

Voor het meten van spierkracht zijn er verschillende bruikbare meetinstrumenten en

protocols. In de geselecteerde artikels voor deze review werd spierkracht gemeten met

behulp van isokinetische en isometrische dynamometrie. Dynamometrie is het meten van

een bepaalde kracht of weerstand. Tijdens een isokinetische beweging beweegt het te

testen lidmaat tegen een variabele weerstand maar met een constante snelheid. Deze wordt

in stand gehouden door een electromechanische dynamometer. Elke kracht of weerstand

geproduceerd door de spier zal resulteren in een evengrote tegenkracht geproduceerd door

de dynamometer. Op deze manier kan de maximale spierkracht gemeten worden gedurende

de volledige range of motion (ROM). Spierkracht gemeten met een isokinetische

dynamometer wordt uitgedrukt in Newton meter (Nm). De gebruikte isokinetische

dynamometers in de geselecteerde studies waren Lido, Biodex, Humac, Cybex II en 125 AP.

Spierkracht kan ook isometrisch gemeten worden. Hier wordt een maximale contractie van

de spier gevraagd onder een bepaalde vooraf vastgestelde hoek. Het meten van

handknijpkracht is een veelgebruikte methode om op een isometrische manier de algemene

kracht van een individu te meten. In de geselecteerde studie’s werd hiervoor de Jamar

dynamometer gebruikt. Handknijpkracht wordt uitgedrukt in kg.

of 24

Isokinetic dynamometer (Biodex)

Handgrip dynamometer (Jamar)

of 24

METHODE

Deze systematische review werd geschreven op basis van de PRISMA richtlijnen (Preferred

Reporting Items for Systematic reviews and Meta-Analyses).

VERKIESBAARHEIDSCRITERIA

De geïncludeerde artikels moesten diabetes type II patiënten betreffen (population (P)) en

gezonde controlepersonen (comparison (C)), waarbij een spierkrachtsanalyse (intervention

(I)) werd gedaan. Deze spierkrachtswaarden werden dan vergeleken en onderzocht op

mogelijke verschillen (outcome (O)). Tot slot moesten alle studies die in deze review werden

besproken van het type case-control zijn (study (S)).

INFORMATIEBRONNEN EN ZOEKSTRATEGIE

De artikels werden gezocht in februari 2014, waarbij de electronische databases Pubmed en

Web Of Science werden geraadpleegd. Accurate sleutelwoorden werden opgesteld volgens

P, I, C en O. Sleutelwoorden voor populatie (diabetes mellitus type II/diabetes type II)

werden op alle mogelijke manieren (zie bijlage) gecombineerd met sleutelwoorden voor

interventie (muscle strength/muscle strength dynamometer/handgrip strength/pinch

strength/torque). Alle verschillende combinaties werden ingevoerd en de zoektermen

samengebracht. Voor Pubmed werden additionele MeSH-termen gebruikt. (zie bijlage)

STUDIE SELECTIE

Na het zoeken van de artikels werden er twee screenings uitgevoerd. De eerste screening op

titel en abstract, de tweede op full text. De verkiesbaardheidscriteria waren de volgende:

1. De studie is uitgevoerd op mensen

2. Het artikel is in het engels geschreven.

3. De patiënten zijn gediagnosticeerd met diabetes type II.

4. De uitkomstvariabele betreft spierkracht.

5. Het design van de studies is case-control.

6. Reviews werden geëxcludeerd.

KWALIFICATIE VAN DE BEOORDEELAARS

Een student eerste master revalidatiewetenschappen en kinesitherapie realiseerde deze

review, waarvoor zelfstandig artikels werden gezocht en gescreend. De student werd

onderricht in het screenen van artikels en het schrijven van een review en werd hierbij

bijgestaan door T. Gysel, doctoraatstudente werkzaam als assistent aan de faculteit

geneeskunde en gezondheidswetenschappen aan de Ugent, vakgroep

revalidatiewetenschappen en kinesitherapie.

of 24

Alle artikels werden gescoord door twee onafhankelijke lezers : Ruben janssens, student 1e

master revalidatiewetenschappen en kinesitherapie aan de faculteit geneenskunde en

gezondheidswetenschappen van Ugent, en Jibril Mohammed, doctoraatsstudent

revalidatiewetenschappen en kinesitherapie aan dezelfde faculteit. Een derde lezer werd

ingeschakeld wanneer deze niet tot een overeenkomst konden komen.

GEGEVENS EN VERZAMELING

De informatie van de geïncludeerde artikels werd geëxtraheerd en en onderverdeeld volgens

volgende 6 items (tabel 2):

1. Aantal proefpersonen (diabetes type II tegenover gezonde proefpersonen) in de

studie.

2. Test protocol.

3. Geteste spieren/spiergroepen.

4. Leeftijd op het moment van onderzoek.

5. Duur van de diabetes.

6. Resultaten.

RISK OF BIAS BINNENIN DE INDIVIDUELE STUDIES

De methodologische kwaliteit van de artikels werd gescoord door twee onafhankelijke,

geblindeerde lezers. Deze waren niet op de hoogte van elkaars scoring. Hun resultaten

werden vergeleken en de verschillen werden geanalyseerd en bediscussieërd. In geval er

geen overeenkomst werd bereikt werd er een derde onafhankelijke lezer ingeschakeld. De

scoring werd uitgevoerd volgens de CBO-richtlijnen voor case-control studies. Zoals

weergegeven in tabel 3 bevatte de checklist zeven items waarbij elk item werd gescoord.

Een positieve scoring resulteerde in een punt, waarbij een artikel maximaal 7/7 kan behalen.

Op basis van deze scoring werd er aan elk artikel een mate van bewijs toegekend.

of 24

RESULTATEN

STUDIE SELECTIE

Bij het schrijven van de resultaten van deze review werd rekening gehouden met twaalf

artikels. Bij de start van de screeningsprocedure waren er 369 artikels. Door het lezen van

titel en abstract vielen er 326 artikels weg volgens de verkiesbaarheidscriteria, waardoor er

nog 40 overbleven. Deze artikels werden vervolgens gescreend op full-text en hierbij vielen

er nog 28 weg (tabel 1).

Tabel 1. Flowchart.

of 24

STUDIE KARAKTERISTIEKEN

Auteur Jaar Titel Aantal proefpersone

n

Interventie testprotocol geteste spiergroep

en

Leeftijd bij

onderzoek

diabetes gedignosticee

rd

Resultaten

Andersen, H.;Nielsen

, S.;Mogen

sen, C. E.;Jakobs

en, J.

2004 Muscle strength in type 2 diabetes

36 type 2 patienten, 36

controle

isokinetische dynamometrie (Lido active) :

maximale isokinetische spierkracht

60°/90° per sec

ROM : 48° enkel, 70°knie, 55°pols, 110° elleboog. 8

trials met 10 seconden rust

tussen elke trail,

flexoren en extensoren elleboog,

pols en knie

<70 jaar >5 jaar Bij de type 2 patienten werd een reductie in spierkracht gevonden van 17% in de enkelflexoren, 14% in de enkel extensoren. In de knie 7% reductie bij de extensoren en

14% bij de flexoren. In elleboog en pols werden geen significante reducties in spierkracht gevonden. De

reductie is gerelateerd aan het voorkomen van neuropathie.

Andreassen, C.

S.;Jakobsen,

J.;Flyvbjerg,

A.;Andersen, H.

2009 Expression of neurotrophic

factors in diabetic muscle-

-relation to neuropathy and muscle strength

42 diabetespatienten (21 type 1, 21 type 2),

20 controlepatie

nten

isokinetische dynamometrie

(Biodex) : maximale

isokinetische kracht. 60° per

seconde

ROM: 70° schouder, 48° enkel. 8 trials

schouder abductoren/adductore

n van dominate arm, enkel DF/PF van

niet-domiante

been,

54,0 (28-67)

17,0 (3,5-49,5)

Er werd geen verschil in spierkracht gevonden bij schouder abductie/adductie. De enkel PF was

gereduceerd bij diabetes patienten en er was een tendens voor gereduceerd enkel DF bij

diabetespatienten (p=0,05), neuropathie gerelateerd aan de reductie werd gezien enkel DF en een tendens bij PF. Er werd ook gekeken naar de expressie van neurotrofe

stoffen en hun relatie tot de spierkrachtsdaling.

Cetinus, E.;Buyukb

ese, M. A.;Uzel,

M.;Ekerbicer,

H.;Karaoguz, A.

2005 Hand grip strength in

patients with type 2 diabetes

mellitus

76 patienten diabetes type 2, 47 controle

patienten

handknijpkracht ( Jamar

dynamometer) en

sleutelgreepkracht (pinch

gauge)

in zit, schouder adductie en 90°

elleboogflexie, pols neutraal. 3

metingen, 15 seconden

recuperatie, hiervan gemiddelde waarde

handknijpkracht in kg

50,0 +-7,6 5,94 +-6,18 De handknijpkracht in de diabetes groep was significant lager in vergelijking met de controlegroep (p<0,05), de

sleutelgreepkracht was enkel significant lager in de diabetes groep voor de rechter hand, er werd geen

verband gevonden met HbA1C levels. zowel in diabetes als controlegroep was de spierkracht bij de mannen

hoger dan de vrouwen.

of 24

Hatef, B.;Bahrpe

yma, F.;Tehrani

, M. R.

2014 The comparison of muscle

strength and short-term

endurance in the different

periods of type 2 diabetes

18 patienten diabetes type 2 <10 jaar, 12

patienten diabetes type 2 >10 jaar, 20 controlepatie

nten

maximale isometrische en

isokinetsche piekkracht dominante

been (HUMAC)

opwarming (2x30 sec stretching en

5min losfietsen), 5x submaximaal

isotonisch en 2x isometrisch

(proberen), dan 2min recuperatie voor start test : 1)

maximale willekeurige

isometrische kracht (85° heupflexie, 75° knieflexie), dan 3x

naar extensie (idem flexie) en 3 sec

aanhouden. tussen elke contractie

30sec recuperatie. 2) isokinetische

kracht : 40x knieflexie/extensie op 150° per sec met

ROM 0-75°

knie flexoren en extensoren

25-70 jaar 1 groep 4,8 +-2, 1groep 15,5

+-7

De controlepatienten hadden een grotere isokinetische maximale piekkracht in extensie en flexie dan zowel de

diabetes type 2 <10jaar en diabetes type 2 >10 jaar. Voor de isometrische maximale spierkracht was enkel de

extensie groter bij de contrlegroep itt de 2 diabetesgroepen. De maximale piekkracht was algemeen lager bij de groep > 10 jaar diabetes type 2, maar dit was

niet significant.

IJzerman TH;Schap

er, N. C.;Melai, T.;Meijer, K.;Willem

s, P. J.;Savelberg, H. H.

2011 Lower extremity muscle strength

is reduced in people with

type 2 diabetes, with and without

polyneuropathy, and is

associated with impaired

mobility and reduced quality

of life

39 patienten diabetes type

2 zonder polyneuropat

hy, 98 patienten

diabetes type 2 met

neuropathie, 19

controlepatienten,

isometrische en isokinetische spierkracht (

Biodex en Cybex II)

isometrische test : 90° heup/knieflexie, enkel DF/PF op 80°, 90°, 105°,120°. Hier

werd telkens 1 maximale

isometrische CTR gevraagd

gedurende 3 sec. Tussen elke CTR

2min recuperatie. Voor de

knieflexoren zelfde protocol op 30, 50

70, 90 en 100° Isokinetische test : zelfde positie, 20x

enkel DF/PF, knie

ext/flex

> 50 jaar / beide diabetesgroepen hadden een verminderde maximale willekeurige spierkracht in zowel knie als enkel

flexoren/extensoren (34-47% reductie) in vergelijking met de controlegroep. Tussen de diabetesgroep met en

zonder polyneuropathie werden geen significante verschillen in spierkracht gevonden.

of 24

zo hard en snel mogelijk

trekken/duwen aan 120° per sec

Ijzerman, T.

Herman;Schaper, Nicolaas C.;Melai, Tom;Blijh

am, Paul;Meij

er, Kenneth;Willems,

Paul J. B.;Savelberg, Hans H. C. M.

2011 Motor nerve decline does not underlie muscle

weakness in type 2 diabetic

neuropathy


2 met polyneuropat

hie, 15 diabetes type

2 zonder neuropathie,

18 controlepatie

nten

isometrische spierkracht (Cybex II)

90° heup en knieflexie. ROM : max DF, 90, 110, 130° en max PF.

Elke CTR 3sec aanhouden, 2min

recuperatie tussen elke CTR

enkel DF/PF 64 +- 15 / Er werd een reductie van de spierkracht gevonden in zowel de diabetes groep met als zonder

polyneuropathie, dewelke onafhankelijk bleek van een verstoorde zenuwfunctie. Vermoeden is dat het eerder een daling van "spierkwaliteit" is die verantwoordelijk is

voor de spierkrachtsdaling.

Leenders, Marika;V

erdijk

2013 Patients With Type 2 Diabetes Show a Greater

Decline in Muscle Mass,

Muscle Strength, and

Functional

60 patienten diabetes type 2 ( mannen),

32 controlepatie

nten

maximale kracht : 1RM op

leg press, handknijpkracht

(Jamar dynamometer),

sit-to-stand

1RM protocol, handknijpkracht 3x per hand in zit 90° flexie elleboog, sit

to stand : met gekruiste armen 5x zo snel mogelijk zit-stand ( stoel 0,42m)

handknijpkracht,

knieextensoren

71 +-1 / knie extensie was significant lager in de diabetes type 2 groep in vergelijking met de controlegroep. Dit sit-to-

stand was significant langer in de diabetes type 2 groep en de handknijpkracht was ook significant lager in deze

groep.

of 24

Capacity With Aging

Ozdirenc, M.;Bibero

glu, S.;Ozcan,

A.

2003 Evaluation of physical fitness in patients with type 2 diabetes

mellitus


2, 30 controlepatie

nten

handknijpkracht ( Jamar

dynamometer), verticale sprong

handknijpkracht : 2x elk hand,

elleboog zowel in flexie als extensie. Verticale sprong : tegen muur 20 cm

naar voor en zo hoog mogelijk

springen.

handknijpkracht en

algemene spierkracht

OL

59,3 +- 7,8 7,1 +- 6,2 Zowel de verticale sprongkracht als de handknijpkracht waren significant lager in de diabetes type 2 groep.

Park, S. W.;Goodpaster, B.

H.;Strotmeyer

2006 Decreased muscle strength

and quality in older adults with type 2

diabetes - The health, aging,

and body composition

study

485 patienten met diabetes type 2, 2133

contrlepatienten


(125 AP), isometrische

dynamometrie (Jamar)

isokinetisch : maximale

concentrische knieextensie

rechter been , 3-6 pogingen, 60° per

seconde. isometrische

handknijpkracht : 2 poging rechter

hand.

knie extensoren

en handknijpkr

acht

73,8 +- 2,9 0-45 jaar, mediaan op 6

jaar

Bij mannen werd er een significant lagere spierkracht gevonden in zowel BL als OL, waarbij de spiermassa

echter toch groter was bij de diabetes groep. Bij vrouwen werd er geen significant verschil gevonden.

of 24

Park, Seok

Won;Goodpaster, Bret H

2007 Accelerated loss of skeletal

muscle strength in older adults

with type 2 diabetes - The Health, Aging,

and Body Composition

Study

305 patienten met diabetes type 2, 1535

controlepatienten


(125 AP), isometrische

dynamometrie (Jamar)

isokinetisch : maximale

concentrische knieextensie

rechter been , 3-6 pogingen, 60° per

seconde. isometrische

handknijpkracht : 2 poging rechter hand. Dit in het

begin en na 3 jaar (hertesting van

artikel 10)

knie extensoren

en handknijpkr

acht

73,5 +- 2,7 / Na 3 jaarwerd gezien dat er in zowel de diabetesgroep (13,0 % verlies) als in de controlegroep (9,0% verlies) een

significante reductie in spierkracht plaatsvond. Dit kan worden gewijdt aan de oudere leeftijd van de

proefpersonen. Wel zag men dat de diabetesgroep veel sneller (zo'n 50% sneller) knie extensiekracht verloor in

vergelijking met de controlegroep.

Petrofsky, J.;Prowse, M.;Remigi

o

2009 The use of an isometric

handgrip test to show

autonomic damage in

people with diabetes

15 jonge controleperso

nen, 15 oudere

controlepersonen en 15

patienten met diabetes type

2

isometrische dynamometrie

(Jamar)

grootste van 3 maximale CTR

gedurende telkens 3 seconden, 1 min recuperatie tussen

elke poging

handknijpkracht

jongeren : 30,6 +- 8,6 ouderen : 65,8 +- 8,8 diabeten :

63,4 +- 14,4

/ tussen de oudere en jongere controlegroep werd onderling geen significant verschil in spierkracht gezien.

Echter bij de diabetesgroepwas de kracht significant gedaald in vergelijking met zowel de jongere als oudere

controlegroep.

Shah, S.;Sonawa

ne, P.;Nahar

2014 Are we ignoring diabetic

disability: a cross sectional

study of diabetic myopathy

60 mannen diabetes type 2 patienten,

60 controleperso

nen

isokinetische dynamometrie: handknijpkracht

(INCO) in kg

in zit, schouder adductie en 90°

elleboogflexie, pols neutraal. 3

metingen, 120 seconden

recuperatie, hiervan maximale waarde

handknijpkracht

53,90 +- 8,45

6,56 +- 5,86 In de studie werd gevonden dat de handknijpkracht bij de diabetes type II patienten significant ( p<0,05) lager

was itt de controlepatienten. De gemiddelde handspierkracht was bij diabeten 29,13 +- 6,64 kg, bij de

controlepatienten was dit 31,16 +- 4,28kg. De krachtuithouding werd ook onderzocht en deze was ook

significant (p<0,001) lager,

Tabel 2. Evidentietabel.

of 24

RISK OF BIAS BINNENIN DE STUDIES

Auteur 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. Score % van overeenkomst Mate van bewijs Start Na

vergelijking Andersen, H.;Nielsen, S.;Mogensen, C. E.;Jakobsen, J

+ + + + - - + 5/7 71.4%

100% B

+ + + + ? + + 6/7

+ + + + ? + + 6/7

Andreassen, C.

S.;Jakobsen, J.;Flyvbjerg,

A.;Andersen, H.

+ + + + - - + 5/7 85.7%

100% B

+ + + + + - + 6/7

+ + + + ? - + 6/7

Cetinus, E.;Buyukbes

e, M. A.;Uzel,

M.;Ekerbicer,

H.;Karaoguz, A.

+ + + + - - + 5/7 71.4%

100% B

+ + + + + + + 7/7

+ + + + - + + 6/7

Hatef, B.;Bahrpeyma, F.;Tehrani,

M. R.

+ + - + + + + 6/7 85.7%

100% A2 + + + + + + + 7/7

+ + + + + + + 6/7

IJzerman TH;Schaper, N. C.;Melai, T.;Meijer,

K.;Willems, P.

J.;Savelberg, H. H.

+ + + + - - + 5/7 71.4%

100% B

+ ? + + + - + 5/7

+ + + + - - + 5/7

Ijzerman, T. Herman;Sch

aper, Nicolaas C

+ + + + - - + 5/7 71.4%

100% B + ? + + + - + 5/7

+ + + + - - + 5/7

Leenders, Marika;Verdi

jk

+ + - + - - + 4/7 71.4% 100% B + + - ? + - + 4/7

+ + - + + - + 5/7 Ozdirenc,

M.;Biberoglu, S.;Ozcan, A.

+ + + + - - + 5/7 42.8% 100% B + ? + - + - - 3/7

+ + - - + - - 3/7 Park, S.

W.;Goodpaster, B.

H.;Strotmeyer

+ + + + - - + 5/7 57.1%

100% B + ? + + ? + - 4/7

+ ? + + - - + 4/7

Park, Seok Won;Goodpaster, Bret H

+ + + + - + + 6/7 85.4% 100% B + ? + + ? - + 4/7

+ + + + - - + 5/7

of 24

Petrofsky, J.;Prowse,

M.;Remigio

+ + + + - + + 6/7 71.4% 100% B + ? + + + + + 6/7

+ + + + - + + 6/7 Shah,

S.;Sonawane, P.;Nahar

+ + + + - - + 5/7 85.4%

100% B + + + + ? - + 5/7

+ + + + - - + 5/7

UITLEG TABEL

Eerste rij van elk artikel: score door lezer 1. Tweede rij van elk artikel: score door lezer 2. Derde rij van elk artikel: uiteindelijke score (na vergelijking).

VRAGEN VOOR SCORING

1. Is de patiëntengroep duidelijk en adequaat gedefinieerd? 2. Is de controlegroep duidelijk en adequaat gedefinieerd? 3. Kan selectiebias voldoende worden uitgesloten? 4. Is de blootstelling duidelijk gedefinieerd en is de methode voor beoordeling van blootstelling

adequaat? 5. Is de blootstelling blind voor de ziektestatus vastgesteld? 6. Zijn de belangrijkste confounders geïdentificeerd en is er adequaat rekening mee gehouden in

het ontwerp van het onderzoek of in de analyse? 7. Zijn de resultaten van het onderzoek valide en toepasbaar?

MATE VAN BEWIJS

A1 = Systematische review van tenminste twee onafhankelijk van elkaar uitgevoerde onderzoeken van A2-niveau.

A2 = Gerandomiseerd dubbelblind vergelijkend klinisch onderzoek van goede kwaliteit van voldoende omvang.

B = Vergelijkend onderzoek, maar niet met alle kenmerken als genoemd onder A2 (hieronder valt ook patiënt-controle onderzoek, cohort-onderzoek).

Tabel 3. Scoringstabel.

Na scoring van de artikels, volgens de CBO-richtlijnen voor case-control studies, en overleg

tussen de onafhankelijke beoordelaars werd een zeer goede overeenkomst bereikt (tabel 3).

De gemiddelde kwaliteitsscore van de 12 geïncludeerde artikels bedraagt 5/7 en varieert

tussen 3/7 en 6/7. Deze score wordt algemeen aanvaard als voldoende kwalitatief.

Ozdirenc et al. (2003) kreeg een score van 3/7 daar de methode onduidelijk werd

gedefinieerd en er geen confounders werden besproken. Ook de selectiebias kon niet

worden uitgesloten. Mede daarom werd de validiteit van dit artikel in twijfel getrokken. Het

artikel geschreven door Park et al. (2006) kreeg een score van 4/7, wederom omdat de

confounders niet werden gedefinieerd en er onduidelijkheden waren bij de beschrijving van

de controlegroep. De overige studies kregen een score van 5/7 of 6/7.

Op de vraag of de blootstelling blind vastgesteld werd voor de ziektestatus, scoorden de

meeste artikels negatief. Er werd gekozen om diabetes type II te interpreteren als

ziektestatus. De onderzoekers waren dus op de hoogte wie diabetes type II patiënt was

tijdens de spierkrachttesting.

of 24

De mate van bewijs werd bepaald volgens de CBO-indeling. 9% van de artikels behaalde

niveau A2 en 91% van de artikels kreeg niveau B toegekend. Hieruit kan besloten worden dat

de algemene bewijskracht voldoende kwalitatief is.

RESULTATEN VAN INDIVIDUELE STUDIES

RESULTATEN VOLGENS ONDERZOCHTE SPIERGROEPEN

1) Isokinetische dynamometrie

In de studies werd de spierkracht in verschillende spiergroepen onderzocht. Als algemene

conclusie werd een verlaagde spierkracht gevonden bij de diabetes type 2 patiënten in het

onderste lidmaat. Voor het bovenste lidmaat werden geen verlaagde waarden gevonden

voor isokinetische spierkracht.

Andersen et al. (2004) onderzocht de maximale isokinetische spierkracht in de flexoren en

extensoren van zowel bovenste (pols en elleboog) als onderste lidmaat (knie en enkel). Bij de

diabetes type II patiënten werd een significante reductie (p<0.05) van de spierkracht

gevonden van 17% en 14% voor de flexoren en extensoren van de enkel, en 14% en 7% voor

de flexoren en extensoren van de knie de spierkracht gevonden. Bij de geteste spieren van

het bovenste lidmaat werden geen significante verschillen gevonden. Deze resultaten

werden bevestigd door Andreassen et al. (2009) , waar eveneens significant lagere

spierkrachtwaarden in de flexoren en extensoren van de enkel, terwijl er in het bovenste

lidmaat (schouder abductoren/adductoren) opnieuw geen significant lagere waarden

werden gevonden.

Ijzerman et al. (2011) vond ook significant lagere waarden van 34 - 47% in de maximale

isokinetische spierkracht van de flexoren en extensoren van knie en enkel. Ook Hatef et al.

(2014) vond significant lagere waarden voor de flexoren en extensoren van de knie.

Park et al. (2006) testte de maximale isokinetische kracht van de knie extensoren en

bevestigde eveneens de resultaten van de voorgaande studie’s met significant lagere

waarden voor de diabetes type II groep.

Zowel Andersen et al., Andreassen et al., Ijzerman et al., Hatef et al., Park et al. gebruikten

isokinetische dynamometrie (Lido, Biodex, Humac, Cybex II, 125 AP) voor de testing.

of 24

p-waarden

Enkel extensoren Andersen et al.

Andreassen et al.

Ijzerman et al.

P < 0.03*

P = 0.05

P <0.05*

Enkel flexoren Andersen et al.

Andreassen et al.

Ijzerman et al.

P < 0.02*

P < 0.05*

P< 0.05*

Knie extensoren Andersen et al.

Hatef et al.

Ijzerman et al.

Park et al.

P = 0.26

P < 0.05*

P < 0.05*

P < 0.05 (mannen)*

Knie flexoren Andersen et al.

Hatef et al.

Ijzerman et al.

P < 0.05*

P < 0.05*

P < 0.05*

Elleboog flexoren Andersen et al. P > 0.05

Elleboog extensoren Andersen et al. P > 0.05

Pols flexoren Andersen et al. P > 0.05

Pols extensoren Andersen et al. P > 0.05

Schouder abductoren Andreassen et al. P = 0.07

Schouder adductoren Andreassen et al. P = 0.2

Tabel 4. Samenvattende tabel P-waarden uit de verschillende studies, *significant verschil in spierkracht tussen

diabetes type II groep vs. Normoglycemische groep

of 24

2) Isometrische dynamometrie

Zeven studies onderzochten de verschillen in handknijpkracht tussen diabetes type II

patiënten en een controlegroep. Cetinus et al. (2005) vonden een significant (p < 0.05)

lagere handknijpkracht in de diabetes type II groep. Dit resultaat werd bevestigd door

Leenders et al. (2013), Ozdirenc et al. (2003) , Park et al. (2006,2007) , Petrovsky et al. (2005)

en Shah et al. (2014) aangezien zij allemaal significante tot zeer significante verschillen

konden aantonen.

Aantal

proefpersonen

met diabetes

type II

Handknijpkracht

(kg)

Diabetes type II

Aantal

normoglycemische

proefpersonen

Handknijpkracht

(kg)

controle

p-waarde

Cetinus et

al.

76 31.53 ± 11.82 47 36.34 ± 11.01 P < 0.05*

Park et al. 485 32.7 ± 7.53 2133 31.7 ± 7.58 P < 0.05*

Ozdirenc et

al.

30 21.5 ± 5.4 30 25.0 ± 6.4 P < 0.05*

Petrovsky

et al.

15 44.7 ± 8.9 15 71.5 ± 29.3 P < 0.01*

Shah et al. 60 29.13 ± 6.64 60 31.16 ± 4.28 P < 0.05*

Leenders

et al.

60 39.5 ± 5.8 32 44.6 ± 6.1 P < 0.001*

Tabel 5. Vergelijking handknijpkracht diabetes type II vs. Controle, *significant verschillend van

normoglycemische groep

3) Andere spierkrachtmetingen

Leenders et al. (2013) onderzocht de verschillen in maximale spierkracht met een 1RM op de

leg press en de leg extension. Ze vonden dat de leg extension bij patiënten met diabetes

type II significant lager was, terwijl er bij de leg press geen significant verschil werd

gevonden.

of 24

Normoglycemic

( n = 32)

Diabetes type II

(n = 60)

p-waarde

Leg press (kg) 204 ± 2 202 ± 2 0.201

Leg extension (kg) 91 ± 2 84 ± 2 0.024*

Tabel 6. Vergelijking maximale spierkracht diabetes type II vs. Normoglycemische groep

*significant verschillend van normoglycemische groep

RESULTATEN VOLGENS GESLACHT

Cetinus et al. (2005) , Hatef et al. (2014) en Park et al. (2006) onderzochten de verschillen in

resultaten volgens geslacht en of deze al dan niet gelijklopend waren in de diabetesgroep en

de controlegroep. Cetinus et al. en Hatef et al. vonden een significante daling in de diabetes

type II groep bij zowel mannen als vrouwen. Wanneer deze dalingen in spierkracht van beide

geslachten werden vergeleken werd er echter geen significant verschil gevonden. Park et al.

vonden dat er bij de mannen een significant (p < 0.05) lagere spierkracht was in de diabetes

type II groep in vergelijking met de mannelijke controlegroep. Bij de vrouwen werd er geen

significant verschil gevonden.

handknijpkracht Diabetes type II controle

Man Vrouw Man Vrouw

Cetinus et al. 45.02 ± 8.01 24.78 ± 6.34 46.56 ± 8.36 28.88 ± 5.09

Park et al. 38.7 ± 8.8 25.1 ± 5.9 40.0 ± 8.9 24.3 ± 6.4

Tabel 7. Vergelijking in handknijpkracht rechter hand (kg) volgens geslacht, gemiddelde ± SD

RESULTATEN VOLGENS LEEFTIJD EN DUUR DIABETES

Cetinus et al. (2005) , Hatef et al. (2014) en Park et al. (2006) onderzochten eveneens de

invloed van leeftijd en duur van de diabetes, en de invloed hiervan op de spierkracht.

Park et al. deden onderzoek naar de veranderingen in maximale isokinetische spierkracht

van de knie extensoren over een periode van 3 jaar, waarbij diabetes type II patiënten

werden vergeleken met een controlegroep (tabel 7). Zij vonden dat de diabetes type II groep

significant sneller (p=0.001) spierkracht verloor in vergelijking met de controlegroep.

Gemiddeld verloor de controlegroep -9% aan spierkracht over de 3 jaar, terwijl de diabetes

of 24

type II groep -13,5% aan spierkracht verloor. Beide groepen verloren spierkracht, dewelke

toe te schrijven is aan het natuurlijk verouderingsproces, maar relatief gezien verloor de

diabetes type II groep maar liefst 50% sneller spierkracht in de knie extensoren.

Hatef et al. vergeleek de spierkracht van knie flexoren en extensoren bij patiënten met

diabetes type II <10 jaar met diabetes type II >10 jaar. Uit hun onderzoek bleek dat de

personen >10 jaar de diagnose van diabetes type II kregen een significant lagere

isokinetische spierkracht hadden. Op vlak van isometrische spierkracht werden geen

significante verschillen gevonden.

Cetinus et al. onderzocht de handknijpkracht en vond een negatieve correlatie tussen leeftijd

en handknijpkracht in zowel de diabetes type II groep als de controlegroep.

DISCUSSIE

SAMENVATTING VAN EVIDENTIE

SPIERKRACHT : ISOKINETISCHE DYNAMOMETRIE

Nagenoeg alle studies in deze review toonden aan dat spierkracht van de diabetes type II

patiënten gedaald is in vergelijking met de controlepatiënten. Verschillende spiergroepen

werden hierbij onderzocht.

Ten eerste is het aannemelijk dat de maximale isokinetische spierkracht van de enkel

flexoren gedaald is bij diabetes type II patiënten in vergelijking met een controlegroep. De

drie studies die deze spiergroep onderzochten vonden allen een significant lagere

spierkracht (tabel 4) bij de diabetes type II patiënten.1,2,5 Aangezien deze drie studies

onafhankelijk van elkaar zijn uitgevoerd en deze allen een mate van bewijs niveau B

gescoord kregen mag deze conclusie aangenomen worden met een niveau van bewijskracht

2. Voor de enkel extensoren vonden Andersen et al. (2004) en Ijzerman et al. (2011) een

significant lagere waarde in de diabetes type II groep, terwijl Andreassen et al. (2009) hier

enkel een tendens ( p = 0.05) naar lagere spierkrachtwaarde vond. Ook hier mag met niveau

van bewijskracht 2 worden aangenomen dat de maximale isokinetische spierkracht in de

enkel extensoren verlaagd is bij diabetes type II patiënten.

Voor de knieflexoren vonden Andersen et al. (2004), Ijzerman et al. (2011) en Hatef et al.

(2014) telkens significant lagere spierkrachtwaarden in de diabetes type II groep. Gezien de

goede methodologische bewijskracht (B,B,A2) van deze studies mag deze conclusie

aangenomen worden met een niveau van bewijskracht 2. Hatef et al. , Ijzerman et al. en Park

et al. toonden een significant lagere spierkracht in de knie extensoren aan in de diabetes

type II groep. Andersen et al. vonden hier geen significant verschil, maar gezien de kleine

a.

of 24

omvang van de onderzoeksgroep in deze studie en de goede bewijskracht (A2) van hatef et

al. en Ijzerman et al. (B) mag deze conclusie ook aangenomen worden.

De studies die de Elleboog/pols flexoren en extensoren en de schouder

abductoren/adductoren onderzochten vonden geen significante verschillen in spierkracht in

de diabetes type II groep in vergelijking met de controlegroep.1,2 Deze twee studies werden

onafhankelijk van elkaar uitgevoerd en kregen beiden een waarde B bij de mate van bewijs.

Er mag dus met een niveau van bewijskracht 2 worden aangenomen dat er geen significante

isokinetische spierkrachtsverschillen zijn bij diabetes type II patiënten in zowel de flexoren

en extensoren van schouder en pols als de abductoren en adductoren van de schouder.

Uit de resultaten van deze studies kan afgeleid worden dat de isokinetische spierkracht bij

diabetes type II patiënten in het onderste lidmaat verlaagd is in vergelijking met een

normoglycemische controlegroep. Deze gedaalde spierkracht heeft gevolgen op vlak van

ADL, mobiliteit en brengt een verhoogd valrisico met zich mee.5 Er zijn verscheidene

mogelijke oorzaken die verantwoordelijk zouden kunnen zijn voor deze spierzwakte bij

diabetes type II patiënten. Deze oorzaken kunnen ingedeeld worden in musculaire en

neuromusculaire aantastingen.

Sarcopenie, een verandering in spiervezelsamenstelling, een verminderde GLUT4 densiteit,

verminderde oxidatieve capaciteit van de mitochondria en een toename aan intramusculair

vet zijn allemaal musculaire factoren die spierzwakte kunnen veroorzaken.4 Verschillende

studies toonden aan dat bij diabetes type II patiënten zowel het aantal type I spiervezels als

de densiteit van GLUT4 in deze trage spiervezels gedaald is. Ook het aantal capillairen

rondom de spiervezels is afgenomen. Er wordt echter een stijging gevonden van het aantal

type IIb spiervezels en glycolitische enzymen.13,14,15,16,17,18 Deze veranderingen in

spiervezelsamenstelling en hoeveelheid oxidatieve en glycolitische enzymen kunnen gezien

worden als compensatoire mechanismen om het spierkrachtsverlies zoveel mogelijk op te

vangen. Echter is een hoog percentage van deze veranderingen niet enkel toe te schrijven

aan de diabetes, daar deze veranderingen ook gezien worden bij obese patiënten zonder

diabetes.16,19,20,21 Wanneer diabetes patiënten vergeleken worden met een gezonde

controlegroep geselecteerd op leeftijd, geslacht en BMI wordt er toch steeds een grotere

spierzwakte gevonden bij de diabetes type II patiënten.1,9,10,22

De tweede factor voor de spierzwakte is neuromusculaire aantasting. De oorzaak van de

gedaalde kracht werd door verscheidene auteurs gerelateerd aan de aanwezigheid van

neuropathie. Diabetes polyneuropathie is frequent aanwezig bij diabetes type II patiënten

en de prevalentie stijgt van 8% bij de diagnose van diabetes tot > 40% na 10 jaar diabetes.23

of 24

Andersen et al. vonden een statistisch significante relatie tussen de graad van neuropathie

(NRSS) en de spierkracht in knie en enkel bij diabetes type II patiënten.

Andersen et al. (2004) Gemiddelde isokinetische spierkracht flexoren en extensoren van de enkel (p < 0.005) en

knie (p < 0.02) in relatie tot NRSS bij diabetes type II patiënten.

Andreassen et al. (2009) vonden eveneens een zeer significante relatie tussen de graad van

neuropathie (NRSS) en de spierkracht bij diabetes type II. In deze studie werd de hypothese

onderzocht of de veranderde expressie van neurotrofe factoren bijdrage zou leveren aan

deze spierkrachtsdaling. Hier werd door de onderzoekers aangetoond dat neuropathie een

gedaalde expressie van de factoren NGF, BDNF en NT-3 met zich meebrengt, waarbij NT-3

positief gerelateerd bleek aan de spierkracht bij diabetes type II. Een verminderde expressie

zou leiden tot een verlies aan spierkracht. Meer studies naar de expressie van deze

neurotrofe factoren en hun verband met polyneuropathie en diabetes zijn nodig om dit

verband te bevestigen. Verscheidene andere auteurs 1,6,9,23,24,25,27,28,29,30 toonden eveneens

een verband aan tussen diabetes polyneuropathie en een verlies aan spierkracht in de enkel

en de knie. Enkel in de studie van IJzerman et al. (2011) werd geen invloed gevonden van

polyneuropathie op die spierkracht bij diabetes type II patiënten. De onderzoekers vonden

een gedaalde maximale isokinetische spierkracht van de knie flexoren en extensoren in

zowel de diabetesgroep met als zonder polyneuropathie. Deze resultaten zijn echter

onvoldoende aannemelijk, daar er een significant verschil in geslachtsverdeling was tussen

beide groepen.5

of 24

SPIERKRACHT : ISOMETRISCHE DYNAMOMETRIE

Zeven studies onderzochten de handknijpkracht bij diabetes type II patiënten in vergelijking

met een controlegroep.5,7,8,9,10,11,12 Deze vonden allemaal een significant tot zeer significant

gedaalde handknijpkracht in de diabetes tytpe II groep (tabel 5). Gezien deze studies allen

een mate van bewijs niveau B werden gescoord mag worden aangenomen met een niveau

van bewijskracht 2 dat de isometrische handknijpkracht bij diabetes type II patiënten

verlaagd is. Echter voor handknijpkracht werd, in tegenstelling tot de spierkracht in de

onderste ledematen, geen verband gevonden met polyneuropathie. 1,4,6,9,23,24,25

INVLOED VAN DIABETESDUUR

Andersen et al. (2004) toonde aan dat patiënten die reeds langdurig (> 20 jaar) lijden aan

diabetes type II een significant lagere isokinetische spierkracht tijdens knieflexie en extensie

vertoonden in vergelijking met degene die minder dan tien jaar gediagnosticeerd werden

met diabetes type II. Hatef et al. (2014) vond gelijklopende resultaten voor de isokinetische

spierkracht van de knie flexoren en extensoren. Cetinus et al. (2005) Bevestigde deze

resultaten door op een periode van 3 jaar een snellere en grotere spierkrachtsdaling te zien

bij diabetes type II patiënten in vergelijking met een controlegroep. Gezien de mate van

bewijs van deze studies (B,A2,B) mag er dus met een niveau van bewijskracht 2 worden

aangenomen worden dat de duur van de diabetes een negatieve invloed heeft op de

spierkracht bij diabetes type II patiënten.

TEKORTKOMINGEN

De methodologische kwaliteit van de geïncludeerde studies wordt algemeen als matig tot

goed beschouwd. Er was echter een studie die onvoldoende scoorde (Ozdirenc et al. (2003))

en dit voornamelijk doordat onderzoeksgroepen en mogelijke confounders (BMI,

alcoholinname, activiteitsgraad) onduidelijk waren gedefinieerd en de selectiebias niet kon

worden uitgesloten. In deze review werd aan deze studie dan ook een beperkte bewijskracht

toegekend. Daarnaast gebruikten de meeste studies eerder kleine onderzoeksgroepen,

waarbij de vraag kan worden gesteld of deze al dan niet representatief kunnen beschouwd

worden voor de studiepopulatie. Hierdoor zullen individuele verschillen zwaarder

doorwegen en kan dit een nefaste invloed hebben op de kwaliteit van de resultaten. Er is

zeker nood aan verder onderzoek waarbij grotere onderzoeksgroepen worden opgesteld,

waardoor betrouwbare en valide conclusies kunnen getrokken worden. Ook opmerkelijk in

de beoordeling van de methodologische kwaliteit is dat geen van de studies positief scoort

op blindering voor de ziektestatus. Dit kan toegeschreven worden aan het feit dat de

ziektestatus, namelijk diabetes type II, bij aanvang steeds gekend was.

of 24

Daarnaast gebruikten de onderzoekers verschillende soorten meetapparatuur voor de

krachtmetingen waarbij ook verschillende protocols werden toegepast. Dit heeft als gevolg

dat de absolute waarden van de gemeten isokinetische spierkracht over de verschillende

studies moeilijk met elkaar te vergelijken waren. Ook het feit dat de studies vaak onderling

andere leeftijdsgroepen onderzochten maakt het moeilijk om absolute waarden te

vergelijken.

CONCLUSIE

Algemeen kan aangenomen worden dat er verminderde isokinetische spierkrachtswaarden

gevonden worden in het onderste lidmaat bij diabetes type II patiënten, terwijl er in het

bovenste lidmaat geen significante isokinetische spierkrachtsverschillen worden gevonden.

Bij het het testen van de isometrische handknijpkracht worden echter wel lagere

spierkrachtswaarden gevonden bij diabetes type II. De duur van diabetes type II speelt een

belangrijke rol, patiënten verliezen sneller en in grotere mate spierkracht. In meerdere

studies werd reeds gezocht naar oorzaken van deze spierkrachtsdaling, en hieruit blijken

zowel musculaire en neuromusculaire aantastingen aan de basis te liggen van dit

spierkrachtsverlies in het onderste lidmaat. Over de precieze oorzaak hiervan en de

fysiologische mechanismen en neurotrofe factoren die hierachter schuilen is er echter nog

maar weinig onderzoek gedaan, wat zeker stof zou kunnen zijn voor verder onderzoek in de

toekomst.

of 24

REFERENTIES

1. Andersen, H. et al. (2004). “Muscle strength in type 2 diabetes” Diabetes 53:1543-1548

2. Andreassen, C. et al. (2009). “Expression of neurotrophic factors in diabetic muscle--relation

to neuropathy and muscle strength” Brain 132:2724-2733

3. Cetinus, E. et al. (2005). “Hand grip strength in patients with type 2 diabetes mellitus”

Diabetical Research and Clinical practice 70:278-286

4. Hatef, B. et al. (2014). “The comparison of muscle strength and short-term endurance in the

different periods of type 2 diabetes” Journal of Diabetes 13:22

5. IJzerman, T. Et al. (2011). “Lower extremity muscle strength is reduced in people with type 2

diabetes, with and without polyneuropathy, and is associated with impaired mobility and

reduced quality of life” Diabetes Research and Clinical Practice 95:345-351

6. IJzerman, T. et al. (2011). “Motor nerve decline does not underlie muscle weakness in type 2

diabetic neuropathy” Muscle Nerve 44:241-245

7. Leenders, M. et al. (2013). “Patients With Type 2 Diabetes Show a Greater Decline in Muscle

Mass, Muscle Strength, and Functional Capacity With Aging” Jamda 14:585-592

8. Ozdirenc, M. et al. (2003). “Evaluation of physical fitness in patients with type 2 diabetes

mellitus” Diabetes Research and Clinical Practice 60:171-176

9. Park, S. W. et al. (2006). “Decreased muscle strength and quality in older adults with type 2

diabetes - The health, aging, and body composition study” Diabetes 55:1813-1818

10. Park, S. W. et al. (2007). “Accelerated loss of skeletal muscle strength in older adults with

type 2 diabetes - The Health, Aging, and Body Composition Study” Diabetes Care 30:1507-

1512

11. Petrofsky, J. et al. (2009) “The use of an isometric handgrip test to show autonomic damage

in people with diabetes” Diabetes Technology & Therapeutics vol. 11

12. Shah, S. et al. (2014). “Are we ignoring diabetic disability: a cross sectional study of diabetic

myopathy.” Indian Journal of medical sciences vol. 65

13. Marin, P. et al. (1994). “Muscle fiber composition and capillary density in women and men

with NIDDM.” Diabetes care 17:382-386

14. Oberbach, A. et al. (2006). “Altered fiber distribution and fiber-specific glycolytic and

oxidative enzyme activityin skeletal muscle of patients with type 2 diabetes.” Diabetes care

29:895-900

15. Gaster, M. et al. (2001). “GLUT4 is reduced in slow muscle fibers of type 2 diabetic patients :

is insulin resistance in type 2 diabetes a slow, type 1 fiber disease?” Diabetes 50:1324-1329

16. He, J. et al. (2001). “Skeletal muscle lipid content and oxidative enzyme activity in relation to

muscle fiber type in type 2 diabetes and obesity.” Diabetes 50:817-823

17. Nyholm, B. et al. (1997). “Evidence of an increased number of type IIb muscle fibers in

insulin-resistant first-degree relatives of patients with NIDDM.” Diabetes 46:1822-1828

18. Gaster, M. et al. (2000). “Direct evidence of fiber type-dependent GLUT4 expression in

human skeletal muscle.” Am J Physiol – Endocrinol Metab 278:E910-E916

19. Roden, M. (2005). “Muscle triglycerides and mitochondrial function : possible mechanisms

for the development of type 2 diabetes.” Int J Obes (Lond) 29(suppl 2):S111-115

20. John, A. et al. (2011). “Sarcopenia, Sarcopenic obesity and insulin resistance.”

of 24

21. Chattopadhyay, M. et al. (2011) “Mitochondrial bioenergetics is not impaired in nonobese

subjects with type 2 diabetes mellitus.” Metabolism 60:1702-1710

22. Andersen, H. et al. (1996). “Isokinetic muscle strength in long-term IDDM patients in relation

to diabetic complications.”Diabetes 45:440-445

23. Partanen, J. et al. (1995). “Natural history of peripheral neuropathy in patients with non-

insulin-dependent diabetes mellitus.” N England J Med 333(2):89-94

24. Bokan, V. (2011). “Muscle weakness and other late complications of diabetic

polyneuropathy.” Acta Clin Croat 50:351-355

25. Halvatsiotis, P. et al. (2002). “Synthesis rate of muscle proteins, muscle function and amino

acid kinetics in type 2 diabetes.” Diabetes 51:2395-2404

26. Sayer, A. et al. (2005). “ type 2 diabetes, muscle strength, and impaired physical function :

the tip of the iceberg?” Diabetes Care 28:2541-2542

27. Andreassen, C. et al. (2006). “Muscle weakness: a progressive late complication in diabetic

distal symmetric polyneuropathy.” Diabetes 55:806-812

28. Hawley, J. et al. (2008). “Physical activity and type 2 diabetes : therapeutic effects and

mechanisms of action.” In human kinetics

29. Bus, S. et al. (2002). “Intrinsic muscle atrophy and toe deformity in the diabetic foot: a

magnetic resonance imaging study.” Diabetes Care 25:1444-1450

30. Suzuki, E. et al. (2000). “1H- and 31P-magnetic resonance spectroscopy and imaging as a

new diagnostic tool to evaluate neuropathic foot ulcers in type II diabetic patients.”

Diabetologia 43:165-172

Huidige kennis over de verschillen in spierkracht tussen...

Documents

Transcript of Huidige kennis over de verschillen in spierkracht tussen...